Estratificação vertical de bromélias epifíticas em diferentes estádios sucessionais da Floresta Ombrófila Densa, Ilha de Santa Catarina, Brasil

Vertical stratification of epiphytic bromeliads on different stages of secondary succession of Atlantic Rainforest, in Santa Catarina Island, Santa Catarina, Brazil

Estratificação vertical de bromélias epifíticas em diferentes estádios sucessionais da Floresta Ombrófila Densa, Ilha de Santa Catarina, Brasil

Vertical stratification of epiphytic bromeliads on different stages of secondary succession of Atlantic Rainforest, in Santa Catarina Island, Santa Catarina, Brazil

Annete Bonnet¹; Maike Hering de Queiroz

Universidade Federal de Santa Catarina, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de Botânica, Caixa Postal 476, 88010-970 Florianópolis, SC, Brasil

RESUMO

O presente estudo teve como objetivo caracterizar as alturas preferenciais de distribuição das bromélias em quatro estádios sucessionais (capoeirinha, capoeira, capoeirão e floresta secundária) em encostas da Ilha de Santa Catarina, relacionando-as com o desenvolvimento da floresta, com características individuais e dos forófitos. Foram calculados valores de importância das bromélias em cada estádio, relacionando-os aos tipos de diásporos e estratégias para obtenção de nutrientes. Cada um dos 60 forófitos determinados por estádio sucessional através de pontos quadrantes foi considerado uma unidade amostral e dividido em intervalos de altura de dois metros a partir do solo. As espécies do gênero Tillandsia com metabolismo CAM apresentaram os maiores valores de importância nos dois estádios mais avançados, onde houve ocorrência de bromélias. Em todos os estádios, na estratificação vertical, foi detectada uma tendência de maior riqueza e maior freqüência de bromélias em alturas próximas às médias dos pontos de inversão morfológica relacionado ao aumento de substrato disponível para fixação e crescimento. No capoeirão e na floresta secundária as plântulas cresceram em todos os intervalos de altura dos forófitos, indicando taxas de mortalidade diferentes quando considerada a distribuição dos indivíduos adultos. As mudanças nas condições microclimáticas dos progressivos estádios sucessionais provocaram deslocamentos de distribuição e trocas de espécies, com o aumento de indivíduos e de espécies formadoras de tanque.

Palavras-chave: bromélias, estádios sucessionais, estratificação vertical, ponto de inversão morfológica

ABSTRACT

The present study aims to characterize the distribution of bromeliads height preference at four sucessional stages ("capoeirinha", "capoeira", "capoeirão" and secondary forest) on Atlantic Rainforest slopes, in Santa Catarina Island, relating them to forest development, individual and phorophytes characteristics. Importance values were calculated for each bromeliad, and their dispersal agent types and nutrient capture strategy were determined. Each of the 60 phorophytes selected through the point-centered quart method in each of the secondary succession stages was considered a sampling unit and divided in two-meter height intervals, starting from the soil. The species of Tillandsia with CAM activity presented the highest importance values in the two most developed succession stages, where bromeliads were recorded. In all stages of succession was detected, in the vertical stratification, a tendency of greater richness and frequency of bromeliads in heights next to morphological inversion point average, related to availability of larger surface area to colonization and growth. At capoeirão and secondary forest, juvenile bromeliads grew in all phorophytes height intervals, showing different mortality rates when adults and juveniles distribution were considered. The microclimatic changes in the progressive sucessional stages cause displacement and change of bromeliads species, with increase of individuals and tank-forming species.

Key words: bromeliads, morphological inversion point, sucessional stages, vertical stratification

Introdução

A família Bromeliaceae possui várias de suas espécies adaptadas à vida epifítica, ocorrendo principalmente nas florestas de regiões tropicais (Gentry & Dodson 1987a, Lugo & Scatena 1992). O epifitismo, registrado em 84 famílias de plantas vasculares (Kress 1986), está relacionado com uma série de adaptações para obtenção e manutenção de nutrientes e água, resultando em diferentes padrões de distribuição espacial nas florestas e nas próprias árvores que as suportam, os forófitos (Benzing 1990).

Para sua sobrevivência, as bromélias possuem na superfície foliar tricomas especializados com função de absorver umidade e nutrientes quando estes estão disponíveis na atmosfera ou na cisterna (Benzing 1990), além de refletir o excesso de luminosidade (Benzing 1976, Reinert et al. 2000). Esta estratégia é uma adaptação fundamental ao ambiente epifítico e bromélias são consideradas extremamente sensíveis às mudanças e perturbações das condições ambientais (Sudgen 1981, Benzing 1998), podendo ser elas os primeiros indicadores bióticos das mudanças climáticas globais (Lugo & Scatena 1992).

