Variabilidade genética de Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) em cultivos olerícolas em São Luís, MA

Genetic variability of the Bemisia tabaci (Gennadius) biotype B (Hemiptera: Aleyrodidae) in vegetable crops in São Luís, State of Maranhão, Brazil

SYSTEMATICS, MORPHOLOGY AND PHYSIOLOGY

Maria C da Silva^I; Raimunda N S de Lemos ^II; Luzia H C Lima^III; Luiz R Gourlart Filho^IV; Silma R F Pereira^V

^IPrograma de Pós-Graduação em Agroecologia, UEMA, C. postal 9, 65.055-098, São Luís, MA

^IIDepto. Fitotecnia e Fitossanidade, CCA/UEMA, C. postal 6.006, 65.051-970, São Luís, MA

^IIIEmbrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, C. postal 02372, Brasília, DF

^IVLab de Genética Molecular, Univ. Federal de Uberlândia, Uberlândia, MG

^VLab de Genética e Biologia Molecular, Univ. Federal do Maranhão, São Luís, MA

RESUMO

A técnica de RAPD é amplamente empregada para investigar características genéticas distintas dentro do complexo Bemisia tabaci Gennadius, atualmente constituído de aproximadamente 41 biótipos. O objetivo desta pesquisa foi caracterizar populações de mosca-branca coletadas em culturas agrícolas do município de São Luís, MA, como quiabo, feijão e pimentão, utilizando marcadores moleculares RAPD. Fêmeas de nove populações de mosca-branca foram analisadas e comparadas com o biótipo B de B. tabaci proveniente de cultura de poinsétia da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia (Brasília, DF). Dos 20 iniciadores utilizados, 12 produziram padrões de bandas específicas, que permitiram confirmar que os espécimes avaliados pertencem ao grupo do biótipo B de B. tabaci, apesar da alta percentagem de polimorfismo detectado. Com os 96 marcadores moleculares RAPD gerados foi construído um dendrograma, que mostrou que as populações de quiabo, feijão e pimentão foram agrupadas de acordo com as culturas hospedeiras. A matriz de similaridade genética entre as populações de B. tabaci mostrou 80, 76 e 45% similaridade genética entre as populações das culturas de quiabo, feijão e pimentão, respectivamente, quando comparadas com a população controle de B. tabaci biótipo B. Foi também observada menor pressão de seleção na população de mosca-branca coletada em pimentão e menor variabilidade genética nas populações de mosca-branca coletadas em quiabo e feijão, quando comparadas com a população controle.

Palavras-chave: Mosca-branca, cultura hospedeira, RAPD, caracterização genética

ABSTRACT

The RAPD technique is widely used to investigate the distinct genetic characteristics of the complex Bemisia tabaci (Gennadius), which is currently constituted of approximately 41 biotypes. The objective of this research was to characterize populations of whitefly collected in crops of agricultural producing areas in São Luís, MA, like okra, beans and pepper, using RAPD molecular markers. Females from nine whitefly populations were analyzed and compared with B. tabaci biotype B taken from poinsettia culture of Embrapa Genetic Resources and Biotechnology (Brasília, DF). Twelve out of the 20 primers tested produced specific band patterns suitable to confirm that the evaluated specimens belong to the biotype B of B. tabaci, despite the high percentage of detected polymorphism. The analysis of the 96 RAPD molecular markers generated indicated that the populations on okra, beans and pepper were grouped according to the host cultures, sharing 80, 76 and 45% of genetic similarity, respectively, when compared with the control population of B. tabaci biotype B. A lower selective pressure was observed with the population of whitefly collected on pepper and minor genetic variability in the whitefly populations collected on okra and bean, when compared with the control population.

