Estudo do esgoto de um município do sul de Minas Gerais: correlação de variáveis físicas e químicas, casos de COVID-19 e concentração do RNA de SARS-CoV-2

Study of the sewage from a municipality in southern Minas Gerais, Brazil: correlation of physical and chemical variables, COVID-19 cases, and SARS-CoV-2 RNA concentration

RESUMO

A epidemiologia baseada em esgotos é uma importante ferramenta de saúde pública com grande aplicabilidade no enfrentamento à pandemia de COVID-19, visto que indivíduos infectados são capazes de excretar partículas de SARS-CoV-2. Diante desse contexto, este estudo objetivou correlacionar o número de casos de COVID-19 com variáveis físicas e químicas e presença do vírus em amostras de esgoto bruto provenientes de uma estação de tratamento de esgoto (ETE) do município de Lavras (MG) coletadas entre as 19ª e 25ª semanas epidemiológicas. As amostras foram concentradas pelo método de adsorção em membrana eletronegativa, e o RNA de SARS-CoV-2 foi extraído, detectado e quantificado por reação da transcriptase reversa seguida pela reação em cadeia da polimerase (RT-qPCR) utilizando-se oligonucleotídeos e sondas para o gene N. Ademais, as variáveis pH, sólidos suspensos totais e demanda química de oxigênio foram avaliadas. Os casos de COVID-19 foram obtidos de boletins epidemiológicos disponibilizados pela prefeitura. Na 24ª semana epidemiológica, observou-se redução na concentração viral (cópias L^-1) concomitantemente às medidas de enfrentamento à pandemia iniciadas pelo município. Correlação positiva forte e significativa (p < 0,05) entre carga viral e número de casos confirmados foi obtida por meio do teste de Spearman, entretanto não houve correlação entre a presença do vírus e as características físicas e químicas do esgoto. Sugere-se, portanto, que novas pesquisas sejam realizadas com a finalidade de rastrear a concentração de SARS-CoV-2 em águas residuárias, corroborando, desse modo, com o enfrentamento à pandemia e a obtenção de sistemas de vigilância epidemiológica por meio do monitoramento de esgotos.

Palavras-chave:
SARS-CoV-2; efluente sanitário; epidemiologia baseada em esgotos; pandemia

ABSTRACT

Wastewater-based epidemiology is an important public health tool with great applicability when facing the COVID-19 pandemic, since infected individuals are able to excrete SARS-CoV-2 particles. In this context, this study aimed to correlate the number of cases of COVID-19 with physical and chemical variables and the presence of the virus in raw sewage samples from a sewage treatment plant (STP) in the municipality of Lavras, Minas Gerais, Brazil, collected between the 19^th and 25^th epidemiological weeks. The samples were concentrated by electronegative membrane adsorption method and SARS-CoV-2 RNA was extracted, detected, and quantified by RT-qPCR using oligonucleotides and probes for the N gene. Moreover, the variables pH, total suspended solids, and chemical oxygen demand were evaluated. COVID-19 cases were obtained from epidemiological bulletins made available by the municipal government. From the 24^th epidemiological week on, a reduction in viral concentration (copies L^-1) was observed concomitantly with the pandemic response countermeasures initiated by the municipality. A strong and significant positive correlation (p<0.05) between viral load and number of confirmed cases was obtained through Spearman’s test. However, there was no correlation between the presence of the virus and the physical and chemical characteristics of the sewage. Therefore, it is suggested that further research be carried out in order to track SARS-CoV-2 concentrations in wastewater, thus corroborating with the fight against the pandemic and the achievement of epidemiological surveillance systems based on sewage monitoring.

