Localização de presas à curta distância por Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae): o papel dos aleloquímicos dos ácaros fitófagos Panonychus ulmi (Koch) e Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) e da planta hospedeira, Malus domestica (Borkham)

Short-distance prey location by Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae): the role of the allelochemicals from two phytophagous mites, Panonychus ulmi(Koch) and Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae), and their host plant, Malus domestica (Borkham)

CONTROLE BIOLÓGICO

Localização de presas à curta distância por Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae): o papel dos aleloquímicos dos ácaros fitófagos Panonychus ulmi (Koch) e Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) e da planta hospedeira, Malus domestica (Borkham)

Short-distance prey location by Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae): the role of the allelochemicals from two phytophagous mites, Panonychus ulmi(Koch) and Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae), and their host plant, Malus domestica (Borkham)

Karin F.S. Collier^I; Álvaro E. Eiras^II; Gilberto S. Albuquerque^I; Jacquelyn L. Blackmer^III; Marilaine C. Araújo^I; Lino B. Monteiro^IV

^ILaboratório de Proteção de Plantas, CCTA, Universidade Estadual do Norte Fluminense, Av. Alberto Lamego, 2000, 28015-620, Campos dos Goytacazes, RJ

^IIDepartamento de Parasitologia, ICB, Universidade Federal de Minas Gerais, Caixa postal 486, 31270-901, Belo Horizonte, MG

^IIIWestern Cotton Research Laboratory, USDA/ARS, Phoenix, AZ, 85040-8830, EUA

^IVDepartamento de Fitotecnia e Fitossanitarismo, Universidade Federal do Paraná, Caixa postal 19061, 80035-050, Curitiba, PR

RESUMO

Para conhecer os estímulos olfativos à curta distância que Neoseiulus californicus (McGregor) usa para encontrar seu alimento, isto é, os ácaros fitófagos Panonychus ulmi (Koch) e Tetranychus urticae Koch, estudaram-se as respostas deste ácaro predador em relação aos aleloquímicos voláteis oriundos tanto das duas espécies de presa como de sua planta hospedeira, Malus domestica (Borkham). Na extremidade de um braço da trilha em Y foi introduzido um disco de folha sadia de macieira (= controle) e na outra um dos oito tipos de estímulo (= tratamento) seguintes: 1) folha sadia, 2) folha sadia com a presa, 3) folha sadia com cairomônios da presa, 4) folha sadia com a presa e seus cairomônios, 5) folha atacada limpa, 6) folha atacada com a presa, 7) folha atacada com cairomônios da presa e 8) folha atacada com a presa e seus cairomônios. Para cada tratamento, observou-se a direção do deslocamento do ácaro predador e analisou-se sua porcentagem de resposta. Para localizar P. ulmi, N. californicus orientou-se pelos estímulos oriundos de folhas sadias com a presa e seus cairomônios (T₄), folhas atacadas com cairomônios da presa (T₇) e folhas atacadas com a presa e seus cairomônios (T₈). Com relação a T. urticae, o ácaro predador respondeu significativamente aos estímulos oriundos de folhas sadias com cairomônios da presa (T₃) e de folhas sadias com a presa e seus cairomônios (T₄), assim como de todas as combinações com folhas atacadas (T_5-8). Estes resultados demonstram que os voláteis emanados pelos ácaros fitófagos, por seus subprodutos e pela planta por eles atacada, em conjunto ou isoladamente, são importantes fontes de informação para N. californicus localizar T. urticae à curta distância. Por outro lado, somente a combinação de dois ou mais estímulos olfativos parece sinalizar a localização de P. ulmi para o ácaro predador, principalmente se os cairomônios de suas fezes, ovos e exúvias estiveram incluídos em tal mistura.