Key words: Whitefly, host culture, RAPD, genetic characterization

Bemisia tabaci (Gennadius) representa um complexo de 41 biótipos (De Barro et al 2005), dentre os quais o biótipo B tornou-se uma das mais importantes pragas para a agricultura mundial (Lima et al 2000), causando grande impacto sócio-econômico tanto como praga (danos diretos) quanto como vetor, especialmente de fitoviroses (danos indiretos) (Lima et al 2002b). Estima-se que nas últimas três décadas as perdas e os custos de controle provocados por esse inseto foram da ordem de bilhões de dólares (Oliveira et al 2001, 2003).

No Brasil, o biótipo B de B. tabaci foi introduzido no início dos anos 90 no estado de São Paulo, atingindo rapidamente as principais fronteiras agrícolas do país, sendo poucos os estados onde ainda não ocorre (Lourenção et al 2003). Na Região Nordeste, devido ao clima tropical seco com estação úmida curta, alta luminosidade e calor constante esse inseto tem se adaptado facilmente, com infestações elevadas, causando desordens fitotóxicas nas plantas atacadas e geminiviroses (Lourenção et al 2001, Lima et al 2003).

A complexidade da espécie B. tabaci tem gerado inúmeros trabalhos que utilizam diversas técnicas moleculares para a análise do seu DNA nuclear e mitocondrial. As técnicas moleculares mais utilizadas para identificar os numerosos biótipos que formam o complexo B. tabaci e determinar as características genéticas distintas entre eles incluem PCR (Polymorphic Chain Reaction) (Calvert et al 2001, De Barro 2005), RAPD (Random Amplified Polymorphic DNA) (Khasdan et al 2005, Rekha et al. 2005), AFLP (Amplified Fragment Length Polymorphism) (Cervera et al 2000, Göçmen & Devran 2002) e RFLP (Restriction Fragment Length Polymorphism) (Abdullahi et al 2004, Rabello 2005).

No Brasil, ainda são poucos os trabalhos que utilizam técnicas moleculares para o estudo genético das populações de mosca-branca, sendo a técnica de RAPD a mais comumente utilizada. Os resultados de alguns trabalhos dessa natureza têm demonstrado uma enorme dispersão do biótipo B de B. tabaci em praticamente todos os estados brasileiros, bem como a presença de outro biótipo, o biótipo BR, nativo do Brasil, citado apenas em algumas análises moleculares (Lima et al 2002a, 2003, Truol et al 2003).

O conhecimento da variabilidade genética dos biótipos de B. tabaci, envolvendo populações de diferentes plantas hospedeiras de diferentes regiões geográficas, bem como a ocorrência de diferenciação genética intrapopulacional é essencial para o controle e manejo eficiente da praga (Lima et al 2003). Assim, este trabalho teve por objetivo caracterizar por análise molecular com marcadores RAPD populações de mosca-branca coletadas nas culturas de quiabo, feijão e pimentão, em três pólos de produção agrícola do município de São Luís, MA.

Material e Métodos

Coleta dos insetos. Epécimes de mosca-branca foram coletados aleatoriamente nas culturas de quiabo (Abelmoschus esculentus) cultivar Valência, feijão (Phaseolus vulgaris) cultivar Macarrão e pimentão (Capsicum annuum) cultivar Magali, nos meses de janeiro a abril de 2006, nos pólos agrícolas de Itapera, Quebra Pote e Cinturão Verde, localizados em áreas rurais de São Luís, MA, os quais estão equidistantes do marco zero a 21, 13 e 14 km, respectivamente. Folhas contendo ninfas foram mantidas em condições controladas (30ºC, umidade relativa de 80% e fotofase de 14h) para a emergência dos adultos, os quais foram fixados em etanol 70% e armazenados a -20°C.

Os indivíduos foram sexados, considerando-se o tamanho dos adultos e o formato do abdome (Souza & Vendramim 2000). Realizaram-se ensaios preliminares utilizando-se grupos de 10 fêmeas de cada população para verificar a variação genética entre os indivíduos, seguindo os protocolos abaixo. Esses resultados mostraram a inexistência de variação intrapopulacional quanto aos loci estudados, o que permitiu a utilização de apenas um indivíduo nos experimentos definitivos.