Vários fatores ambientais influenciam o padrão de distribuição das plantas epífitas entre as diversas formações vegetais e, localmente, entre os diversos forófitos (distribuição horizontal) (Gentry & Dodson 1987b). Em uma mesma árvore, vários micro-hábitats são criados e modificados ao longo do tempo, da base até a copa (estratificação vertical), estabelecendo condições particulares para o desenvolvimento das espécies de bromélias (Benzing 1990).

A distribuição horizontal e a estratificação vertical das epífitas são determinadas por fatores como densidade do fluxo de fótons e umidade (Ter Steege & Cornelissen 1989, Benzing 1995), arquitetura e interceptação diferencial da chuva pelas copas das árvores (Benzing 1990, Herwitz & Slye 1992), dimensões dos forófitos (Catling & Lefkovitch 1989), textura e estabilidade do ritidoma (Ter Steege & Cornelissen 1989), reprodução dos indivíduos, movimento e fixação das sementes ao substrato, germinação (Garcia-Franco & Rico-Gray 1988), crescimento e sobrevivência das plântulas (Hietz 1997, Rudolph et al. 1998). Deste modo, segundo a literatura, a composição e a abundância de bromélias epifíticas adultas e plântulas pode variar entre os estádios sucessionais de regeneração da floresta e entre os diferentes intervalos de altura dos forófitos, refletindo a dependência das condições microclimáticas reinantes devido à sua estratégia de obtenção de nutrientes, além do tempo em que o substrato está disponível para colonização.

No Brasil, comumente a família Bromeliaceae é parte de amplos levantamentos de epífitas, como os realizados no Rio Grande do Sul (Waechter 1986, 1992, 1998, Aguiar et al. 1981, Breier 1999, Rogalski & Zanin 2003), no Paraná (Dittrich et al. 1999, Gatti 2000, Kersten & Silva 2001, 2002), no Rio de Janeiro (Fontoura et al. 1997) e em São Paulo (Pinto et al. 1995, Dislich & Mantovani 1998). Outros estudos integram levantamentos de espécies de bromélias e seus aspectos ecológicos (Veloso & Klein 1957, 1959, Reitz 1983, Cervi & Dombrowski 1985, Fontoura et al. 1991, Fischer & Araújo 1995, Fontoura 1995, Cogliatti-Carvalho et al. 2001, Rogalski 2002, Ariani et al. 2004, Rocha et al. 2004), inclusive em áreas com florestas em vários estádios sucessionais (Almeida et al. 1998, Hoeltgebaum 2003). Entre os trabalhos citados, vários abordam a estratificação vertical de bromélias.

Este estudo teve como objetivo principal identificar as espécies com maiores valores de importância em cada estádio sucessional e as alturas preferenciais de distribuição vertical relacionando-as com o desenvolvimento da floresta, com características individuais, dos forófitos e condições microclimáticas das áreas e dos estratos definidos pelos forófitos.

Material e métodos

Área de estudo – O presente estudo foi desenvolvido nos anos de 1999 e 2000, na região norte da Ilha de Santa Catarina (27º31’ S e 48º30’ W), cidade de Florianópolis, Santa Catarina. O clima é do tipo Cfa (mesotérmico úmido, com verões quentes e chuvas distribuídas durante o ano) com temperatura média anual de 21,15 ºC, média mensal para os meses de verão de 23,46 ºC e para os meses de inverno de 16,75 ºC (Porto Filho 1993). A umidade é alta, em torno de 80% (CECCA/FNMA 1996), com pluviosidade anual de 1.527 mm, bem distribuída durante todo o ano, não existindo estação seca ou chuvosa (Porto Filho 1993).

