Sinaptopatia coclear e perda auditiva oculta: uma revisão de escopo

Colla, Marina de Figueiredo; Lunardelo, Pamela Papile; Dias, Fernanda Abalen Martins

doi:10.1590/2317-1782/20232023032pt

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Sumário

Revisão Crítica ou Revisão de Escopo • CoDAS 36 (2) • 2024 • https://doi.org/10.1590/2317-1782/20232023032pt copiar

Sinaptopatia coclear e perda auditiva oculta: uma revisão de escopo

Autoria SCIMAGO INSTITUTIONS RANKINGS

RESUMO

Objetivo

Identificar as definições fisiopatológicas adotadas pelos estudos que investigaram a “sinaptopatia coclear” (SC) e “perda auditiva oculta” (PAO).

Estratégia de pesquisa

Utilizou-se a combinação de unitermos “Auditory Synaptopathy” or “Neuronal Synaptopathy” or “Hidden Hearing Loss” com “etiology” or “causality” or “diagnosis” nas bases de dados EMBASE, Pubmed (MEDLINE), CINAHL (EBSCO) e Web of Science.

Critérios de seleção

Incluiu-se estudos que investigaram a SC ou PAO em humanos com procedimentos comportamentais e/ou eletrofisiológicos.

Análise dos dados

Realizou-se a análise e extração de dados quanto a terminologia, definição e população estudada.

Resultados

Foram incluídos 49 artigos. Destes, 61,2% utilizaram a terminologia SC, 34,7% ambos os termos e 4,1% utilizaram PAO. As condições mais estudadas foram exposição ao ruído e zumbido.

Conclusão

A terminologia SC foi empregada na maioria dos estudos, com referência ao processo fisiopatológico de desaferenciação entre as fibras do nervo coclear e as células ciliadas internas

Descritores:
Audição; Perda Auditiva Oculta; Sinaptopatia Coclear; Terminologia; Revisão

