Trombose venosa profunda de membros inferiores em pacientes com covid-19

Saliba Júnior, Orlando Adas; Alves, Ana Flávia de Jesus; Matarazzo, Camila; Gonçalves, Gabriela Teixeira; Sobreira, Marcone Lima

doi:10.1590/1677-5449.202300271

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ARTIGO DE REVISÃO • J. Vasc. Bras. 22 • 2023 • https://doi.org/10.1590/1677-5449.202300271 linkcopiar

Trombose venosa profunda de membros inferiores em pacientes com covid-19

Autoria SCIMAGO INSTITUTIONS RANKINGS

Com o avanço do conhecimento, a covid-19 passou a ser considerada uma doença do sistema respiratório, podendo ter comprometimento multissistêmico. Analisou-se a prevalência de trombose venosa profunda (TVP) em membros inferiores em pacientes acometidos pela covid-19 através de uma pesquisa de revisão integrativa, considerando o período de 2019 a 2022. Os procedimentos utilizados para a seleção dos artigos foram identificação das palavras-chave, elaboração da estratégia de busca, consulta em bases de dados e exclusão dos artigos em duplicata e outros. A exclusão foi feita com base nos seguintes critérios: artigos sobre complicações vasculares arteriais em membros inferiores, pesquisas laboratoriais, relatos de casos referentes a complicações venosas e arteriais em outros sítios e artigos não relacionados ao desfecho de TVP. Do total de 284 artigos, foram incluídos 42. Observou-se grande variabilidade na prevalência de TVP em pacientes com covid-19 (0,43 a 60,87%). Sugere-se que a ocorrência de TVP em pacientes com covid-19 está associada à gravidade desta doença.

Palavras-chave:
anticoagulante; SARS-CoV-2; tromboembolia

N.º	Título	Autor	Ano	País	Revista	Objetivo	Tipo de estudo	Tamanho da amostra	Exame	Resultados (número de pacientes com TVP)	Nível de evidência
1	Thrombosis and bleeding after implementation of an intermediate-dose prophylactic anticoagulation protocol in ICU patients with COVID-19: a multicenter screening study	Al-Abani et al.¹⁴	2022	Suécia	Journal of Intensive Care Medicine	Estudar a prevalência de tromboembolismo venoso e sangramento em pacientes com quadro crítico de covid-19 expostos a dose intermediária de tromboprofilaxia.	Estudo observacional prospectivo	100 pacientes	Ultrassom com manobra de compressão em duas regiões das extremidades inferiores, incluindo as veias femoral comum, femoral e poplítea, com o paciente na posição supina.	20/100 pacientes (20,00%), sendo 19 casos assintomáticos	A
2	Venous Doppler ultrasound in critically ill COVID-19 patients: game changer in anticoagulation therapy	Alfageme et al.¹⁵	2020	Espanha	Ultrasound Journal	Avaliar a prevalência de trombose venosa profunda assintomática em membros inferiores em pacientes criticamente enfermos com covid-19, com insuficiência respiratória grave e altos níveis de dímero-D.	Estudo observacional, descritivo e retrospectivo	23 pacientes	Ultrassom Doppler	14/23 pacientes (60,87%), sendo 5 em território venoso proximal e 9 em veias infrapoplíteas	C
3	COVID-19 and venous thromboembolism in intensive care or medical ward	Avruscio et al.¹⁶	2020	Itália	Clinical and Translational Science	Avaliar a incidência de tromboembolismo venoso em pacientes com covid-19 internados em unidades de terapia intensiva e enfermarias médicas.	Estudo observacional de coorte	85 pacientes, sendo 44 internados em enfermarias médicas e 41, em unidades de terapia intensiva	Ultrassonografia com Doppler colorido bilateral sistemática	20/85 pacientes (23,53%), sendo 6 pacientes internados em enfermarias médicas e 14, em unidades de terapia intensiva	B