A forma de relevo predominante é montanhosa com amplitudes altimétricas superiores a 300 metros e vertentes com diferentes graus de inclinação (IPUF 1997). Os solos que se destacam na área estudada são os Cambissolos e os Neossolos Litólicos (Ladwig 1998). O substrato geológico é composto por granitóides submetidos à tectônica rúptil relacionada ao mecanismo de "rifteamento" do Atlântico Sul, evidenciado pela abundância de sulcos e vales estruturais profundos (IPUF 1997). Para o estudo das bromélias, foram escolhidos quatro ambientes em encosta com vegetação secundária (Klein 1980) característica da Floresta Ombrófila Densa em diferentes estádios de regeneração, sendo três localizados dentro da Unidade de Conservação Ambiental Desterro (UCAD) e apenas o estádio capoeira localizado na área de entorno da Unidade : i) capoeirinha - área em exposição Sudeste, em 270 m de altitude, onde a vegetação regenerava-se à cerca de seis anos, circundada por formações em estádios de sucessão mais avançados, sendo anteriormente utilizada como pastagem. A vegetação é caracterizada pela associação densa e homogênea de "Tibouchino-Dodonaeetum viscosae" (Queiroz 1994), ii) capoeira - área em 15 m de altitude, voltada para Oeste, com vegetação regenerando-se à aproximadamente 20 anos, após o uso do terreno com agricultura. A associação vegetacional "Guapiro-Miconietum ligustroides" (Queiroz 1994), possui Miconia ligustroides Naud. (Melastomataceae) como espécie dominante; iii) capoeirão - área em 240 m de altitude, voltada para Oeste. Também foi utilizada para agricultura, regenerando-se a vegetação à aproximadamente 30 anos. A associação "Miconietum cinnamomifoliae" (Queiroz 1994) é dominada fisionomicamente por Miconia cinnamomifolia Naud. (Melastomataceae); iv) floresta secundária - área em exposição Leste, em 235 m de altitude, explorada seletivamente, não havendo registro de corte raso da vegetação. As espécies que se destacam são aquelas típicas das florestas secundárias de Santa Catarina (Klein 1980), tanto na sua forma jovem como adulta.

Procedimento metodológico – No presente estudo, cada forófito foi considerado uma unidade amostral, definida pelo método dos pontos quadrantes (Mueller-Dombois & Ellenberg 1974), através de transectos com 15 pontos separados 10 m entre si, totalizando 60 forófitos por ambiente estudado (Waechter 1992). O critério para inclusão do forófito foi o diâmetro medido à altura do solo (DAS) > 2 cm na capoeirinha, diâmetro à altura do peito (DAP) > 5 cm na capoeira e DAP > 10 cm no capoeirão e floresta secundária. Foram registradas as alturas totais e de inversão morfológica (PIM) (Hallé et al. 1978), que representa o início da copa, em cada forófito.

As espécies de bromélias férteis encontradas nas áreas de estudo foram herborizadas e incluídas no Herbário FLOR, do Departamento de Botânica da Universidade Federal de Santa Catarina. As bromélias estéreis e não identificadas foram levadas para cultivo ou observadas in situ até a floração. Os nomes das espécies foram verificados no Index Kewensis (1997). Para registro e identificação das bromélias e plântulas, quando necessário, utilizou-se binóculo (7 × 35) e técnicas de arvorismo.

Na distribuição horizontal, considerando a ocorrência das espécies de bromélia epifíticas sobre indivíduos e espécies de forófitos, foram calculadas a freqüência absoluta sobre indivíduos forofíticos (Nai), freqüência relativa sobre indivíduos forofíticas (Nri), freqüência absoluta sobre espécies forofíticas (Sai) e freqüência relativa sobre espécies forofíticas (Sri) em cada estádio sucessional (Waechter 1992). O valor de importância epifítico (VIE) de cada espécie de bromélia é, finalmente, calculado a partir da média das freqüências relativas sobre espécies forofíticas (Sri) e indivíduos forofíticos (Nri) (Waechter 1992).

As plântulas, registradas como indicadoras das proporções em que indivíduos jovens de bromélias epifíticas estão se estabelecendo, são plantas de tamanho reduzido, com características morfológicas diferentes das adultas, localizadas isoladas dos agrupamentos de bromélias adultas e que não puderam ser identificadas a nível genérico.

Os diásporos das espécies foram classificados em plumosos e carnosos, e quanto à adaptação para obtenção de nutrientes e umidade, as espécies foram categorizadas em "bromélias-tanque" e "bromélias-atmosféricas".

Na estratificação vertical, cada espécie de bromélia e as plântulas foram avaliadas quanto a sua presença ou ausência nos respectivos intervalos de altura de 2 m, a partir do solo até o final da copa de cada forófito. Para estimar as porcentagens de colonização de cada intervalo de altura dos forófitos pelos adultos e pelas plântulas, calculou-se a proporção de intervalos colonizados por cada espécie em relação ao total de intervalos disponíveis.