	Autor (Ano)	Tipo do estudo	Terminologia adotada	Definição
	Autor (Ano)	Tipo do estudo	população estudada	Definição
1	Schaette et al.(³3 Schaette R, McAlpine D. Tinnitus with a normal audiogram: physiological evidence for hidden hearing loss and computational model. J Neurosci. 2011;31(38):13452-7. http://dx.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2156-11.2011. PMid:21940438. http://dx.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2156... ) -2011	Caso controle	● PAO	“Desaferenciação após dano por ruído, afetando predominantemente as fibras do NA de alto limiar, enquanto um número suficiente de fibras de baixo limiar permanece responsivo ao som.”
1		Caso controle	● Zumbido
2	Mehraei et al.(²⁷27 Mehraei G, Hickox AE, Bharadwaj HM, Goldberg H, Verhulst S, Liberman MC, et al. Auditory brainstem response latency in noise as a marker of cochlear synaptopathy. J Neurosci. 2016;36(13):3755-64. http://dx.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.4460-15.2016. PMid:27030760. http://dx.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.4460... ) -2016	Observacional transversal	● SC e PAO - sinônimos	“Perda das sinapses e de terminais do nervo coclear que inervam as CCI.”
2		Observacional transversal	● Hígidos
3	Bramhall et al.(¹⁹19 Bramhall NF, Konrad-Martin D, McMillan GP, Griest SE. Auditory brainstem response altered in humans with noise exposure despite normal outer hair cell function. Ear Hear. 2017;38(1):e1-12. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000000370. PMid:27992391. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000... ) -2017	Caso controle	● SC	“Perda parcial das sinapses das CCI das fibras nervosas auditivas.”
3		Caso controle	● Exposição ao ruído
4	Prendergast et al.(²⁸28 Prendergast G, Millman RE, Guest H, Munro KJ, Kluk K, Dewey RS, et al. Effects of noise exposure on young adults with normal audiograms II: behavioral measures. Hear Res. 2017;356:74-86. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2017.10.007. PMid:29126651. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2017.... ) -2017	Observacional transversal	● SC e PAO - sinônimos	“A SC promovida pela exposição ao ruído (muitas vezes referida como “PAO”) foi demonstrada em um camundongo por Kujawa e Liberman (2009).”
4		Observacional transversal	● Exposição ao ruído
5	Grin et al.(²⁹29 Grinn SK, Wiseman KB, Baker JA, Le Prell CG. Hidden hearing loss? No effect of common recreational noise exposure on cochlear nerve response amplitude in humans. Front Neurosci. 2017;11:465. http://dx.doi.org/10.3389/fnins.2017.00465. PMid:28919848. http://dx.doi.org/10.3389/fnins.2017.004... ) -2017	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Lesão sinaptopática que acomete as FMTE, que têm limiares de resposta mais altos e são responsáveis por codificar sons de maior intensidade.”
5		Caso controle	● Exposição ao ruído
6	Paul et al.(²¹21 Paul BT, Bruce IC, Roberts LE. Evidence that hidden hearing loss underlies amplitude modulation encoding deficits in individuals with and without tinnitus. Hear Res. 2017;344:170-82. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016.11.010. PMid:27888040. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016.... ) -2017	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Danos nas fibras do NA que não alteram os limiares auditivos.”
6		Caso controle	● Zumbido
7	Wojtczak et al.(³⁰30 Wojtczak M, Beim JA, Oxenham AJ. Weak middle-ear-muscle reflex in humans with noise-induced tinnitus and normal hearing may reflect cochlear synaptopathy. eNeuro. 2017;4(6):ENEURO.0363-17.2017. http://dx.doi.org/10.1523/ENEURO.0363-17.2017. PMid:29181442. http://dx.doi.org/10.1523/ENEURO.0363-17... ) -2017	Caso controle	● SC	“Perda difusa e permanente entre as conexões sinápticas das CCI e do NA após a exposição ao ruído de forte intensidade, sem alterações permanentes mensuráveis na função coclear ou sensibilidade auditiva.”
7		Caso controle	● Zumbido
8	Shim et al.(³¹31 Shim HJ, An YH, Kim DH, Yoon JE, Yoon JH. Comparisons of auditory brainstem response and sound level tolerance in tinnitus ears and non-tinnitus ears in unilateral tinnitus patients with normal audiograms. PLoS One. 2017;12(12):e0189157. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0189157. PMid:29253030. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0... ) -2017	Caso controle	● SC e PAO - causa/sintoma	“A “PAO” caracteriza-se como um dano ao SA que não é suficiente para produzir uma mudança de limiar, o SA se recupera parcialmente a medida em que os limiares são restaurados, apesar do dano físico residual. A perda seletiva de fibras do NA de alto limiar ou SC pode ocorrer sem alteração do limiar auditivo devido às fibras de baixo limiar intactas.”