Extração do DNA. Fêmeas adultas foram maceradas individualmente em 60 μl de tampão de lise (10 mM Tris-HCl pH 8, 1 mM EDTA, 0,30% Triton X-100, 60 μg/ml proteinase K), incubadas a 65°C por 20 min, seguida de incubação a 95°C por 7 min e refrigeradas imediatamente a -20°C. Foram utilizados 20 iniciadores em testes preliminares para a otimização da RAPD (Lima et al 2000).

Reações de RAPD. As reações de amplificação seguiram o protocolo descrito por Lima et al (2000), que foi otimizado aumentando-se a temperatura de anelamento dos iniciadores para permitir maior especificidade e repetibilidade dos ensaios. Assim, as amplificações foram preparadas em volume final de 30 μl contendo tampão 1X (Tris-HCl 20 mM pH 8,4, KCl 50 mM, MgCl₂ 2 mM), 0,2 mM dNTP, 0,4 μM iniciador, 2U Taq DNA polimerase e 4 μl de DNA (não-quantificado). As amplificações foram efetuadas em termociclador Peltier Thermal Cycle modelo MJ96⁺, programado para uma etapa inicial de 94°C a 3 min, seguindo-se cinco ciclos de 93°C a 1 min, 35°C a 40 segundos e 72°C a 2 min e 40 ciclos de 93°C a 1 min, 42°C a 40 segundos e 72°C a 2 min e extensão final de 5 min a 72°C. Os produtos de amplificação foram separados em eletroforese de gel de agarose (1,5%) a 90V por 2h, submerso em tampão TBE 1 X (Tris-borato 90 mM, EDTA 1 mM). A visualização foi possível pela coloração do gel com brometo de etídio (0,1 μg/ml) e os géis foram fotografados em sistema de fotodocumentação. A caracterização foi feita utilizando-se como padrão uma população controle de B. tabaci biótipo B proveniente de cultura de poinsétia da Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia (Brasília, DF).

Análise dos dados. Na interpretação e análise dos géis, apenas as bandas mais visíveis foram selecionadas como marcadores moleculares, sendo identificadas visualmente, assinalando-se a presença (um) e ausência (zero) dos marcadores entre as populações de B. tabaci. Desse modo, obteve-se uma matriz binária de valores um e zero que relacionou a presença ou ausência dos marcadores nos diferentes loci selecionados e nas populações de B. tabaci. Para cálculo dos índices de similaridade genética foi utilizada a matriz binária de valores um e zero no programa STATISTIC versão 6.0, para construção do dendrograma. Com a matriz binária calculou-se também a porcentagem de polimorfismo obtida com cada iniciador utilizando-se a seguinte fórmula:

P = npp/nbt

Onde:

P = porcentagem de polimorfismo (ou taxa de polimorfismo);

nbp = número de bandas polimórficas;

nbt = número de bandas total.

Resultados e Discussão

Dos 20 iniciadores testados, 12 produziram resultados satisfatórios. Os iniciadores OPA-12 e OPA-15 forneceram o maior e o menor número de loci totais e polimórficos, respectivamente (Tabela 1). Os 12 iniciadores produziram padrões de bandas semelhantes entre as populações de mosca-branca e o total de 96 loci que permitiram confirmar que os espécimes avaliados pertencem ao grupo do biótipo B de B. tabaci, apesar da alta percentagem de polimorfismo detectado (Fig 1, Tabela 1), comprovando dados de ocorrência desse biótipo no Nordeste, Leste e Meio-Oeste do Brasil (Lima et al 2000).