Palavras-chave: Ácaros predadores, cairomônios, comportamento de busca, pragas da macieira, sinomônios

ABSTRACT

To understand how Neoseiulus californicus (McGregor) locates its prey, i.e. Panonychus ulmi (Koch) and Tetranychus urticae Koch, we studied the predator's short-distance responses to the volatile allelochemicals associated with these two phytophagous mites and their host plant, Malus domestica (Borkham). At the end of one branch of a Y-shape runway we placed an uninfested apple leaf disk (= control) and, at the other end, one of the eight following types of stimulus (= treatments): 1) uninfested leaf, 2) uninfested leaf + prey, 3) uninfested leaf + prey kairomones, 4) uninfested leaf + prey + prey kairomones, 5) infested leaf, 6) infested leaf + prey, 7) infested leaf + prey kairomones, and 8) infested leaf + prey + prey kairomones. We observed the predator's searching behavior on the runway and analyzed its percentage of response to each of the above stimuli. When P. ulmi was tested, significantly more predators went to the end of the branch with uninfested leaves and prey with its kairomones (T₄), infested leaves and prey kairomones (T₇), and infested leaves and prey with its kairomones (T₈). In relation to T. urticae, the predaceous mite showed significant responses to uninfested leaves with prey kairomones (T₃) and to uninfested leaves and prey with its kairomones (T₄), as well as to all infested leaf combinations (T_5-8). These results indicate that the volatiles associated with the phytophagous mites, their byproducts, and the host plant, either separately or combined, play an important role on the short-distance location of T. urticae by N. californicus. On the other hand, only a combination of two or more of those stimuli appear to signal the location of nearby colonies of P. ulmi to the predaceous mite, specially when the kairomones from their feces, eggs, and exuviae are included in such blend.

Key words: Apple pests, kairomones, predaceous mites, searching behavior, synomones

Os ácaros predadores usam grande variedade de estímulos para localizar suas presas. Dentre estes, destacam-se os estímulos olfativos por elas emitidos (cairomônios), assim como aqueles liberados pelas plantas hospedeiras (sinomônios) (Whittaker & Feeny 1971, Price et al. 1980, Dicke & Sabelis 1988, Vet & Dicke 1992, Bruin et al. 1995). Os cairomônios das presas, no caso de ácaros fitófagos, estão presentes em suas fezes, ovos, exúvias, teias e feromônios, enquanto que os sinomônios são representados pelos metabólitos secundários voláteis das plantas. Para a localização à longa distância, os sinais químicos emitidos pelas presas têm seu uso pelo ácaro predador limitado pela sua baixa detectabilidade; entretanto, à curta distância são indicadores precisos da localização das mesmas (Dicke & Sabelis 1988; Dicke et al. 1990). Esta função está a cargo de quimiorreceptores localizados nos palpos dos ácaros predadores, que são capazes de detectar os estímulos olfativos até mesmo em baixas concentrações (Mustaparta 1984, Akkerhuis et al. 1985, Dicke & Sabelis 1988). Portanto, para entender os passos envolvidos na localização das presas pelos ácaros predadores, é essencial que se determinem os aleloquímicos por eles usados no processo.

Neoseiulus californicus (McGregor) é um ácaro predador de ampla distribuição geográfica (Moraes et al. 1986). Em virtude do potencial de controle de Panonychus ulmi (Koch) e Tetranychus urticae Koch demonstrado nos Estados Unidos e em alguns países da Europa (Oatman et al. 1977, Fauvel et al. 1993, Costa-Comelles et al. 1994, Castagnoli et al. 1995), N. californicus foi introduzido em pomares de macieira, Malus domestica (Borkham), no Sul do Brasil em 1992, visando reduzir as populações dessas duas espécies de ácaros fitófagos, responsáveis por consideráveis prejuízos à cultura da maçã naquela região (Monteiro 1994). Com o objetivo de maximizar o uso de N. californicus tanto no contexto do controle biológico como do manejo integrado de P. ulmi e T. urticae, estudaram-se as respostas do ácaro predador aos estímulos olfativos à curta distância relacionados com estes dois ácaros fitófagos e sua planta hospedeira, através da simulação, em laboratório, do microhabitat das folhas de macieira por eles infestadas. Respostas olfativas de N. californicus a maiores distâncias da fonte de alimento são analisadas em um outro trabalho (Collier et al., submetido à publicação).