Para determinar possíveis diferenças significativas na freqüência observada de cada espécie de bromélia entre os intervalos de altura, em cada estádio sucessional, elaborou-se uma tabela de contingência e aplicou-se o Teste Qui-quadrado.

Resultados

No estádio capoeirinha não houve ocorrência de bromélias epifíticas. Nos três estádios sucessionais em que houve ocorrência de bromélias epifíticas, espécies de Tillandsia apresentaram os maiores valores de importância (tabela 1), ou seja, ocorreram, em média, no maior número de indivíduos e espécies forofíticas.

Na capoeira e no capoeirão, as espécies com os maiores valores de importância, Tillandsia mallemontii e Tillandsia stricta, foram registradas em apenas 16% e 20% dos forófitos, respectivamente. Na floresta secundária, Tillandsia tenuifolia, que apresentou o mais alto VIE, foi registrada em 76% dos forófitos amostrados (tabela 1).

Em todas as áreas onde foram registradas bromélias adultas, também foram registradas plântulas, com um aumento da abundância à medida que avança a sucessão dos estádios analisados. A porcentagem de colonização das plântulas foi maior do que a de adultas tanto sobre indivíduos como sobre espécies forofíticas no capoeirão e na floresta secundária. Na floresta secundária, 96,7% dos indivíduos e 100% das espécies de forófitos possuíam plântulas de bromélias (tabela 1).

Quanto à estratégia para obtenção de nutrientes, no grupo das bromélias-atmosféricas podem ser incluídas: Tillandsia mallemontii, T. tenuifolia, T. stricta, T. geminiflora, T. usneoides; e no grupo de bromélias-tanque: Vriesea vagans, V. flammea, V. philippocoburgii, V. incurvata, Aechmea lindenii, Billbergia zebrina, Nidularium innocentii, A. nudicaulis e Vriesea sp.

De um modo geral, o maior número de espécies de bromélias ocorreu nas alturas basais e intermediárias dos forófitos, coincidentes ou próximas à altura média de inversão morfológica de cada estádio sucessional. Na capoeira, o intervalo de 0-2 metros de altura, onde também se localizou a altura média de inversão morfológica de Miconia ligustroides (DC.) Naudin, apresentou o maior número de espécies de bromélias (cinco espécies). No capoeirão e na floresta secundária, o intervalo de localização do ponto médio de inversão morfológica das espécies com maior densidade (Miconia cinnamomifolia (DC.) Naudin no capoeirão, e Maytenus sp. e Guapira opposita (Vell.) Reitz na floresta secundária) foi o mesmo: 6-8 m. No entanto, o maior número de espécies de bromélias foi registrado no intervalo de 10-12 metros nas duas áreas: seis espécies no capoeirão e oito na floresta secundária.

As plântulas, na capoeira, foram mais freqüentes no intervalo de 0-2 metros (c² = 9,47; P < 0,05) (tabela 2); no capoeirão e na floresta secundária, as plântulas foram registradas em todos os intervalos de altura, diminuindo dos intermediários para a base e para o topo das copas dos forófitos, apesar de não terem sido detectadas preferências de estratificação.

Tillandsia mallemontii, exclusiva da capoeira, colonizou 16,7% do substrato disponível (figura 1), o que representa mais do que todas as outras bromélias adultas juntas (15,1%). No entanto, não foi detectada preferência na estratificação da espécie neste estádio (tabela 2).

Tillandsia stricta, registrada nos três estádios sucessionais, colonizou os dois primeiros metros dos forófitos na capoeira, e a região mediana no capoeirão e na floresta secundária (figuras 2, 3). Nesta, apresentou maior freqüência nos intervalos de 8-10 metros (c² = 6,7; P < 0,05) e 10-12 metros (c² = 5; P < 0,05) (tabela 2), onde ocupou aproximadamente 40% do substrato disponível.

Tillandsia tenuifolia, com estratificação irregular no capoeirão, foi a única espécie registrada em todos os intervalos na floresta secundária, onde apresentou maior freqüência no intervalo de 8-10 metros (c² = 9,8; P < 0,05) (tabela 2), colonizando 50% do substrato disponível (figura 3).

Vriesea vagans ocorreu no capoeirão e na floresta secundária, onde colonizou todos os intervalos de altura dos forófitos desde o solo até 14 m de altura (figuras 2, 3). As maiores porcentagens de colonização foram registradas a partir dos 4 metros, sem ter sido detectada preferência por algum intervalo (tabela 2).