Os resultados do dendrograma obtidos a partir dos 96 marcadores moleculares de RAPD, não permitiram identificar um ramo capaz de separar as populações de B. tabaci em grupos distintos associados aos pólos Itapera, Quebra Pote e Cinturão Verde (Fig 2). A ausência de grupos distintos indica que as populações coletadas nesses três pólos são proximamente relacionadas. Além disso, as populações das culturas de quiabo e feijão, independente dos pólos, foram as que mais se aproximaram geneticamente ao biótipo B de B. tabaci, sendo as populações da cultura do pimentão as mais distantes geneticamente.

De modo geral, o dendrograma agrupou as populações de B. tabaci de acordo com as culturas hospedeiras (Fig 2), seguindo resultados disponíveis na literatura (Lima et al 2002a, 2003, Truol et al 2003 e Abdullahi et al 2003). Assim, as estratégias de manejo dessa praga estabelecidas para uma cultura em determinada região, provavelmente, funcionarão para a mesma cultura em outras regiões. Por outro lado, poderão não funcionar para uma cultura diferente, localizada na mesma região (Lima et al 2003).

As diferenças genéticas entre populações de uma determinada espécie podem evoluir desde que as adaptações fisiológicas de um inseto para um determinado hospedeiro acarretem diminuição de desempenho ou valor adaptativo do inseto num hospedeiro alternativo (Via 1991, Busato et al 2002, Ikonen et al 2003). Em contrapartida, De Barro et al (2005) e De Barro (2005) sugerem que a divergência alopátrica das populações de B. tabaci é o mecanismo que explica a diversidade genética das populações devido à ausência de intercruzamento. Entretanto, a possibilidade da influência de outros fatores na organização geral da diversidade genética das populações de mosca-branca não é descartada pelos referidos autores. Para Gerling (2002), tanto fatores geográficos, quanto as plantas hospedeiras, podem levar ao surgimento de especiação alopátrica.

A matriz de similaridade genética entre as populações de B. tabaci mostrou proximidade genética a partir de 80, 76 e 45% entre as populações das culturas de quiabo, feijão e pimentão, respectivamente, quando comparadas com a população controle de B. tabaci biótipo B (Tabela 2). A taxa de divergência (mínima de 15% e máxima de 55%), encontrada para as populações das três culturas, com relação à população controle, pode ser explicada pela distância geográfica entre os locais de coleta (São Luís, MA e Brasília, DF). Da mesma forma, Lima et al (2002a), empregando a técnica de RAPD, verificaram alta similaridade e elevada divergência genética considerando apenas populações de mosca-branca biótipo B coletadas em diferentes estados do Brasil e em diferentes plantas hospedeiras, com elevada divergência genética da ordem de 31% entre as populações de mosca-branca coletadas em tomate em Pacoti, CE e soja em Miguelópolis, SP.

A similaridade genética existente entre a população controle B. tabaci biótipo B com as populações das culturas de quiabo, feijão e pimentão dos três pólos, pode ter ocorrido pela grande capacidade de dispersão do inseto. A distribuição de plantas ornamentais pelo transporte rodoviário de flores pode ter contribuído para a dispersão do biótipo B de B. tabaci para várias regiões do Brasil (Oliveira 2001, Lima et al 2001). A grande adaptabilidade dos indivíduos de B. tabaci biótipo B a diferentes temperaturas e hospedeiros, quanto à resistência a pesticidas pode ter sido também um dos fatores que têm favorecido a disseminação dos mesmos em todo o país, principalmente na Região Nordeste e no Semi-Árido, permitindo sua ocorrência em alta densidade em várias regiões do Brasil (Oliveira 2001).

A alta similaridade existente entre as populações de mosca-branca de São Luís, com exceção da população da cultura de pimentão do pólo Itapera (Tabela 2), sugere a influência do hábito migratório do inseto. Os adultos deixam seu habitat original em resposta à deterioração do hospedeiro e à direção do vento, e tendem a migrar para campos de cultivos recentes (Villas Bôas et al 1997). Seu vôo varia de acordo com a intensidade do vento e condições locais de competição. A capacidade de dispersão de moscas-brancas pode atinge até 7 km/dia, fazendo com que grandes populações possam sobreviver e colonizar novos ambientes e culturas, e, principalmente, adaptar-se a diferentes hospedeiros e condições climáticas (Byrne 1999). O entendimento da estrutura genética de populações de insetos depende de observações ecológicas referentes ao comportamento de vôo e à capacidade de dispersão da espécie (Sósa-Gómez 2004).