Material e Métodos

Criação de N. californicus. A linhagem de N. californicus usada neste trabalho foi oriunda da criação do CNPMA/EMBRAPA (Jaguariúna, SP). Fêmeas adultas deste ácaro predador foram retiradas da criação de rotina estabelecida no Laboratório de Proteção de Plantas da UENF e depositadas em placas de cerâmica (15 x 7 cm) sobre esponjas embebidas em água e detergente. Nessas placas, era oferecido alimento (T. urticae e pólen de mamona, Ricinus communis L.) em abundância. Após 24 horas, as fêmeas eram retiradas da placa de cerâmica, permanecendo os ovos por elas depositados. À medida que os ovos eclodiam, era fornecido o mesmo tipo de alimento para as formas jovens até que estas atingissem a fase adulta (ca. sete dias). Antes do início dos testes, as fêmeas recém emergidas eram transferidas para novas placas de cerâmica, onde permaneciam 24 horas sem receber alimento.

Aparato para Estudo do Comportamento de Busca. Para simular a localização à curta distância das presas por N. californicus nas folhas de macieira, usaram-se trilhas em forma de Y recortadas de folhas de raio X, que são escuras e facilitam a visualização do predador, com 3 mm de largura, 12 mm de comprimento do início até a bifurcação e 18 mm da bifurcação até a extremidade (fonte de odor), seguindo o método de Zhang & Sanderson (1992). As trilhas foram colocadas dentro de placas de Petri de 20 cm de diâmetro forradas com algodão embebido em água até a borda das placas. Para a realização dos testes, o aparato foi colocado no interior de um túnel de vento (40 x 40 x 80 cm) com a velocidade do ar calibrada para 0,1 ms^-1, por intermédio de testes de fumaça.

Calibragem do Aparato. Testes preliminares foram realizados para avaliar a freqüência relativa de escolha por um dos braços da trilha em Y por N. californicus em relação aos tratamentos: ar puro x ar puro (AP x AP); disco de folha de macieira sadia x ar puro (FS x AP) e discos de folha de macieira em ambas extremidades (FS x FS). Como nestes testes preliminares não houve diferenças significativas com relação às porcentagens de resposta (Tabela 1), considerou-se que o aparato estava calibrado.

Testes para Determinação dos Estímulos Olfativos Usados por N. californicus. As folhas de macieira utilizadas nos testes (cultivar Gala com porta enxerto M9) receberam uma infestação prévia de 40 fêmeas dos ácaros fitófagos por folha. As infestações foram realizadas 20 e 15 dias antes do início dos testes para P. ulmi e T. urticae, respectivamente. Esses períodos foram suficientes para as folhas infestadas apresentarem o bronzeamento característico ocasionado por estas espécies.

Para cada espécie de presa, foram testados oito tipos de estímulo olfativo (=tratamentos): T₁) folha sadia (FS); T₂) folha sadia com a presa (FS + Ac); T₃) folha sadia com cairomônios da presa (FS + Ca); T₄) folha sadia com a presa e seus cairomônios (FS + Ac + Ca); T₅) folha atacada limpa (FA); T₆) folha atacada com a presa (FA + Ac); T₇) folha atacada com cairomônios da presa (FA + Ca) e T₈) folha atacada com a presa e seus cairomônios (FA + Ac + Ca). Cada tratamento foi repetido 40 vezes, com exceção dos tratamentos T₁, T₅, T₆, T₇ e T₈ envolvendo P. ulmi, que foram repetidos 80 vezes.