8		Caso controle	● Zumbido
9	Paul et al.(²²22 Paul BT, Waheed S, Bruce IC, Roberts LE. Subcortical amplitude modulation encoding deficits suggest evidence of cochlear synaptopathy in normal-hearing 18-19 year olds with higher lifetime noise exposure. J Acoust Soc Am. 2017;142(5):EL434-40. http://dx.doi.org/10.1121/1.5009603. PMid:29195459. http://dx.doi.org/10.1121/1.5009603... ) -2017	Observacional transversal	● SC	“Dano das sinapses cocleares necessárias para as habilidades supraliminares, mesmo quando as estruturas cocleares necessárias para a detecção auditiva permanecem inalteradas.”
9		Observacional transversal	● Exposição ao ruído
10	Grose et al.(⁴4 Grose JH, Buss E, Hall JW 3rd. Loud music exposure and cochlear synaptopathy in young adults: isolated auditory brainstem response effects but no perceptual consequences. Trends Hear. 2017;21. http://dx.doi.org/10.1177/2331216517737417. PMid:29105620. http://dx.doi.org/10.1177/23312165177374... ) -2017	Caso controle	● SC	“Déficits supralimiares na presença limiares auditivos dentro dos padrões de normalidade. Em que existe a ruptura sináptica entre as CCI e os neurônios auditivos primários.”
10		Caso controle	● Exposição ao ruído
11	Guest et al.(⁵5 Guest H, Munro KJ, Prendergast G, Howe S, Plack CJ. Tinnitus with a normal audiogram: relation to noise exposure but no evidence for cochlear synaptopathy. Hear Res. 2017;344:265-74. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016.12.002. PMid:27964937. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016.... ), -2017	Caso controle	● SC	“Perda preferencial de fibras do NA com baixa taxa de disparo espontâneo e alto limiar.”
11		Caso controle	● Zumbido
12	Prendergast et al.(³²32 Prendergast G, Guest H, Munro KJ, Kluk K, Léger A, Hall DA, et al. Effects of noise exposure on young adults with normal audiograms I: electrophysiology. Hear Res. 2017;344:68-81. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016.10.028. PMid:27816499. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2016.... ) -2017	Observacional transversal	● SC	“Perda das sinapses entre as CCI e as fibras do NA.”
12		Observacional transversal	● Exposição ao ruído	“Perda das sinapses entre as CCI e as fibras do NA.”
13	Valderrama et al.(³³33 Valderrama JT, Beach EF, Yeend I, Sharma M, Van Dun B, Dillon H. Effects of lifetime noise exposure on the middle-age human auditory brainstem response, tinnitus and speech-in-noise intelligibility. Hear Res. 2018;365:36-48. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2018.06.003. PMid:29913342. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2018.... ) -2018	Observacional transversal	● SC e PAO - sinônimos	“Teoria conhecida como “PAO”, em que a SC em humanos é a hipótese para explicar déficits de inteligibilidade de fala na presença de audiograma normal.”
13		Observacional transversal	● Exposição ao ruído
14	Guest et al.(³⁴34 Guest H, Munro KJ, Prendergast G, Millman RE, Plack CJ. Impaired speech perception in noise with a normal audiogram: no evidence for cochlear synaptopathy and no relation to lifetime noise exposure. Hear Res. 2018;364:142-51. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2018.03.008. PMid:29680183. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2018.... ) -2018	Observacional transversal	● SC	“Perda de sinapses entre as CCI e as fibras do NA, que pode ocorrer sem perda de células ou elevação permanente do limiar.”
14		Observacional transversal	● Dificuldade de compreensão de fala
15	Bramhall et al.(⁶6 Bramhall NF, Konrad-Martin D, McMillan GP. Tinnitus and auditory perception after a history of noise exposure: relationship to auditory brainstem response measures. Ear Hear. 2018;39(5):881-94. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000000544. PMid:29337762. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000... ) -2018	Caso controle	● SC	“Dano seletivo das sinapses do nervo auditivo aferente nas CCI, com limiares auditivos dentro dos padrões de normalidade.”
15		Caso controle	● Exposição ao ruído
16	Guest et al.(³⁵35 Guest H, Munro KJ, Plack CJ. Acoustic middle-ear-muscle-reflex thresholds in humans with normal audiograms: no relations to tinnitus, speech perception in noise, or noise exposure. Neuroscience. 2019;407:75-82. http://dx.doi.org/10.1016/j.neuroscience.2018.12.019. PMid:30579832. http://dx.doi.org/10.1016/j.neuroscience... ) -2019	Observacional transversal	● SC	“Perda de sinapses entre as CCI e as fibras do NA.”