Vriesea incurvata, registrada apenas uma vez no capoeirão, apresentou maior freqüência no intervalo 0-2 metros (c² = 42,8; P < 0,05) na floresta secundária, colonizando 16,7% do substrato disponível. Nidularium innocentii, exclusiva da floresta secundária, também foi mais freqüente no primeiro intervalo de altura (c2 = 32,2; P < 0,05) dos forófitos nesta área, colonizando 13,3% do substrato.

Tillandsia geminiflora ocorreu nos três estádios sucessionais, mas com freqüências muito baixas na capoeira e no capoeirão. Na floresta secundária, apesar de colonizar 12,5% do substrato no intervalo de 10-12 metros, não foi detectada preferência por determinada altura.

Tillandsia usneoides colonizou os intervalos de 6-10 m no capoeirão e de 8-14 m na floresta secundária com baixas freqüências e baixas porcentagens (abaixo de 8%), e também não demonstrou preferência por alturas específicas.

Tanto Vriesea philippocoburgii como V. flammea apresentaram um aumento nas freqüências do capoeirão para a floresta secundária, mas estas sempre inferiores a 13% de ocupação do substrato disponível.

Aechmea lindenii e Billbergia zebrina foram registradas apenas uma vez na capoeira e A. nudicaulis e Vriesea sp. foram registradas apenas um vez na floresta secundária.

Discussão

Nos três estádios sucessionais, foram as espécies de Tillandsia que colonizaram mais indivíduos e espécies forofíticas, apesar das diferenças existentes entre estes ambientes. Na capoeira, onde os forófitos possuem pequena altura e copas pouco densas, as condições ambientais são de alta luminosidade, temperaturas elevadas e baixa umidade. As espécies Tillandsia mallemontii e Tillandsia stricta, com altos VIE neste estádio, são consideradas heliófitas e atmosféricas (Reitz 1983), possuindo poucos estômatos em relação aos tricomas, que ocorrem em alta densidade ao longo das folhas para absorção de nutrientes, umidade da atmosfera, e para conferir resistência à supressão hídrica e intensa radiação (Benzing 1976, Hietz & Hietz-Seifert 1995). No entanto, T. mallemontii, que apresenta as folhas densamente cobertas por tricomas (Reitz 1983), ocorre apenas neste estádio e esta exclusividade, pode estar relacionada, em parte, com o processo de inibição de trocas gasosas através dos estômatos em folhas com muitos tricomas em ambientes úmidos e sombreados. Quando as células do escudo, que é a porção em forma de escama do tricoma, absorvem água e se intumescem, esta estrutura é forçada para baixo, cobrindo a superfície foliar. Em folhas onde os tricomas ocorrem em alta densidade, as aberturas estomáticas podem ser oclusas pela porção do escudo, quando estes estiverem hidratados (Benzing et al. 1978, Strehl 1983). Benzing & Davidson (1979) obtiveram dados semelhantes para Tillandsia circinnata Schltdl., onde a distribuição entre as copas das árvores foi interpretada como sendo regulada primariamente pela necessidade de grande exposição. Também na área mais antropizada estudada na Ilha Grande (Almeida et al. 1998), é Tillandsia stricta a mais abundante, compondo 86,1% da comunidade de bromélias.

No capoeirão, o microclima é diferenciado em relação à capoeira, limitando a ampla ocorrência das espécies que exigem condições específicas como pouca umidade e alta luminosidade, sendo T. mallemontii um exemplo. Por outro lado, este microclima favoreceu o estabelecimento de bromélias-tanque, como as quatro espécies de Vriesea aqui registradas. Bromélias-tanque são beneficiadas pelo ambiente mais sombreado e úmido, pois dependem da água acumulada em suas rosetas para obter umidade e nutrientes provenientes do material orgânico que é decomposto entre as folhas (Benzing 1976).

Na floresta secundária, por sua vez, o número de espécies formadoras de tanque aumentou para sete, estabelecendo um padrão de colonização por bromélias-tanque de acordo com o avanço da regeneração da floresta e, conseqüentemente, com a mudança das condições microclimáticas. Nidularium innocentii, uma das espécies tanque da floresta secundária que apresentou preferência pelo primeiro intervalo de altura (tabela 2), também foi observada crescendo sobre o solo. Segundo Leme (2000), N. innocentii é uma planta C3, melhor adaptada a viver em ambientes sombreados, formando amplos agrupamentos sobre o solo e rochas da mata. Esta espécie também foi registrada por Fischer & Araújo (1995, 1996) no ambiente mais sombreado dentre os estudados na Floresta Densa da Estação Ecológica Juréia (SP), em Salto Morato (PR) (Gatti 2000) em uma área não alterada na Floresta Ombrófila Densa, e nas florestas primária e secundária, em Ilhota (SC) (Hoeltgebaum 2003).