Do ponto de vista evolutivo, sugere-se que a baixa variabilidade genética existente entre as populações de mosca-branca de São Luís tenha sido favorecida pela maior especialização desse inseto devido ao uso de pesticidas nessas áreas, que podem atuar selecionando grupos com perfis genéticos ligeiramente diferentes dentro de um dado biótipo de B. tabaci. O biótipo B de B. tabaci tem capacidade de desenvolver resistência a inseticidas rapidamente (Byrne et al 2003, Lima et al 2003, Byrne & Nichols 2005) o que pode ter contribuído para tornar essas populações geneticamente homogêneas entre si, uma vez que o uso contínuo de inseticidas exerce forte pressão seletiva, resultando no aumento de populações resistentes (Palumbo et al 2001, Torres & Ruberson 2004).

A evolução da resistência a inseticidas em populações de pragas pode ser equacionada principalmente em função da frequência do alelo de resistência, intensidade da pressão de seleção, padrão de herança de resistência, custo adaptativo e fluxo gênico (Georghiou & Taylor 1997). A explicação mais provável para a perda de heterozigose em populações de B. tabaci, e consequente resistência a inseticidas, relaciona-se à ecologia da praga, uma vez que a espécie coloniza plantas de ciclo curto (De Barro 2005). De acordo com esse autor, quando poucos genótipos colonizam uma dada cultura, as chances de endocruzamentos são altas, levando à menor variabilidade genética.

Outra hipótese para a baixa variabilidade genética determinada pode estar relacionada com a estratégia reprodutiva adotada pela espécie, sendo a partenogênese arrenótoca a forma preferencial para manter os genes nas populações desse inseto. Fatores genéticos, tais como a arrenotoquia, que favorecem a eliminação de genes recessivos desfavoráveis nos machos haplóides, bem como as atividades humanas que proporcionam grande quantidade de fontes alimentícias homogêneas e estáveis, associadas à pressão de seleção pelos inseticidas que conduz ao desenvolvimento de resistência, contribuem para a rápida especialização e consequente especiação em moscas-brancas (Gerling 2002). Lima et al (2003) verificaram que a aplicação excessiva e desordenada de defensivos químicos e o clima quente na região de Mossoró (RN) favoreceram o desenvolvimento de resistência de mosca-branca a pesticidas, assim como a adaptação, o aumento e a dispersão desse inseto nas propriedades agrícolas.

Apesar da similaridade existente entre as populações de mosca-branca de São Luís, a população da cultura de pimentão sofreu menor pressão ambiental do que as populações das demais culturas, resultando em maior variabilidade genética (Figs 1 e 2). É possível que a maior diversidade genética na população da cultura do pimentão decorra da não aplicação de pesticidas, verificada principalmente no pólo Itapera, ou da inadequação do hospedeiro ao inseto (Simmons 1999, 2002, Nava-Camberos et al 2001), sugerindo que a população de pimentão do pólo Itapera seja composta por migrantes de outras culturas vizinhas. São inúmeros os hospedeiros secundários de B. tabaci biótipo B que poderiam servir como reservatórios para a praga e permitiriam a sua posterior migração para o pimentão (Cano-Rios et al 2000, Martinez et al 2000, Perring 2001, Bezerra et al 2004). Sabe-se que se divergências entre populações de insetos que utilizam diferentes hospedeiros forem mantidas por seleção natural, haverá favorecimento para o surgimento de subespécies, biótipos ou ecótipos (Via 1991).