16		Observacional transversal	● Zumbido	“Perda de sinapses entre as CCI e as fibras do NA.”
17	Ridley et al.(³⁶36 Ridley CL, Kopun JG, Neely ST, Gorga MP, Rasetshwane DM. Using thresholds in noise to identify hidden hearing loss in humans. Ear Hear. 2018;39(5):829-44. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000000543. PMid:29337760. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000... ) -2019	Caso controle	● SC e PAO - causa/sintoma	“Dano nas FBTE e FMTE do NA, que estão envolvidos no processamento de sons de intensidade moderada a forte e são mais resistentes ao mascaramento por ruído de fundo. Uma possível causa para a PAO é a SC.”
17		Caso controle	● PASN
18	Grose et al.(¹²12 Grose JH, Buss E, Elmore H. Age-related changes in the auditory brainstem response and suprathreshold processing of temporal and spectral modulation. Trends Hear. 2019;23:2331216519839615. http://dx.doi.org/10.1177/2331216519839615. PMid:30977442. http://dx.doi.org/10.1177/23312165198396... ) -2019	Observacional transversal	● SC	“Dano permanente nas sinapses entre as CCI e as fibras do NA, insuficiente para resultar em uma elevação permanente dos limiares auditivos.”
18		Observacional transversal	● Envelhecimento
19	Bhatt and Wang(³⁷37 Bhatt IS, Wang J. Evaluation of dichotic listening performance in normal-hearing, noise-exposed young females. Hear Res. 2019;380:10-21. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2019.05.008. PMid:31167151. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2019.... ) -2019	Caso controle	● SC	“Danos irreversíveis nas conexões sinápticas entre as CCI e NA. Esta SC induzida por ruído não pode ser detectada avaliando-se limiares auditivos porque a exposição ao ruído nem sempre causa perda de CCI ou CCE.”
19		Caso controle	● Exposição ao ruído
20	Johannesen et al.(³⁸38 Johannesen PT, Buzo BC, Lopez-Poveda EA. Evidence for age-related cochlear synaptopathy in humans unconnected to speech-in-noise intelligibility deficits. Hear Res. 2019;374:35-48. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2019.01.017. PMid:30710791. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2019.... ) -2019	Observacional transversal	● SC	“Estudos em animais mostraram que o número de fibras do NA diminui com o aumento da idade de cócleas saudáveis. Alguns autores especulam que a SC e/ou a desaferenciação podem ser responsáveis por dificuldades na compreensão de fala em idosos.”
20		Observacional transversal	● Hígidos
21	Risato-Lago et al.(³⁹39 Rissatto-Lago MR, Cruz Fernandes L, Lyra IM, Terse-Ramos R, Teixeira R, Salles C, et al. Hidden hearing loss in children and adolescents with sickle cell anemia. Int J Pediatr Otorhinolaryngol. 2019;116:186-91. http://dx.doi.org/10.1016/j.ijporl.2018.10.042. PMid:30554696. http://dx.doi.org/10.1016/j.ijporl.2018.... ) -2019	Caso controle	● PAO	“Condição na qual o dano do SA não produz mudança de limiar ou há recuperação parcial a medida em que os limites são restaurados aos níveis originais, apesar do dano físico residual.”
21		Caso controle	● Anemia Falciforme
22	Guest et al.(¹⁸18 Guest H, Munro KJ, Prendergast G, Plack CJ. Reliability and interrelations of seven proxy measures of cochlear synaptopathy. Hear Res. 2019;375:34-43. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2019.01.018. PMid:30765219. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2019.... ) -2019	Caso controle	● SC	“Perda de sinapses entre as CCI da cóclea e fibras do NA, sem perda generalizada de células ciliadas.”
22		Caso controle	● Hígidos
23	Prendergast et al.(⁴⁰40 Prendergast G, Couth S, Millman RE, Guest H, Kluk K, Munro KJ, et al. Effects of age and noise exposure on proxy measures of cochlear synaptopathy. Trends Hear. 2019;23. http://dx.doi.org/10.1177/2331216519877301. PMid:31558119. http://dx.doi.org/10.1177/23312165198773... ) -2019	Observacional transversal	● SC	“Kujawa e Liberman (2009)(¹1 Kujawa SG, Liberman MC. Adding insult to injury: cochlear nerve degeneration after “temporary” noise-induced hearing loss. J Neurosci. 2009;29(45):14077-85. http://dx.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2845-09.2009. PMid:19906956. http://dx.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2845... ) descreveram o fenômeno hoje conhecido como SC (…)perda de sinapses com limiares absolutos inalterados, mas associada à redução da Onda I.”
23		Observacional transversal	● Exposição ao ruído