Vriesea philippocoburgii e V. vagans foram registradas nos dois estádios mais avançados da sucessão (figuras 2, 3), tendo colonizado mais forófitos e mais intervalos de altura na floresta secundária do que no capoeirão. Estas espécies são bromélias-tanque com adaptações ecológicas semelhantes, pois ocorrem isoladamente sobre seus suportes, apresentando uma concentração de pigmentos escuros na face abaxial da base de suas folhas. Esse fundo escuro beneficia a sobrevivência dos organismos que vivem nos tanques, recompensando dessa maneira, o investimento da planta em pigmentos: uma vez que as bromélias-tanque dependem dos nutrientes que ali são acumulados, quanto mais atrativos e seguros os tanques, mais nutrientes estarão disponíveis (Benzing & Friedman 1981).

Para algumas espécies, o registro em apenas um estádio sucessional não indica uma relação de exclusividade, pois Aechmea lindenii e Billbergia zebrina, restritas a capoeira, e Aechmea nudicaulis, restrita a floresta secundária, foram também observadas em outras áreas de estudo, apesar de não amostradas. Por outro lado, é certo que as espécies de ocorrência ampla, Tillandsia stricta e Tillandsia geminiflora, possuem adaptações que permitem sua dispersão, colonização, sobrevivência e reprodução em ambientes diversos. Como são espécies atmosféricas, nos estádios mais avançados de regeneração, onde aumenta o sombreamento, existe uma tendência de colonização destas espécies dos intervalos de altura com condições microclimáticas específicas, ou seja, partes da copa mais secas e com maior luminosidade.

Tillandsia stricta e T. tenuifolia exploraram os intervalos disponíveis na floresta secundária de maneira muito semelhante (figura 3), apresentando preferência pela ocorrência em alturas superiores dos forófitos (tabela 2). T. geminiflora, por sua vez, ocorreu em menores freqüências e não apresentou preferência (tabela 2), mas aumentou sua porcentagem de colonização do substrato disponível em intervalos de altura maiores (figura 3). A estratificação vertical destas três espécies, que apresentam metabolismo CAM (Martin 1994), está de acordo com os dados obtidos por Zotz & Hietz (2001), que registraram um aumento na proporção de espécies epifíticas com metabolismo CAM em maiores alturas dos forófitos. Ao mesmo tempo, o metabolismo CAM também está relacionado ao sucesso destas espécies na colonização de diversas alturas na floresta e diferentes estádios sucessionais. As plantas CAM demonstram capacidade de se ajustar a diferentes níveis de luminosidade: aquelas expostas à alta luminosidade não aumentam sua capacidade fotossintética, mas sim sua capacidade de dissipação do excesso de energia, evitando a fotoinibição; as de ambientes sombreados apresentam um aumento na concentração de clorofila associado a um aumento na eficiência da utilização da pouca energia luminosa disponível, possibilitando assim uma eficiência máxima nestes ambientes (Martin et al. 1999). Entre os estádios sucessionais estudados, T. tenuifolia foi mais freqüente na floresta secundária, onde grande parte do substrato disponível é sombreado, o que demonstra grande plasticidade da espécie, com adaptações a alta luminosidade, mas também tolerância à sombra e maior umidade. T. stricta e T. geminiflora, por sua vez, ocorreram nos três estádios sucessionais, justificado não só pelo metabolismo CAM, mas também pela capacidade de refletir o excesso de luminosidade através dos tricomas densamente ajustados sobre suas folhas (Reinert et al. 1998). Do mesmo modo, V. flammea e V. vagans também consideradas heliófitas por Reitz (1983), apresentam evidente tolerância à sombra, pois ocuparam intervalos de altura desde o solo até aproximadamente 16 e 14 metros, respectivamente, na floresta secundária.