Vale ressaltar a necessidade de mais estudos sobre as populações de B. tabaci, buscando entender a composição genética e diferenciação entre os seus biótipos, uma vez que além do biótipo B, existe também o biótipo BR no Brasil. Segundo Lopes-da-Silva (2004), o conhecimento da existência de biótipos em insetos de importância agrícola é fundamental para o manejo integrado de pragas, pois muitos problemas com pragas agrícolas são também problemas evolutivos, e compreender como ocorre a evolução em sistemas agrícolas pode facilitar a implementação de estratégias de controle (Via 1990).

Os resultados obtidos no presente trabalho mostraram, principalmente, alta dispersão do biótipo B de B. tabaci em São Luís, MA. A metodologia molecular estabelecida, aumentando-se a temperatura de anelamento dos iniciadores, permitiu maior especificidade e repetibilidade dos ensaios e apresentou grande potencial para caracterização do inseto. Assim, espera-se que a variabilidade encontrada com as sequências dos marcadores moleculares RAPD/PCR forme uma base que possa ser comparada com outras sequências de B. tabaci, de modo a fornecer informações sobre a variabilidade desse complexo.

Agradecimentos

À FAPEMA pela bolsa de mestrado concedida ao primeiro autor.

Received 07/II/07.

Accepted 10/II/09.