24	Megha et al.(⁴¹41 Megha KN, Divyashree KN, Lakshmi A, Adithya S, Keerthana KP, Pushpalatha ZV, et al. Narrow-band chirp and tone burst auditory brainstem response as an early indicator of synaptopathy in industrial workers exposed to occupational noise. Intractable Rare Dis Res. 2019;8(3):179-86. http://dx.doi.org/10.5582/irdr.2019.01073. PMid:31523595. http://dx.doi.org/10.5582/irdr.2019.0107... ) -2019	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Mudança temporária do limiar, com dano nas conexões entre as fibras do NA e as CCI da cóclea, causando SC. Esse tipo de dano à sinapse, que não causa elevação permanente do limiar, é denominado PAO.”
24		Caso controle	● Exposição ao ruído
25	Keshishzadeh et al.(⁴²42 Keshishzadeh S, Garrett M, Vasilkov V, Verhulst S. The derived-band envelope following response and its sensitivity to sensorineural hearing deficits. Hear Res. 2020;392:107979. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.107979. PMid:32447097. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2020	Caso controle	● SC	“Perda irreversível de sinapses do NA e degeneração de neurônios cocleares, sem lesão das células ciliadas sensoriais cocleares.”
25		Caso controle	● Dificuldade de compreensão de fala
26	Mepani et al.(⁴³43 Mepani AM, Kirk SA, Hancock KE, Bennett K, de Gruttola V, Liberman MC, et al. Middle ear muscle reflex and word recognition in “normal-hearing” adults: evidence for cochlear synaptopathy? Ear Hear. 2020;41(1):25-38. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000000804. PMid:31584501. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000... ) -2020	Observacional transversal	● SC	“É “oculta” porque a degeneração neural não eleva os limiares comportamentais e eletrofisiológicos até se tornar extrema.”
26		Observacional transversal	● Hígidos
27	Couth et al.(⁴⁴44 Couth S, Prendergast G, Guest H, Munro KJ, Moore DR, Plack CJ, et al. Investigating the effects of noise exposure on self-report, behavioral and electrophysiological indices of hearing damage in musicians with normal audiometric thresholds. Hear Res. 2020;395:108021. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.108021. PMid:32631495. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2020	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Perda de sinapses entre as CCI e os neurônios do gânglio espiral.”
27		Caso controle	● Exposição ao ruído
28	Parker et al.(¹⁰10 Parker MA. Identifying three otopathologies in humans. Hear Res. 2020;398:108079. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.108079. PMid:33011456. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2020	Observacional transversal	● SC e PAO - causa/sintoma	“Perda da conexão sináptica entre as CCI e as fibras do NA, prejudicando a capacidade de compreensão em situações adversas de escuta.”
28		Observacional transversal	● Hígidos
29	Grant et al.(⁹9 Grant KJ, Mepani AM, Wu P, Hancock KE, de Gruttola V, Liberman MC, et al. Electrophysiological markers of cochlear function correlate with hearing-in-noise performance among audiometrically normal subjects. J Neurophysiol. 2020;124(2):418-31. http://dx.doi.org/10.1152/jn.00016.2020. PMid:32639924. http://dx.doi.org/10.1152/jn.00016.2020... ) -2020	Observacional transversal	● SC	“Dano das sinapses entre fibras nervosas cocleares e as e CCI, mesmo quando as células ciliadas e os limiares se recuperam.”
29		Observacional transversal	● Hígidos
30	Kara et al.(⁴⁵45 Kara E, Aydın K, Akbulut AA, Karakol SN, Durmaz S, Yener HM, et al. Assessment of hidden hearing loss in normal hearing individuals with and without tinnitus. J Int Adv Otol. 2020;16(1):87-92. http://dx.doi.org/10.5152/iao.2020.7062. PMid:32209515. http://dx.doi.org/10.5152/iao.2020.7062... ) -2020	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Perda das sinapses das CCI sem qualquer evidência de aumento dos limiares auditivos.”
30		Caso controle	● Zumbido
31	Bramhall et al.(⁸8 Bramhall NF, Niemczak CE, Kampel SD, Billings CJ, McMillan GP. Evoked potentials reveal noise exposure-related central auditory changes despite normal audiograms. Am J Audiol. 2020;29(2):152-64. http://dx.doi.org/10.1044/2019_AJA-19-00060. PMid:32182128. http://dx.doi.org/10.1044/2019_AJA-19-00... ) -2020	Caso controle	● SC	“Perda das conexões sinápticas entre as CCI e seus alvos de fibras nervosas auditivas aferentes.”
31		Caso controle	● Zumbido e exposição ao ruído