Keywords:
SARS-CoV-2; sanitary effluent; wastewater-based epidemiology; pandemic

INTRODUÇÃO

Um novo coronavírus causador da síndrome respiratória aguda grave-coronavírus-2 (SARS-CoV-2) foi identificado, no fim do ano de 2019, como o agente etiológico da doença do coronavírus 2019 (COVID-19) (NEMUDRYI et al., 2020; ZHU et al., 2020; WHO, 2021). Esse vírus espalhou-se rapidamente pelo mundo, e, em março de 2020, a Organização Mundial da Saúde (OMS) classificou a COVID-19 como uma pandemia (CDC, 2020). Uma característica fundamental que contribuiu para o estabelecimento desse cenário foi que o SARS-CoV-2 pode ser excretado antes que os sintomas apareçam em indivíduos infectados, o que é consideravelmente agravado por causa da elevada proporção geral assintomática (> 30% entre os infectados) (NISHIURA et al., 2020). Até 6 de janeiro de 2022, mais de 290 milhões de casos foram relatados em todo o mundo, com quase seis milhões de mortes (WHO, 2021).

O Brasil, por exemplo, confirmou o primeiro caso de COVID-19 na cidade de São Paulo (SP) em 26 de fevereiro de 2020, e uma semana depois o Rio de Janeiro registrou outro caso (BRASIL, 2020; PRADO et al., 2021). Após quase dois anos, em janeiro de 2022, o número de casos no país ultrapassou 22 milhões, com mais de 615 mil óbitos confirmados, resultando na classificação do Brasil como o terceiro país com o maior número de casos confirmados, atrás apenas dos Estados Unidos e da Índia (WHO, 2021). Na Região Sudeste do país, no sul do estado de Minas Gerais, localiza-se o município de Lavras. A cidade possui população estimada de 105.756 habitantes, área total de 564,7 km², densidade populacional de 163,26 habitantes por km² e 94,6% de domicílios atendidos com esgotamento sanitário (IBGE, 2022). Em janeiro de 2022, o município tinha registrado mais de nove mil casos e 173 óbitos em decorrência da COVID-19 (BRASIL, 2022).

Indivíduos infectados por SARS-CoV-2 podem desenvolver, entre o segundo e o 14º dia após a exposição ao vírus, sintomas como febre, tosse e falta de ar, acompanhados por uma alta taxa de eliminação viral através de gotículas de tosse e espirro e evacuação de fezes e urina (LONG et al., 2020). Além disso, a liberação de vírus por portadores de COVID-19 assintomáticos ou sintomáticos leves também é comum (GAO et al., 2021). Desse modo, as principais vias de transmissão do SARS-CoV-2 são o contato pessoa a pessoa e a inalação de gotículas emitidas por infectados (DINNON et al., 2020; LI et al., 2020).

O vírus demonstrou permanecer estável e viável em solução salina e sob diversas condições ambientais, incluindo fezes humanas (SHUTLER et al., 2021). O ácido ribonucleico (RNA) do SARS-CoV-2 foi detectado em urina, esfregaços anais e retais e fezes de pacientes sintomáticos e assintomáticos (HOLSHUE et al., 2020; JIEHAO et al., 2020; TANG et al., 2020; WÖLFEL et al., 2020; ZHANG et al., 2020a; ZHANG, 2020b; GAO et al., 2021). Nesse sentido, a concentração de RNA viral nas fezes humanas pode chegar a 10⁸ cópias por grama de fezes, com possibilidade de detecção em 81,8% dos casos, mesmo com um resultado de esfregaço de garganta negativo (LESCURE et al., 2020; LING et al., 2020; PAN et al., 2020; WÖLFEL et al., 2020). Por essa razão, o SARS-CoV-2 pôde ser encontrado em águas residuárias domésticas de diversos países, e as cargas virais em esgoto bruto são provavelmente maiores em regiões com altas taxas de infecção (KITAJIMA et al., 2020). Do mesmo modo, águas in natura, principalmente que recebem despejos de esgoto não tratado, podem conter partículas do vírus. Diante desse contexto, as evidências disponíveis indicam a necessidade de uma melhor compreensão do papel dos esgotos e das águas como potenciais fontes de dados epidemiológicos e como um fator de risco para a saúde pública (AMIRIAN, 2020; KITAJIMA et al., 2020; NADDEO; LIU, 2020; RIMOLDI et al., 2020).