Edited by Fernando L Cônsoli - ESALQ/USP

• Abdullahi I, Atiri G I, Thottappilly G, Winter S (2004) Discrimination of cassava-associated Bemisia tabaci in Africa from polyphagous populations, by PCR-RFLP of the internal transcribed spacer regions of ribosomal DNA. J Appl Entomol 128: 81-87.
• Bezerra M A, Oliveira M R V, Vasconcelos S D (2004) Does the presence of weeds affect Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae) infestation on tomato plants in a semi-arid agro-ecosystem? Neotrop Entomol 33: 769-775.
• Busato G R, Grutzmacher A D, Garcia M S, Giolo F P, Martins A F (2002) Consumo e utilização de alimento por Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) originária de diferentes regiões do Rio Grande do Sul, nas culturas do milho e arroz irrigado. Neotrop Entomol 31: 525-529.
• Byrne D N (1999) Migration and dispersal by the sweet potato whitefly, Bemisia tabaci Agric For Meteorol 97: 309-316.
• Byrne F J, Castle S, Prabhaker N, Toscano N C (2003) Biochemical study of resistance to imidacloprid in B biotype Bemisia tabaci from Guatemala. Pest Manag Sci 59: 347-352.
• Byrne F J, Nichols R L (2005) New challenges to management of whitefly resistance to insecticides in Arizona. Disponível in: <http://ag.arizona.edu/pubs/crops/az1382/az1382_2.pdf> Acesso em: 22 de outubro de 2009.
• Calvert L A, Cuervo M, Arroyave J A, Constantino L M, Bellotti A, Frohlich D (2001) Morphological and mitochondrial DNA marker analyses of whiteflies (Homoptera: Aleyrodidae) colonizing cassava and beans in Colombia. Ann Entomol Soc Am 94: 512-519.
• Cano-Rios P, Garcia M R A, Navacamberos U, Sánchez-Galván H, Lopez-Rios E, Rangel-Santos M, Blanco-Contreras E, Jimenez-Diaz F (2000) Plantas hospedantes de la "mosquita blanca de la hoja plateada", Bemisia argentifolii (Bellows & Perring) (Homoptera: Aleyrodidae) en la Comarca Lagunera, Coahuila, México. Folia Entomol Mex 40: 53-64.
• Cervera M T, Cabezas J A, Simón B, Martinez-Zapater J M, Beitia F, Cenis J L (2000) Genetic relationships among biotypes of Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) based on AFLP analysis. Bull Entomol Res 90: 391-396.
• De Barro P J (2005) Genetic structure of the whitefly Bemisia tabaci in the Asia-Pacific region revealed using microsatellite markers. Mol Ecol 14: 3695-3718.
• De Barro P J, Trueman J W H, Frohlich D R (2005) Bemisia argentifolii is a race of B tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae): the molecular genetic differentiation of B tabaci populations around the world. Bull Entomol Res 95: 193-203.
• Georghiou G P, Taylor C E (1997) Genetic and biological influences in the evolution of insecticide resistance. J Econ Entomol 70: 653-658.
• Gerling D (2002) Una reinterpretación sobre las moscas blancas. Man Integr Plagas 63: 13-21.
• Göçmen H, Devran Z (2002) Determination of genetic variation in populations of Bemisia tabaci in Antalya. Turk J Agric For 26: 11-216.
• Ikonen A, Sipura M, Miettinen S, Tahvanainen J (2003) Evidence for host race formation in the leaf beetle Galerucella lineola Entomol Exp Appl 108: 179-185.
• Khasdan V, Levin I, Rosner A, Morin S, Kontsedalov S, Maslenin L, Horowitz A R (2005) DNA markers for identifying biotypes B and Q of Bemisia tabaci (Hemiptera: Aleyrodidae) and studying population dynamics. Bull Entomol Res 95: 605-613.
• Lima L H C, Campos L, Moretzsohn M C, Návia D, Oliveira M R V (2002a) Genetic diversity of Bemisia tabaci (Genn.) populations in Brazil revealed by RAPD markers. Genet Mol Biol 25: 217-223.
• Lima L H C, Campos L, Queiroz P R, Lago W N M, Oliveira M R V (2002b) Identificação de populações de mosca branca Bemisia spp. (Hemiptera, Aleyrodidae) coletadas no Paraguai. Brasília, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, 5p. (Comunicado Técnico 72).
• Lima L H C, Moretzsohn M C, Queiroz P R, Lago W N M, Oliveira M R V (2001) Monitoramento e identificação de aleirodídeos por meios morfológicos e de marcadores RAPD. Brasília, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, 37p. (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 17).
• Lima L H C, Návia D, Inglis P W, Oliveira M R V (2000) Survey of Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae) biotypes in Brazil using RADP markers. Genet Mol Biol 23: 781-785.
• Lima L H C, Queiroz P R, Moretzsohn M C, Lago W N M, Campos L, Oliveira M R V (2003) Estudo da variabilidade genética da mosca branca, Bemisia tabaci (Hemiptera, Aleyrodidae) no Brasil. Brasília, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, 31p. (Documentos 109).
• Lopes-Da-Silva M, Gabriela E L T, Vieira L G E (2004) Characterization and genetic relationships among Brazilian biotypes of Schizaphis graminum (Rondani) (Hemiptera: Aphididae) using RAPD markers. Neotrop Entomol 33: 43-49.