32	Shehorn et al.(⁴⁶46 Shehorn J, Strelcyk O, Zahorik P. Associations between speech recognition at high levels, the middle ear muscle reflex and noise exposure in individuals with normal audiograms. Hear Res. 2020;392:107982. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.107982. PMid:32454368. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2020	Caso controle	● SC	“Perda de conexões entre as CCI e as fibras nervosas auditivas, na ausência de mudança permanente do limiar.“
32		Caso controle	● Dificuldade de compreensão de fala
33	Okada et al.(⁴⁷47 Okada M, Welling DB, Liberman MC, Maison SF. Chronic conductive hearing loss is associated with speech intelligibility deficits in patients with normal bone conduction thresholds. Ear Hear. 2020;41(3):500-7. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000000787. PMid:31490800. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000... ), -2020	Observacional transversal	● SC	“Redução na inervação eferente coclear e uma perda de sinapses aferentes entre o NA e as células sensoriais.”
33		Observacional transversal	● PAC
34	Washnik et al.(⁴⁸48 Washnik NJ, Bhatt IS, Phillips SL, Tucker D, Richter S. Evaluation of cochlear activity in normal-hearing musicians. Hear Res. 2020;395:108027. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.108027. PMid:32659614. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2020	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Danos irreversíveis às conexões sinápticas entre as CCI da cóclea e as fibras do NA. Esse tipo de perda auditiva periférica pode levar à percepção prejudicada da fala e tem sido chamada de “PAO” .”
34		Caso controle	● Exposição ao ruído
35	Carcagno & Plack(⁴⁹49 Carcagno S, Plack CJ. Effects of age on electrophysiological measures of cochlear synaptopathy in humans. Hear Res. 2020;396:108068. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.108068. PMid:32979760. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2020	Observacional transversal	● SC	“Perda permanente de sinapses entre as CCI e as fibras do NA.”
35		Observacional transversal	● Envelhecimento
36	Marmel et al.(⁵⁰50 Marmel F, Cortese D, Kluk K. The ongoing search for cochlear synaptopathy in humans: masked thresholds for brief tones in Threshold Equalizing Noise. Hear Res. 2020;392:107960. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.107960. PMid:32334105. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2020	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Patologia auditiva subclínica que poderia explicar algumas dificuldades auditivas observadas apesar dos limiares audiométricos (quase) normais.”
36		Caso controle	● Zumbido
37	Carcagno & Plack(⁵¹51 Carcagno S, Plack CJ. Effects of age on psychophysical measures of auditory temporal processing and speech reception at low and high levels. Hear Res. 2021;400:108117. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.108117. PMid:33253994. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2021	Observacional transversal	● SC	“Perda permanente de sinapses entre as CCI e as fibras do NA.”
37		Observacional transversal	● Envelhecimento
38	Shim et al.(⁵²52 Shim HJ, Cho YT, Oh HS, An YH, Kim DH, Kang YS. Within-subject comparisons of the auditory brainstem response and uncomfortable loudness levels in ears with and without tinnitus in unilateral tinnitus subjects with normal audiograms. Otol Neurotol. 2021;42(1):10-7. http://dx.doi.org/10.1097/MAO.0000000000002867. PMid:33177407. http://dx.doi.org/10.1097/MAO.0000000000... ) -2021	Caso controle	● SC	“A perda seletiva de fibras de alto limiar e/ou sinaptopatia de alto limiar.”
38		Caso controle	● Zumbido unilateral
39	Bal et al.(¹¹11 Bal N, Derinsu U. The possibility of cochlear synaptopathy in young people using a personal listening device. Auris Nasus Larynx. 2021;48(6):1092-8. http://dx.doi.org/10.1016/j.anl.2021.03.015. PMid:33824035. http://dx.doi.org/10.1016/j.anl.2021.03.... ) -2021	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Dano às fibras do nervo coclear, especialmente nas FBTE, com interrupção da comunicação sináptica entre as CCI sensoriais e subconjuntos de fibras do nervo coclear.”
39		Caso controle	● Exposição ao ruído
40	Suresh et al.(²⁰20 Suresh CH, Krishnan A. Search for electrophysiological indices of hidden hearing loss in humans: click auditory brainstem response across sound levels and in background noise. Ear Hear. 2021;42(1):53-67. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000000905. PMid:32675590. http://dx.doi.org/10.1097/AUD.0000000000... ) -2021	Caso controle	● SC e PAO - causa/sintoma	“Redução do número de fitas sinápticas entre as CCI e as fibras do NA sem afetar os limiares audiométricos.”
40		Caso controle	● Exposição ao ruído