O tratamento T₂ (FS + Ac) foi obtido com a deposição de 40 fêmeas do ácaro fitófago no disco foliar de macieira sadia. Para a obtenção dos cairomônios (fezes, ovos, exúvias e, para T. urticae, teias) usados no tratamento T₃ (FS + Ca), inicialmente retiraram-se os ácaros de uma folha de macieira infestada. Após, essa folha foi lavada com o auxílio de um pincel fino com 2 ml de água destilada. A água proveniente da lavagem foi depositada sobre um disco de folha de macieira sadia, onde permaneceu por 20 minutos para secar. Para o tratamento T₄ (FS + Ac + Ca), após a deposição dos cairomônios, conforme descrito acima, foram adicionadas 40 fêmeas adultas do ácaro fitófago. O tratamento T₅ (FA) foi obtido com a retirada dos ácaros fitófagos da folha infestada com o auxílio de uma lupa e pincel fino e posterior lavagem da folha com pincel e água destilada, para remoção de seus subprodutos (fezes, ovos, exúvias e teias). As folhas usadas no tratamento T₆ (FA + Ac) foram lavadas com pincel e água destilada para remoção dos subprodutos dos ácaros e depois de 20 minutos foram colocadas 40 fêmeas do ácaro fitófago. Para o tratamento T₇ (FA + Ca), as folhas infestadas foram testadas imediatamente após a retirada dos ácaros adultos e jovens com auxílio de pincel e lupa.

Nas extremidades dos dois braços do "Y" eram colocados discos foliares com 2 cm de diâmetro. Em um braço era colocado o disco foliar com o tratamento e no outro o controle, que consistiu de um disco foliar obtido a partir de uma folha sadia retirada de uma macieira não infestada com ácaros fitófagos. As fêmeas de N. californicus em jejum por 24 horas eram liberadas individualmente no início do braço central da trilha em Y com o auxílio de um pincel fino. Quando a fêmea deslocou-se até atingir a folha com o estímulo, a resposta foi considerada positiva; no caso de ter-se deslocado até a folha sadia controle, a resposta foi considerada negativa. As trilhas em Y eram trocadas a cada repetição do tratamento testado. A cada 10 repetições dos tratamentos, os discos foliares eram substituídos por discos novos e a posição (direita ou esquerda) do tratamento e controle nos braços do "Y" era invertida. Esta inversão foi feita com o objetivo de evitar a tendenciosidade dos dados.

Foi observado o tempo de percurso até a fonte de odor com o auxílio de um cronômetro digital. Para cada teste, o tempo máximo de observação foi de cinco minutos e o predador que não demonstrou resposta durante este período foi descartado. Este tempo de observação foi obtido através de ensaios preliminares e também com base nos resultados de Zhang & Sanderson (1992). A análise estatística da freqüência relativa das respostas binomiais (positiva ou negativa) foi realizada com o teste Qui-quadrado (a = 0,05) (Banzato & Kronka 1995).

Resultados e Discussão

As comparações estabelecidas entre os tratamentos ar puro e folha sadia para a calibragem do aparelho não foram significativas quanto às porcentagens de resposta (Tabela 1), sugerindo que, na ausência de estímulos relacionados à presa, o predador se move em direção ao vento para continuar buscando informações que indiquem sua localização (resposta anemotáxica). Resultados semelhantes foram obtidos por Sabelis et al. (1984b) e Sabelis & van der Weel (1993), que estudaram os fatores que induzem o comportamento de partida do ácaro predador Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot para procurar alimento; ambos verificaram que existe resposta ao ar puro na ausência de informações relacionadas com a presa.