• Lourenção A L, Miranda M A C, Alves S B (2001) Ocorrência epizoótica de Verticillium lecanii em Bemisia tabaci biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) no estado do Maranhão. Neotrop Entomol 30: 183-185.
• Lourenção A L, Souza Dias J A C, Fugi C G Q (2003) Mosca-branca - superpraga da agricultura mundial ameaça a bataticultura brasileira. Batata Show. Disponível in: <http://www.abbabatatabrasileira.com.br/revista06_008.htm> acesso em: 16 de setembro de 2005.
• Martinez S S, Carvalho A O R, Vieira L G, Nunes L M, Bianchini A (2000) Identification, geographical distribution and host plants of Bemisia tabaci (Genn.) biotypes (Homoptera: Aleyrodidae) in the State of Paraná, Brazil. An Soc Entomol Brasil 29: 597-603.
• Nava-Camberos U, Riley D G, Harris M K (2001) Temperature and host plant effects on development, survival, and fecundity of Bemisia argentifolii (Homoptera: Aleyrodidae). Environ Entomol 30: 55-63.
• Oliveira M R V (2001) Mosca-branca, Bemisia argentifolii raça B (Homoptera: Aleyrodidae), p.61-71. In Vilela E F, Zucchi R A, Cantor F (eds) Histórico e impacto das pragas introduzidas no Brasil. Ribeirão Preto, Holos, 173p.
• Oliveira M R V, Henneberry T J, Anderson P (2001) History, current status, and collaborative research projects for Bemisia tabaci Crop Prot 20: 709-723.
• Oliveira N N, Paula S V, Queiroz P R, Lima L H C, Oliveira M R V (2003) Incidência de Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyrodidae) sobre plantas de repolho: comparação entre o cultivo orgânico e o cultivo convencional. Brasília, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, 15p. (Comunicado Técnico 89).
• Palumbo J C, Horowitz A R, Prabhaker N (2001) Insecticidal control and resistance management for Bemisia tabaci Crop Prot 20: 739-765.
• Perring T M (2001) The Bemisia tabaci species complex. Crop Prot 20: 725-737.
• Rabello A R, Queiroz P R, Simões K C, Hiragi C O, Lima L H C, Oliveira M R V, Mehta A (2005) Diferenciação de biótipos de Bemisia tabaci utilizando PCR-RFLP e sequenciamento da região ITS1 rDNA. Brasília, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, 23 p. (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento 95).
• Rekha A R, Maruthi M N, Muniyappa V, Colvin J (2005) Occurrence of three genotypic clusters of Bemisia tabaci and the rapid spread of the B biotype in south India. Entomol Exp Appl 117: 221-233.
• Simmons A M (1999) Nymphal survival and movement of crawler of Bemisia argentifolii (Homoptera: Aleyrodidae) on leaf surface of selected vegetables. Environ Entomol 28: 212-216.
• Simmons A M (2002) Settling of crawlers of Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae) on five vegetable hosts. Ann Entomol Soc Am 95: 464-468.
• Sósa-Gómez D R (2004) Intraspecific variation and population structure of the velvetbean caterpillar, Anticarsia gemmatalis Hübner, 1818 (Insecta: Lepidoptera: Noctuidae). Genet Mol Biol 27: 378-384.
• Souza A P, Vendramim J D (2000) Efeito de extratos aquosos de meliáceas sobre Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) biótipo B em tomateiro. Bragantia 59: 173-179.
• Torres J B, Ruberson J R (2004) Toxicity of thiamethoxam and imidacloprid to Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae) nymphs associated to aphid and whitefly control in cotton. Neotrop Entomol 33: 99-106.
• Truol G, Lago W N M, Queiroz P R, Lima L H C, Oliveira M R V, Laguna G, Paiva W M, Almeida A M R (2003) Variabilidade genética determinada por RAPD-PCR de populações de Bemisia tabaci provenientes do Brasil, Argentina e Paraguai. Brasília, Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, 19p. (Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento 54).
• Via S (1990) Ecological genetics and host adaptation in herbivorous insects: the experimental study of evolution in natural and agricultural systems. Ann Rev Entomol 35: 421-446.
• Via S (1991) The genetic structure of host plant adaptation in a spatial patchwork: demographic variability among reciprocally transplanted pea aphid clones. Evolution 45: 827-852.
• Villas Bôas G L, França F H, Ávila A C, Bezerra I C (1997) Manejo integrado de mosca branca Bemisia argentifolii Brasília, Embrapa Hortaliças, 12p. (Circular Técnica, 9).

Variabilidade genética de Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) em cultivos olerícolas em São Luís, MA

Genetic variability of the Bemisia tabaci (Gennadius) biotype B (Hemiptera: Aleyrodidae) in vegetable crops in São Luís, State of Maranhão, Brazil

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  14 Jan 2010
• Data do Fascículo
  Dez 2009

Histórico

• Aceito
  10 Fev 2009
• Recebido
  07 Fev 2007