Na capoeira, o número de forófitos colonizados por bromélias adultas foi maior do que o colonizado por plântulas (tabela 1), como provável resultado da dificuldade em distinguir o estágio de plântula de T. mallemontii, uma vez que nos primeiros estágios já apresenta as características morfológicas da planta adulta. Nos outros estádios sucessionais, a porcentagem de forófitos com plântulas foi superior à porcentagem com adultas, o que está de acordo com os dados obtidos por Benzing (1981) para Tillandsia circinnata Schltdl. na Flórida. Essa proporção indica a eficiência da reprodução das plantas adultas presentes na área e nas proximidades, e o sucesso na fixação das sementes ao substrato. A ausência de bromélias adultas nos forófitos portadores de plântulas pode ser atribuído a fatores randômicos, como também à mortalidade das plantas jovens, devido à eventuais períodos de seca. O tamanho reduzido das plântulas estabelece taxas superfície-volume menos favoráveis do que para plantas adultas, levando à dissecação (Benzing et al. 1985, Zotz & Andrade 1998, Zotz & Hietz 2001). Como o crescimento de epífitas é muito lento (Zotz 1995), mesmo as plântulas de bromélias-tanque ficam muitos anos sem acesso à água acumulada e sofrem seleção causada por seca. Hietz (1997) observou diminuição de mortalidade com o aumento do tamanho de Tillandsia e sugere que a mortalidade pode ser efeito da pouca capacidade das plântulas em armazenar água tanto internamente como em tanques. Assim a mortalidade de plântulas pode ser um dos fatores que explica a diferença observada entre a quantidade de forófitos com plântulas e de forófitos com adultas no capoeirão e na floresta secundária. Ao mesmo tempo, a maior umidade disponível no estádio de floresta secundária, aliada com a maior quantidade de diásporos disponíveis, estaria diminuindo a diferença nas porcentagens de forófitos colonizados por plântulas e por adultas (tabela 1).

Quando consideramos as alturas em que as bromélias adultas e as plântulas se fixaram com maior freqüência nos forófitos, vários fatores microclimáticos devem ser considerados, como luminosidade, umidade, temperatura e correntes de ar. Características da arquitetura da árvore também são importantes, como quantidade de ramificações, diâmetro e inclinação dos galhos. Nos três estádios, a relação positiva entre os intervalos de altura com a maior riqueza e maior freqüência de bromélias e a média dos pontos de inversão morfológica está certamente fundamentada no aumento de substrato disponível para fixação e crescimento das epífitas. Ter Steege & Cornelissen (1989) e Gatti (2000) concluíram que a base da copa (início de copa) oferece mais substrato disponível e de melhor qualidade, com forquilhas, ramos horizontais e acúmulo de matéria orgânica para a fixação de bromélias. Ao mesmo tempo, essa afirmação deve estar relacionada aos estágios de desenvolvimento das arbóreas, que favorecem o deslocamento das epífitas para as porções mais internas e mais antigas das copas, devido à morte progressiva dos galhos mais finos, mais novos e mais sombreados da periferia (Benzing 1979).

A ocorrência das bromélias também é influenciada pelos tipos de diásporos produzidos por cada espécie, pela estratégia utilizada para sua dispersão e pela sobrevivência dos novos indivíduos. O registro de Billbergia zebrina na capoeira, em apenas um forófito está relacionado com a presença de fragmentos circundantes de floresta em estágios mais avançados de regeneração e a fauna residente. A dispersão dos diásporos carnosos é feita geralmente por aves e por morcegos, mas também por outros animais; Billbergia zebrina possui diásporos cobertos por tricomas prateados que refletem a luz do entardecer e noturna, chamando provavelmente mais atenção do que qualquer pigmento para morcegos frugívoros que as dispersam (Benzing 1995). Segundo o autor, esta espécie é considerada uma ocupante costumeira de ocos de troncos nas florestas brasileiras, pois ali as sementes são depositadas pelos morcegos.

A anemocoria, típica das espécies de Tillandsioideae, foi a estratégia mais comum neste trabalho, pois a grande maioria das espécies registradas pertence à esta subfamília. Nos três estádios sucessionais, as espécies com diásporos plumosos e dispersão anemocórica ocorreram sobre mais forófitos e mais espécies forófíticas e em maior freqüência do que qualquer outra espécie. A eficiência da anemocoria também é representada pela distribuição vertical das bromélias: T. tenuifolia colonizou os forófitos desde a base até 18 metros de altura nos forófitos da floresta secundária. Por outro lado, neste mesmo estádio, V. incurvata apresentou preferência pelo primeiro intervalo de altura dos forófitos, ou seja, a dispersão das sementes plumosas é eficiente mesmo no interior da floresta, alcançando, através de correntes de ar, todos os intervalos de altura dos forófitos.