4	Incidence of deep venous thrombosis in COVID-19 hospitalized patients during the first peak of the Italian outbreak	Baccellieri et al.¹⁷	2021	Itália	Phlebology	Avaliar a incidência de trombose venosa profunda em pacientes com covid-19 internados em um hospital terciário.	Estudo observacional retrospectivo	200 pacientes	Ultrassonografia vascular em todos os pacientes	29/200 pacientes (14,50%), sendo 5/40 (12,50%) em pacientes de unidade de terapia intensiva e 24/160 (15,00%) em pacientes não internados na unidade de terapia intensiva	B
5	Deep vein thrombosis in hospitalized patients with coronavirus disease 2019	Chang et al.¹⁸	2021	Estados Unidos	Journal of Vascular Surgery: Venous and Lymphatic Disorder	Avaliar a experiência com trombose venosa profunda em pacientes com covid-19.	Estudo de análise de coorte retrospectiva de centro único	188 pacientes	Ultrassom duplex realizado por tecnólogos vasculares credenciados e revisados e formalmente lido por cirurgiões vasculares	53/188 pacientes (28,20%).	C
6	Pulmonary embolism or thrombosis in ARDS COVID-19 patients: a French monocenter retrospective study	Contou et al.¹⁹	2020	França	PLoS One	Avaliar as características clínicas e os desfechos dos pacientes com síndrome do desconforto respiratório agudo causada por covid-19, diagnosticados com embolia pulmonar durante a internação na unidade de terapia intensiva.	Estudo observacional retrospectivo	16 pacientes	Ultrassonografia Doppler venosa de membros inferiores dos pacientes que apresentaram embolia pulmonar	3/16 pacientes (19,00%)	A
7	Comparison of deep vein thrombosis risks in acute respiratory distress syndrome caused by COVID-19 and bacterial pneumonia: a retrospective cohort study	Cui et al.²⁰	2022	China	Thrombosis Journal	Comparar a incidência e os riscos de trombose venosa profunda entre pacientes com síndrome do desconforto respiratório agudo causada por covid-19 e por pneumonia bacteriana.	Estudo de coorte retrospectivo	105 pacientes	Ultrassonografia com manobra de compressão venosa, nos membros inferiores, incluindo as veias femorais comuns bilaterais, femorais profundas e superficiais, as veias poplíteas e as veias tibial anterior, tibial posterior, fibular e da panturrilha	60/105 pacientes (57,10%)	B
8	Is venous thromboembolism a predictable marker in older patients with COVID-19 infection? A single-center observational study	De Giorgi et al.²¹	2021	Itália	The Journal of Infection in Developing Countries	Analisar se exames laboratoriais, escores de avaliação de risco e escores de comorbidade foram úteis na previsão de trombose venosa profunda em pacientes com SARS-CoV-2 admitidos na ala de medicina interna.	Estudo observacional de coorte	49 pacientes	Ultrassonografia venosa com Doppler colorido dos membros inferiores	10/49 pacientes (20,40%)	A
9	Imaging of COVID-19 vasculopathy from head to toe: Egyptian collective experience after 2 years of the pandemic	Fathy et al.²²	2022	Egito	Egyptian Journal of Radiology and Nuclear Medicine	Relatar a experiência egípcia sobre a vasculopatia por covid-19 e incluir coletivamente as diferentes modalidades e técnicas de imagem para o diagnóstico de complicações vasculares cerebrovasculares, pulmonares, gastrointestinais e arteriais periféricas.	Estudo de coorte retrospectivo	282 pacientes	Exames de ultrassom duplex	39/282 pacientes (13,80%)	A
10	COVID-19: persistence of symptoms and lung alterations after 3-6 months from hospital discharge	Fortini et al.²³	2021	Itália	Infection	Avaliar os resultados de um programa de acompanhamento para pacientes que receberam alta de uma enfermaria não intensiva de covid-19.	Estudo observacional prospectivo	59 pacientes	Ultrassonografia com manobra de compressão	1/59 pacientes (1,70%)	A
11	Point of care ultrasound (POCUS) in diagnosis of proximal deep vein thrombosis among COVID-19 hospitalized patients with a high rate of low molecular weight heparin prophylaxis	García-Ceberino et al.¹²	2021	Espanha	Medicina Clinica	Determinar a prevalência de trombose venosa profunda proximal com rastreamento por ultrassom no local de atendimento entre pacientes hospitalizados com covid-19.	Estudo observacional retrospectivo	87 pacientes	Ultrassonografia de membros inferiores	4/87 pacientes (4,60%)	C