A COVID-19 continua a ser um desafio para a sociedade. Portanto, é necessária a implementação de contramedidas adequadas que visem minimizar o risco de propagação viral. Dessa maneira, pesquisas sobre a presença de SARS-CoV-2 em amostras ambientais (e.g., esgoto e água) se mostram fundamentais para o rastreamento do vírus na população humana, possibilitando, assim, que os órgãos sanitários responsáveis balizem ações epidemiológicas mais precisas (SHARMA et al., 2021). Nesse cenário, a epidemiologia baseada em esgotos, ou wastewater-based epidemiology (WBE), é uma ferramenta de saúde pública que consiste na verificação da concentração de patógenos excretados no esgoto, permitindo, desse modo, rastrear sua circulação e estimar o número de infectados na população (MAO et al., 2020; POLO et al., 2020). Quando se trata de SARS-CoV-2, é possível identificar a ocorrência inicial ou reemergência de casos de COVID-19 em uma comunidade local, além de caracterizar tendências na incidência ou prevalência e até mesmo complementar dados de ocorrência de casos para avaliar a cobertura de testes clínicos, uma vez que a detecção pode cobrir infecções assintomáticas e sintomáticas (MEDEMA et al., 2020; WRF, 2020).

Em razão das vantagens de sua aplicabilidade, como custos reduzidos em relação à testagem convencional individual e a possível detecção de portadores assintomáticos, a WBE vem sendo utilizada no acompanhamento de casos de COVID-19 na população de países como Espanha, Holanda, China, Estados Unidos, entre outros (CHERNICHARO et al., 2020; BONANNO FERRARO et al., 2021; NAUGHTON et al., 2021; SCHMITZ et al., 2021). No Brasil, a ação é realizada nas capitais Belo Horizonte (MG), Curitiba (PR), Fortaleza (CE), Recife (PE), Rio de Janeiro (RJ) e Brasília (DF) por meio do Projeto Rede Monitoramento COVID Esgotos, uma iniciativa conjunta da Agência Nacional de Águas e Saneamento Básico (ANA) e do Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia em Estações Sustentáveis de Tratamento de Esgoto (INCT ETEs Sustentáveis) da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG) (CHERNICHARO et al., 2020). Ademais, é importante enfatizar que diversas cidades e municípios brasileiros que não fazem parte da rede nacional também estão desenvolvendo pesquisas importantes nesse campo.

Nesse sentido, este estudo teve como objetivos detectar e quantificar, mediante diagnóstico molecular, a carga viral de SARS-CoV-2 em amostras de esgoto bruto do município de Lavras, correlacionando-a com o número de casos clínicos na cidade e com características físicas e químicas do esgoto, como pH e teores de matéria orgânica e de sólidos.

METODOLOGIA

As amostras de esgoto bruto foram coletadas na entrada da estação de tratamento de esgoto (ETE) Água Limpa, responsável pelo tratamento de esgoto proveniente de parte do município de Lavras (latitude 21°14’43” S e longitude 44°59’59” O). A ETE Água Limpa é gerenciada pela Companhia de Saneamento de Minas Gerais (Copasa). A amostragem foi realizada por oito horas seguidas utilizando-se frascos estéreis para armazenamento. Em cada ponto amostral, uma alíquota foi coletada a cada 15-30 min para amostragem composta, totalizando 5 L de esgoto. As coletas foram conduzidas entre as semanas epidemiológicas de números 19 e 25, com exceção da 23ª semana, totalizando seis amostras de esgoto para posterior análise de parâmetros físicos, químicos e moleculares (SINAN, 2021).

Após as coletas, as amostras foram encaminhadas para o Laboratório de Microbiologia Aplicada ao Saneamento e para o Laboratório de Águas Residuárias e Reúso de Água do Departamento de Engenharia Ambiental da Universidade Federal de Lavras (UFLA). Acondicionaram-se as amostras em freezer a -20°C até a etapa de concentração viral, a qual foi realizada pelo método de filtração em membrana eletronegativa utilizando-se 250 mL do efluente. Posteriormente, o RNA viral foi extraído por meio do kit AllPrep PowerViral DNA/RNA (QIAGEN, Alemanha).