No capoeirão e na floresta secundária as plântulas cresceram em todos os intervalos de altura dos forófitos sem apresentar preferência na colonização, o que significa que as sementes estão se fixando e germinando sob condições microclimáticas diversas. É provável, no entanto, que a taxa de mortalidade das plântulas seja maior onde as condições climáticas sejam menos favoráveis ao metabolismo da cada espécie, ou seja, vão sobreviver apenas as plântulas das espécies que são adaptadas às condições microclimáticas predominantes naqueles intervalos de altura.

De um modo geral, as freqüências de ocorrência de todas as espécies e das plântulas diminuíram por volta dos 14 metros de altura, devido primordialmente à subtração do substrato disponibilizado pelas árvores. Porém, quando observamos a porcentagem do substrato realmente disponível (figuras 1-3), este fenômeno se repete. Pode-se relacionar a diminuição das freqüências em direção ao topo das árvores com o pouco tempo que este substrato está disponível, pequeno diâmetro dos galhos, textura geralmente lisa do ritidoma e condições microclimáticas desfavoráveis, como alta luminosidade, ventos e menor umidade. Aragão (1967) considera o alto das copas como um ambiente pioneiro típico.

Vriesea incurvata e Nidularium innocentii são consideradas espécies esciófilas por Reitz (1983), o que está de acordo com os dados, pois foram registradas nos intervalos mais próximos ao solo no capoeirão e apresentaram preferência pelo primeiro intervalo na floresta secundária (tabela 2). Esta estratificação vertical está fortemente relacionada à via fotossintética (Nieder et al. 1999), ocorrendo como plantas tolerantes à sombra e exigentes às condições de alta umidade. Em outras áreas, V. incurvata foi registrada até 4 metros de altura (Matos 2000, Rogalski 2002) e até 20 metros de altura (Hoeltgebaum 2003), mas em ambiente com alta umidade atmosférica. O gênero Nidularium ocorreu em maior freqüência até 4,5 metros de altura nos forófitos analisados em Macaé de Cima (Fontoura 1995) e Hoeltgebaum (2003) registrou N. innocentii com maior freqüência até 4 metros na floresta secundária e até 12 metros na floresta primária.

A classificação das diversas espécies de bromélias epifíticas quanto à preferência por determinados estratos da floresta deve ser feita considerando sempre a intensidade lumínica e a umidade em associação, além de outros fatores, como características da arquitetura e ritidoma dos forófitos, tempo em exposição na floresta e proximidade de propágulos. Enquanto não houver estudos associados da fisiologia e ecologia das espécies e do ambiente (solos, geomorfologia) onde estas estão inseridas, não se pode afirmar quais características são determinantes na sua distribuição horizontal e vertical.

Nos progressivos estádios sucessionais aqui estudados pode-se afirmar que as mudanças nas condições microclimáticas provocaram deslocamentos de distribuição e trocas de algumas espécies, com o aumento de indivíduos e de espécies formadoras de tanque, representando a ampliação da biodiversidade, com maior oferta de locais para germinação de plantas, maior oferta de abrigo, proteção e alimento para fauna, além da disponibilização de água e umidade ao próprio ambiente. Na capoeirinha, mesmo com disponibilidade de diásporos, o tempo de regeneração da vegetação é muito curto para o desenvolvimento de bromélias, tanto adultas como plântulas, assim como, também são jovens as ramificações mais próximas ao topo das copas das árvores no capoeirão e na floresta secundária e, por isso, a diminuição na freqüência e na diversidade de espécies. Na estratificação vertical, as espécies com metabolismo CAM, como Tillandsia stricta e T. tenuifolia, colonizaram, com maiores freqüências, maiores amplitudes altimétricas dos forófitos.

Agradecimentos – Agradecemos aos pesquisadores Gustavo Ribas Curcio e Renato Dedecek (Embrapa Florestas) pelas sugestões e correções feitas no manuscrito, ao Werner W. Bonnet pela base técnica de arvorismo, ao Silvanio pelo apoio nas saídas à campo, à Capes pela concessão de bolsa à primeira autora deste artigo.

(recebido: 2 de junho de 2005; aceito: 9 de março de 2006)

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  15 Jan 2007
• Data do Fascículo
  Jun 2006

Histórico

• Recebido
  02 Jun 2005
• Aceito
  09 Mar 2006