41	Nam et al.(⁵³53 Nam GS, Kim JY, Hong SA, Kim SG, Son EJ. Limitation of conventional audiometry in identifying hidden hearing loss in acute noise exposure. Yonsei Med J. 2021;62(7):615-21. http://dx.doi.org/10.3349/ymj.2021.62.7.615. PMid:34164959. http://dx.doi.org/10.3349/ymj.2021.62.7.... ) -2021	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Quando as sinapses são danificadas, as fibras nervosas posteriormente se degeneram.”
41		Caso controle	● Exposição ao ruído
42	Megha et al.(¹³13 Megha KN, Kappadi S, Kaverappa GM, Konadath S. Effects of aging versus noise exposure on auditory system in individuals with normal audiometric thresholds. J Int Adv Otol. 2021;17(4):335-42. http://dx.doi.org/10.5152/iao.2021.8789. PMid:34309555. http://dx.doi.org/10.5152/iao.2021.8789... ) -2021	Caso controle	● SC e PAO - sinônimos	“Perda de sinapses e terminais nervosos cocleares que inervam as CCI.”
42		Caso controle	● Exposição ao ruído e envelhecimento
43	Wang et al.(⁷7 Wang Q, Yang L, Qian M, Hong Y, Wang X, Huang Z, et al. Acute recreational noise-induced cochlear synaptic dysfunction in humans with normal hearing: a prospective cohort study. Front Neurosci. 2021;15:659011. http://dx.doi.org/10.3389/fnins.2021.659011. PMid:33897366. http://dx.doi.org/10.3389/fnins.2021.659... ) -2021	Observacional transversal	● SC	“Disfunção permanente nas junções entre as CCI e as fibras do NA causada por trauma de baixo grau na orelha interna, tipicamente associado à exposição ao ruído, insuficiente para elevação permanente dos limiares.”
43		Observacional transversal	● Exposição ao ruído
44	Vasilkov et al.(⁵⁴54 Vasilkov V, Garrett M, Mauermann M, Verhulst S. Enhancing the sensitivity of the envelope-following response for cochlear synaptopathy screening in humans: the role of stimulus envelope. Hear Res. 2021;400:108132. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.108132. PMid:33333426. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2020.... ) -2021	Caso controle	● SC	“Degeneração dos terminais sinápticos das células ganglionares espirais, que precede o dano das CCI no processo de envelhecimento.”
44		Caso controle	● Envelhecimento
45	Bramhall et al.(²³23 Bramhall NF, McMillan GP, Kampel SD. Envelope following response measurements in young veterans are consistent with noise-induced cochlear synaptopathy. Hear Res. 2021;408:108310. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2021.108310. PMid:34293505. http://dx.doi.org/10.1016/j.heares.2021.... ) -2021	Caso controle	● SC	“Perda da conexão entre as CCI e seus aferentes alvos de fibra do NA.”
45		Caso controle	● Exposição ao ruído
46	Chen et al.(⁵⁵55 Chen Z, Zhang Y, Zhang J, Zhou R, Zhong Z, Wei C, et al. Cochlear synaptopathy: a primary factor affecting speech recognition performance in presbycusis. BioMed Res Int. 2021;2021:6667531. http://dx.doi.org/10.1155/2021/6667531. PMid:34409106. http://dx.doi.org/10.1155/2021/6667531... ) -2021	Observacional transversal	● SC	“Afeta a conexão entre as CCI, com disfunção nas FBTE, reduzindo a capacidade de percepção da fala em um ambiente ruidoso.”
46		Observacional transversal	● Envelhecimento
47	Edvall et al.(⁵⁶56 Edvall NK, Mehraei G, Claeson M, Lazar A, Bulla J, Leineweber C, et al. Alterations in auditory brain stem response distinguish occasional and constant tinnitus. J Clin Invest. 2022;132(5):e155094. http://dx.doi.org/10.1172/JCI155094. PMid:35077399. http://dx.doi.org/10.1172/JCI155094... ) -2022	Caso controle	● SC	“Perda da conexão sináptica entre as CCI e as fibras aferentes do NA.”
47		Caso controle	● Zumbido
48	Turner et al.(⁵⁷57 Turner K, Moshtaghi O, Saez N, Richardson M, Djalilian H, Zeng FG, et al. Auditory brainstem response wave i amplitude has limited clinical utility in diagnosing tinnitus in humans. Brain Sci. 2022;12(2):142. http://dx.doi.org/10.3390/brainsci12020142. PMid:35203907. http://dx.doi.org/10.3390/brainsci120201... ) -2022	Caso controle	● SC	“Alteração sináptica entre as CCI e as fibras nervosas auditivas.”
48		Caso controle	● Zumbido
49	Bramhall et al.(²⁴24 Bramhall NF, Reavis KM, Feeney MP, Kampel SD. The impacts of noise exposure on the middle ear muscle reflex in a veteran population. Am J Audiol. 2022;31(1):126-42. http://dx.doi.org/10.1044/2021_AJA-21-00133. PMid:35050699. http://dx.doi.org/10.1044/2021_AJA-21-00... ) -2022	Caso controle	● SC	“Perda das sinapses entre as CCI e as fibras do nervo auditivo aferente.”
49		Caso controle	● Exposição ao ruído

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[1] Conflito de interesses: nada a declarar.