A detecção de presença do RNA de SARS-CoV-2 ocorreu por meio de uma parceria com o Laboratório de Microbiologia da UFMG. Para isso, aplicou-se a reação da transcriptase reversa seguida pela reação em cadeia da polimerase (reverse transcription-polymerase chain reaction - RT-qPCR). Seguiu-se o protocolo fornecido pelo Centro de Prevenção e Controle de Doenças (CDC, 2021) para emprego de sondas e primers que correspondem à região N1 do gene N do SARS-CoV-2, fornecidos pela Integrated DNA Technologies (IDT) (2019-nCoV Positive Control). A reação de qPCR foi realizada de acordo com as orientações do kit iTaq Universal Probes One-Step Kit (Biorad). A curva padrão para quantificação foi elaborada com o controle positivo disponibilizado pela IDT, com diluições seriadas de 10X, totalizando seis pontos. Para a quantificação de RNA, utilizou-se o equipamento QuantStudio 1 Real-Time PCR System (Thermofisher). Os valores de eficiência da reação e o coeficiente de determinação (R²) foram de 93,84% e 0,999, respectivamente.

No sentido de complementar os resultados alcançados de RT-qPCR, fez-se semanalmente a caracterização física e química das amostras de esgoto, acompanhando a quantificação de carga viral de SARS-CoV-2. As variáveis analisadas nos laboratórios supracitados da UFLA foram:

pH, pelo método potenciométrico;

• sólidos suspensos totais (SST), por gravimetria;

• demanda química de oxigênio (DQO), por colorimetria após digestão em refluxo fechado (APHA; AWWA; WEF, 2012).

Os números de casos confirmados de COVID-19 entre a 19ª e a 25ª semana epidemiológica foram obtidos diretamente de 59 boletins epidemiológicos disponibilizados pela Prefeitura de Lavras (2021). Esses casos corresponderam a totalidade de testes positivos realizados no município, em laboratórios públicos e privados. No total, nos meses de maio e junho de 2021, foram registrados 3.585 casos confirmados de COVID-19 na cidade.

As correlações entre as características físicas e químicas e a carga viral de SARS-CoV-2 nas amostras de esgoto foram avaliadas por meio do teste de Spearman (não paramétrico). A normalidade dos dados foi testada pelo teste W de Shapiro-Wilk (SHAPIRO; FRANCIA, 1972). Todas as análises estatísticas foram realizadas pelo software JAMOVI versão 1.6.23 e pela linguagem de programação R versão 3.6.3, ambos gratuitos (R CORE TEAM, 2020; THE JAMOVI PROJECT, 2021).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Os resultados das análises físicas e químicas e da carga viral de SARS-CoV-2 nas amostras de esgoto bruto coletadas entre a 19ª e a 25ª semana epidemiológica estão apresentados na Tabela 1.

Tabela 1 -
Número de casos registrados de COVID-19 em Lavras (MG) entre a 19ª e a 25ª semana epidemiológica (SINAN, 2021) e caracterização física, química e molecular de amostras de esgoto bruto.

Semana epidemiológica	pH	SST (mg L-1)	DQO (mg L-1)	SARS-CoV-2 (cópias L-1)	Casos registrados
19	7,64	268	651	4.012	379
20	7,56	260	700	13.757	388
21	7,08	125	399	4.527	720
22	7,00	175	707	14.710	655
24	7,18	253	641	1.539	342
25	7,13	255	663	1.285	280
N	6	6	6	6	6
Média	7,26	223	627	6.638	461
Mediana	7,15	254	657	4.270	384
Desvio padrão	0,267	58,7	115	6.031	181
Mínimo	7,00	125	399	1.285	280
Máximo	7,64	268	707	14.710	720
Shapiro-Wilk W	0,848	0,781	0,707	0,806	0,843
Shapiro-Wilk p	0,152	0,039	0,007	0,067	0,139

• SST: sólidos suspensos totais; DQO: demanda química de oxigênio.