12	Probative value of the D-dimer assay for diagnosis of deep venous thrombosis in the coronavirus disease 2019 syndrome	Gibson et al.²⁴	2020	Estados Unidos	Critical Care Medicine	Descrever a utilidade preditiva do ensaio de dímero-D entre pacientes com a síndrome da doença de coronavírus 2019 para trombose venosa profunda não provocada dos membros inferiores.	Estudo observacional prospectivo	72 pacientes	Ultrassonografia duplex de membros inferiores	12/72 pacientes (16,70%)	A
13	SARS-CoV-2 and finding of vein thrombosis: can IMPROVE and IMPROVEDD scores predict COVID-19 outcomes?	Greco et al.²⁵	2021	Itália	European Review for Medical and Pharmacological Sciences	Analisar a relação entre escores preditivos validados para doenças tromboembólicas venosas, como IMPROVE e IMPROVEDD, e a intensificação de cuidados, taxa de mortalidade intra-hospitalar e taxa de mortalidade em 30 dias.	Estudo observacional retrospectivo	51 pacientes	Ultrassonografia venosa com Doppler colorido de membros inferiores	11/51 pacientes (21,60%)	A
14	Systematic duplex ultrasound screening in conventional units for COVID-19 patients with follow-up of 5 days	Hamadé et al.²⁶	2021	França	Journal of Vascular Surgery: Venous and Lymphatic Disorders	Avaliar a prevalência de trombose venosa profunda de membros inferiores por meio de ultrassonografia em pacientes infectados por covid-19.	Estudo de coorte retrospectivo	72 pacientes	Ultrassom duplex venoso de membros inferiores	12/72 pacientes (16,70%)	C
15	Efficacy and safety of sonographer discretion to terminate a venous duplex ultrasound for diagnosis of deep vein thrombosis in coronavirus disease 2019 patients	Ho et al.²⁷	2022	Estados Unidos	Journal of Vascular Surgery: Venous and Lymphatic Disorders	Avaliar a eficácia de um protocolo de ultrassom duplex venoso modificado para reduzir a exposição do ultrassonografista a pacientes com covid-19.	Estudo de coorte retrospectivo	168 pacientes	Ultrassom duplex venoso de membros inferiores	44/168 pacientes (27,50%)	A
16	Deep venous thrombosis incidence in patients with COVID-19 acute respiratory distress syndrome, under intermediate dose of chemical thromboprophylaxis	Hunter et al.²⁸	2022	Argentina	Medicina (Buenos Aires)	Avaliar a incidência de trombose venosa profunda em pacientes com pneumonia grave por covid-19, com necessidade de ventilação mecânica e sob dose intermediária de tromboprofilaxia química.	Estudo de coorte prospectivo	46 pacientes	Ultrassonografia Doppler de membros inferiores	3/46 pacientes (6,52%)	A
17	Deep vein thrombosis in COVID-19 patients in general wards: prevalence and association with clinical and laboratory variables	Ierardi et al.²⁹	2021	Itália	La Radiologia Medica	Relatar a prevalência de trombose venosa profunda em membros inferiores de pacientes com covid-19 em enfermarias gerais.	Estudo transversal	263 pacientes	Ultrassonografia duplex de membros inferiores	67/263 pacientes (25,50%)	C
18	Examining D-dimer and empiric anti-coagulation in COVID-19-related thrombosis	Johnson et al.³⁰	2022	Estados Unidos	The Cureus Journal of Medical Science	Elucidar a relação entre trombose macro/microvascular, níveis de dímero-D e anticoagulação empírica na covid-19.	Estudo observacional prospectivo	52 pacientes	Ultrassonografia duplex venosa de extremidades inferiores	1/52 pacientes (1,9%)	A