As respostas olfativas à curta distância de N. californicus na trilha em Y variaram de acordo com os aleloquímicos de P. ulmi e da folha da planta hospedeira a ele expostos (Fig. 1). Dos oito tratamentos testados, foram significativos os estímulos oriundos das folhas sadias associados à presa e seus cairomônios (T₄: FS + Ac + Ca), das folhas atacadas associados aos cairomônios da presa (T₇: FA + Ca) e das folhas atacadas associados à presa e seus cairomônios (T₈: FA + Ac + Ca). Em relação aos aleloquímicos provenientes de T. urticae e da planta hospedeira, as respostas olfativas do ácaro predador foram significantes para um maior número de combinações (Fig. 2). Com exceção dos tratamentos contendo os estímulos somente das folhas sadias (T₁: FS) e das folhas sadias juntamente com T. urticae (T₂: FS + Ac), todos os seis demais testes de escolha apresentaram diferenças significativas na freqüência de resposta em favor dos tratamentos em relação ao controle (folha sadia). Portanto, os resultados sugerem que N. californicus necessita de uma combinação de dois ou mais estímulos indicadores da presença de P. ulmi para localizá-lo à curta distância, e que os cairomônios da presa parecem desempenhar papel preponderante nesta combinação. Por outro lado, a localização de T. urticae pode ser efetuada com base em apenas um dos estímulos, quer sejam os cairomônios da presa ou de seus subprodutos, ou os sinomônios da planta atacada. Além disto, observou-se que a combinação de estímulos sinalizadores da presença de T. urticae elicita uma intensidade de resposta ainda maior por parte do predador.

Embora T. urticae oviposite em teias por ele produzidas para a proteção dos ovos contra predadores, é possível que N. californicus utilize os voláteis emanados destas teias em seu benefício para localizar a presa. A volatilidade dos compostos químicos das teias foi confirmada por Hoy & Smilanick (1981), que constataram o efeito de atração de folhas com teias de T. urticae, Tetranychus pacificus McGregor e Eotetranychus willamettei McGregor sobre o ácaro predador Metaseiulus occidentalis Nesbitt. Resultados semelhantes foram obtidos por Moraes & McMurtry (1985) com extratos de teias de T. urticae e Tetranychus evansi Baker, que exerceram atração do ácaro predador P. persimilis.

As duas espécies de ácaros fitófagos (P. ulmi e T. urticae) e o ácaro predador (N. californicus) constituem nas folhas de macieira (M. domestica) uma comunidade dentro do habitat mais amplo que é a planta hospedeira. Uma vez nesta comunidade, os resultados aqui obtidos nos permitem inferir que o predador utiliza como estímulos sinalizadores de presença de presas os cairomônios produzidos pelas colônias dos ácaros fitófagos (emanados de seus ovos, fezes, exúvias e teias), os cairomônios liberados pelo próprio ácaro e os sinomônios das folhas atacadas, em conjunto ou, no caso de T. urticae, também isoladamente. As evidências experimentais obtidas para T. urticae corroboram os resultados obtidos para outras espécies de ácaros predadores fitoseídeos por vários autores (Sabelis et al. 1984a,b, Dicke 1988, Dicke et al. 1993a,b, Takabayashi et al. 1994). Por outro lado, a aparente menor atratividade de P. ulmi pode ser devida à evolução de estratégias de escape de inimigos naturais nesta espécie, através da diminuição na liberação de odores do próprio corpo e da planta atacada (Vet & Dicke, 1992). Estudos específicos são necessários para verificar se P. ulmi realmente desenvolveu tais estratégias. Na ausência de sinais olfativos indicadores da presença da presa no microhabitat das folhas de macieira, o ácaro predador apresenta respostas anemotáxicas que determinam sua partida em busca de um local mais favorável para encontrar alimento.

Agradecimentos

À Fundação Estadual Norte Fluminense pelo financiamento da pesquisa e pelas bolsas de Mestrado e de Iniciação Científica concedidas ao primeiro e quinto autores, respectivamente. Ao CNPq pela bolsa de Produtividade em Pesquisa concedida ao segundo e terceiro autores.

Literatura Citada

Aceito em 12/06/2000.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  11 Jan 2006
• Data do Fascículo
  Dez 2000

Histórico

• Recebido
  12 Jun 2000