19	Thromboembolic events and role of point of care ultrasound in hospitalized Covid-19 patients needing intensive care unit admission	Kapoor et al.²	2021	Estados Unidos	Journal of Intensive Care Medicine	Investigar a incidência de eventos tromboembólicos em pacientes com covid-19 em unidade de terapia intensiva e avaliar a utilidade do ultrassom no local de atendimento para diagnosticar trombose venosa profunda em membros inferiores.	Estudo observacional prospectivo	107 pacientes	Ultrassonografia de membros inferiores	21/107 pacientes (19,63%)	C
20	Screening for deep vein thrombosis in persons with COVID-19 upon admission to an inpatient rehabilitation hospital	Kirshblum et al.³	2021	Estados Unidos	American Journal of Physical Medicine & Rehabilitation	Determinar a prevalência de trombose venosa profunda detectada por triagem duplex e os fatores de risco associados à trombose venosa profunda em pacientes com covid-19.	Estudo observacional retrospectivo	113 pacientes	Ultrassonografia duplex de triagem de ambos os membros inferiores	25/113 pacientes (22,00%)	A
21	Clinical characteristics of acute lower extremity deep venous thrombosis diagnosed by duplex in patients hospitalized for coronavirus disease 2019	Koleilat et al.³¹	2021	Estados Unidos	Journal of Vascular Surgery: Venous and Lymphatic Disorders	Caracterizar pacientes com trombose venosa profunda identificada após a admissão por covid-19.	Estudo retrospectivo de caso-controle	135 pacientes	Ultrassonografia duplex venosa de extremidades inferiores	18/135 pacientes (13,30%)	C
22	Systematic screening for deep vein thrombosis in critically ill in patients with COVID-19: impact on the incidence of venous thromboembolism	Lapébie et al.³²	2021	França	Frontiers in Medicine	Comparar a incidência de tromboembolismo venoso por meio de dois métodos para diagnóstico de trombose venosa profunda de membros inferiores.	Estudo de coorte prospectivo	27 pacientes	Ultrassonografia venosa com manobra de compressão completa dos membros inferiores	7/27 pacientes (25,90%)	B
23	Venous thromboembolism in critically Ill patients with COVID-19: results of a screening study for deep vein thrombosis	Longchamp et al.³³	2020	Suíça	Research and Practice in Thrombosis and Haemostasis	Determinar a prevalência de tromboembolismo venoso em pacientes críticos com covid-19, usando triagem ultrassonográfica venosa de membros inferiores.	Estudo observacional prospectivo	25 pacientes	Ultrassom com manobra de compressão venosa de membros inferiores	6/25 pacientes (24,00%)	C
24	Asymptomatic deep vein thromboses in prolonged hospitalized COVID-19 patients	Lucijanic et al.³⁴	2021	Croácia	Wiener klinische Wochenschrift	Avaliar a prevalência de trombose venosa profunda entre pacientes com covid-19 hospitalizados por tempo prolongado, sem suspeita clínica de trombose venosa profunda, e investigar possíveis preditores.	Estudo observacional prospectivo	102 pacientes	Ultrassonografia duplex bilateral de veias profundas de membros inferiores	26/102 pacientes (25,50%)	A
25	Pulmonary thromboembolism in hospitalised COVID-19 patients at moderate to high risk by Wells score: a report from Lombardy, Italy	Monfardini et al.³⁵	2020	Itália	The British Journal of Radiology	Relatar a experiência de um centro de angiografia pulmonar na avaliação de pacientes hospitalizados com covid-19 com risco moderado a alto de tromboembolismo pulmonar.	Estudo observacional retrospectivo	33 pacientes	Ultrassonografia Doppler venosa de membros inferiores	4/33 pacientes (12,12%)	C
26	Lower limb deep vein thrombosis in COVID-19 patients admitted to intermediate care respiratory units	Pancani et al.³⁶	2021	Itália	Thrombosis Research	Investigar a incidência de trombose venosa profunda de membros inferiores em pacientes com covid-19 admitidos em enfermarias médicas e que não necessitavam de unidade de terapia intensiva.	Estudo observacional prospectivo	66 pacientes	Ultrassonografia com manobra de compressão	2/66 pacientes (3,00%)	C
27	Incidence of venous thromboembolism in patients with non-hematological cancer admitted for COVID-19 at a third-level hospital in Madrid	Paredes-Ruiz et al.³⁷	2022	Espanha	Journal of Thrombosis and Thrombolysi	Descrever a taxa de incidência de tromboembolismo venoso em pacientes com câncer não hematológico que necessitaram de internação por covid-19.	Estudo observacional prospectivo	11 pacientes	Ultrassonografia Doppler de membros inferiores	2/11 pacientes (18,00%)	C
28	Mortality and change in the prevalence of deep vein thrombosis associated with SARS-CoV-2 P.1 variant	Pereira de Godoy et al.⁵	2022	Brasil	Cureus	Determinar as taxas de mortalidade, mensal e geral, por sexo e faixa etária em pacientes hospitalizados por covid-19 e a prevalência de trombose venosa profunda nesses pacientes.	Estudo de caso-controle	6.199 pacientes	Ultrassonografia eco-Doppler venosa bilateral	254/6.199 pacientes (4,10%)	A
29	Incidence of deep vein thrombosis through an ultrasound surveillance protocol in patients with COVID-19 pneumonia in non-ICU setting: a multicenter prospective study	Pieralli et al.³⁸	2021	Itália	PLoS One	Avaliar a incidência de trombose venosa profunda dos membros inferiores em pacientes agudamente enfermos com pneumonia por covid-19, admitidos em unidades de terapia não intensiva.	Estudo de coorte prospectivo	227 pacientes	Doppler codificado por cores seriado e ultrassonografia com manobra de compressão	31/277 pacientes (13,70%)	C
30	Coagulation parameters and venous thromboembolism in patients with and without COVID-19 admitted to the Emergency Department for acute respiratory insufficiency	Pizzi et al.³⁹	2020	Itália	Thrombosis Research	Comparar os parâmetros de coagulação na admissão entre pacientes com covid-19 e sem covid-19 com insuficiência respiratória aguda e descrever os eventos tromboembólicos venosos diagnosticados.	Estudo observacional retrospectivo	162 pacientes	Ultrassonografia com manobra de compressão limitada dos membros inferiores	3/162 pacientes (1,85%)	A
31	Combined use of Wells scores and D-dimer levels for the diagnosis of deep vein thrombosis and pulmonary embolism in COVID-19: a retrospective cohort study	Raj et al.⁴⁰	2021	Estados Unidos	Cureus	Avaliar a utilidade dos escores de trombose venosa profunda, de embolia pulmonar de Wells e de dímero-D no diagnóstico de trombose venosa profunda e embolia pulmonar em pacientes com covid-19.	Estudo de coorte retrospectivo	106 pacientes	Duplex de extremidade inferior	35/106 pacientes (33,00%)	A
32	Rivaroxaban versus no anticoagulation for post-discharge thromboprophylaxis after hospitalisation for COVID-19 (MICHELLE): an open-label, multicentre, randomised, controlled trial	Ramacciotti et al.⁴¹	2022	Brasil	Lancet	Verificar se pacientes hospitalizados com covid-19 que receberam a profilaxia com rivaroxabana (10 mg/dia por 35 dias após a alta) apresentam melhora em desfechos clínicos, incluindo eventos tromboembólicos maiores e fatais.	Estudo clínico multicêntrico, randomizado e controlado	252 pacientes	Ultrassom Doppler venoso bilateral de membros inferiores	4/252 pacientes (1,59%)	A
33	Extremely high incidence of lower extremity deep venous thrombosis in 48 patients with severe COVID-19 in Wuhan	Ren et al.⁴²	2020	China	Circulation	Analisar a prevalência da formação de trombose em pacientes com covid-19.	Estudo transversal	48 pacientes	Ultrassom com manobra de compressão nas extremidades inferiores	41/48 pacientes (85,40%)	C
34	High prevalence of deep venous thrombosis in non-severe COVID-19 patients hospitalized for a neurovascular disease	Rouyer et al.⁴³	2020	França	Cerebrovascular Diseases Extra	Relatar os dados obtidos após a ultrassonografia com Doppler sistemática em membros inferiores de pacientes com covid-19 não grave.	Estudo observacional prospectivo	13 pacientes	Ultrassonografia Doppler nos membros inferiores	5/13 pacientes (38,46%)	C
35	Incidence of deep vein thrombosis among non-ICU patients hospitalized for COVID-19 despite pharmacological thromboprophylaxis	Santoliquido et al.⁴⁴	2020	Itália	Journal of Thrombosis and Haemostasis	Determinar a incidência de tromboembolismo venoso em pacientes não internados em unidade de terapia intensiva por covid-19, que receberam tromboprofilaxia farmacológica.	Estudo de coorte retrospectivo	84 pacientes	Ultrassonografia com manobra de compressão venosa nos membros inferiores	10/84 pacientes (11,90%)	A
36	Pulmonary thromboembolism in coronavirus disease 2019 patients undergoing thromboprophylaxis	Schiaffino et al.⁴⁵	2021	Itália	Medicine (Baltimore)	Investigar a prevalência de tromboembolismo pulmonar e sua associação com variáveis clínicas em uma coorte de pacientes hospitalizados com covid-19, recebendo heparina de baixo peso molecular em dosagem profilática.	Estudo observacional retrospectivo	33 pacientes	Ultrassonografia Doppler nos membros inferiores	1/33 pacientes (3,00%)	A
37	Duplex ultrasound screening for deep and superficial vein thrombosis in COVID-19 patients	Tung-Chen et al.⁴⁶	2022	Espanha	Journal of Ultrasound in Medicine	Determinar a real incidência de trombose venosa profunda ou superficial em pacientes com covid-19.	Estudo observacional prospectivo	233 pacientes	Ultrassonografia duplex bilateral de membros inferiores	1/233 pacientes (0,43%)	C
38	Characteristics of deep vein thrombosis in the critically ill COVID-19 patient - an observational cohort study with Doppler ultrasound measurements	Voicu et al.⁴⁷	2022	França	European Review for Medical and Pharmacological Sciences	Relatar as características da trombose venosa profunda, os diâmetros das veias e as velocidades de pico do fluxo sanguíneo nas veias femorais comuns de pacientes criticamente enfermos com covid-19.	Estudo de coorte prospectivo	55 pacientes	Ultrassonografia Doppler de membros inferiores	19/55 pacientes (35,00%)	C
39	Imbalance between procoagulant factors and natural coagulation inhibitors contributes to hypercoagulability in the critically ill COVID-19 patient: clinical implications	Voicu et al.⁴⁸	2020	França	European Review for Medical and Pharmacological Sciences	Investigar o equilíbrio entre fatores pró-coagulantes e inibidores naturais da coagulação no paciente grave com covid-19 e avaliar a utilidade dos parâmetros de hemostasia para identificar pacientes com risco de evento tromboembólico venoso.	Estudo observacional prospectivo	85 pacientes	Ultrassom duplex venoso dos membros inferiores	35/85 pacientes (41,18%)	A
40	Analysis of risk factors for thromboembolic events in 88 patients with COVID-19 pneumonia in Wuhan, China: a retrospective descriptive report	Wang et al.⁴⁹	2021	China	Medical Science Monitor	Analisar os fatores de risco e a incidência de trombose em pacientes com pneumonia confirmada por covid-19.	Estudo observacional retrospectivo	88 pacientes	Ultrassom Doppler	19/88 pacientes (21,59%)	B
41	Incidence and risk factors of deep vein thrombosis in hospitalized COVID-19 patients	Yu et al.⁵⁰	2020	China	Clinical and Applied Thrombosis/Hemostasis	Avaliar a taxa de incidência e os fatores de risco de trombose venosa profunda em pacientes com covid-19.	Estudo observacional retrospectivo	142 pacientes	Ultrassom com manobra de compressão venosa de membros inferiores	50/142 pacientes (35,21%)	C
42	Deep vein thrombosis in hospitalized patients with COVID-19 in Wuhan, China: prevalence, risk factors, and outcome	Zhang et al.⁵¹	2020	China	Circulation	Investigar trombose venosa profunda em pacientes hospitalizados com covid-19.	Estudo observacional transversal	143 pacientes	Ultrassonografia venosa de membros inferiores	66/143 pacientes (46,15%)	C

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