Ao analisar as semanas epidemiológicas de forma individual na Tabela 1, nota-se que na 20ª semana Lavras registrou 388 casos de pacientes que testaram positivo para COVID-19 (notificados nos boletins epidemiológicos disponibilizados pela prefeitura). Nessa mesma semana, a concentração de vírus foi de 13.757 cópias L^-1. Na semana seguinte, o município registrou aumento considerável de indivíduos que testaram positivo para a doença (720 casos). Esses dados sugerem que indivíduos assintomáticos e/ou sintomáticos podem iniciar a liberação do SARS-CoV-2 nas fezes de três a sete dias após o contágio, antes de qualquer tipo de manifestação clínica (BUSCARINI et al., 2020; HE et al., 2020; WANG et al., 2020).

Na 24ª semana epidemiológica, pode-se observar uma queda no valor de concentração viral em comparação com a 22ª semana (Tabela 1). Coincidentemente, a prefeitura, após a 21ª semana, estabeleceu um lockdown no município por meio do Decreto nº 15.792, de 28 de maio de 2021 (PREFEITURA DE LAVRAS, 2021). Além disso, também nessa semana epidemiológica, a prefeitura publicou o Decreto nº 15.797, de 4 de junho de 2021, o qual apresentou as diretrizes para o município aderir à onda vermelha do Plano Estadual Minas Consciente (PREFEITURA DE LAVRAS, 2021). Nesse contexto, após a saída do município do lockdown e o retorno à onda vermelha, constatou-se redução na concentração de SARS-CoV-2 das amostras de esgoto coletas nas 24ª e 25ª semanas.

Na Tabela 1, são reportados ainda os resultados de análise estatística descritiva das variáveis físicas e químicas e da carga viral de SARS-CoV-2 nas amostras de esgoto. Com a realização do teste de Shapiro-Wilk, observou-se que somente as variáveis SST e DQO apresentaram distribuição normal (p < 0,05). Desse modo, para a análise de correlação entre as variáveis, selecionou-se o teste de Spearman. A correlação de Spearman foi avaliada utilizando-se todos os dados físicos e químicos e de concentração viral. Ao considerar a hipótese H_a de que existe correlação positiva entre os parâmetros, constata-se correlação significativa (p < 0,05) entre a concentração de SARS-CoV-2 e o número de casos de COVID-19 registrados e também entre as variáveis pH e SST (Tabela 2). Ademais, para ambos os casos a correlação foi forte, uma vez que o coeficiente de correlação de Spearman foi maior que 0,750. Em contrapartida, evidencia-se que não houve correlação entre as variáveis físicas e químicas monitoradas com a carga de SARS-CoV-2 no esgoto ou com os números de casos de COVID-19 no município.

Tabela 2 -
Coeficientes de correlação de postos de Spearman (ρ) entre variáveis físicas e químicas e concentração de SARS-CoV-2 em amostras de esgoto e número de casos de COVID-19 no município de Lavras (MG) entre as semanas epidemiológicas 19 e 25.

		SARS-CoV-2 (cópias L-1)	Casos registrados	SST (mg L-1)	DQO (mg L-1)	pH
SARS-CoV-2 (cópias L-1)	ρ de Spearman	-
	Valor p	-
Casos registrados	ρ de Spearman	0,829*	-
	Valor p	0,029	-
SST (mg L-1)	ρ de Spearman	-0,257	-0,543	-
	Valor p	0,718	0,879	-
DQO (mg L-1)	ρ de Spearman	0,486	-0,029	0,257	-
	Valor p	0,178	0,540	0,329	-
pH	ρ de Spearman	-0,314	-0,429	0,886*	-0,143	-
	Valor p	0,751	0,822	0,017	0,643	-

• SST: sólidos suspensos totais; DQO: demanda química de oxigênio; Hₐ: correlação positiva; *p < 0,05.

Conforme reportado na Tabela 2, as variáveis pH e SST apresentaram correlação positiva (p < 0,05). Os sólidos podem ser classificados, quanto às suas características físicas, em suspensos, coloidais e dissolvidos. No caso da fração suspensa (SST), esta indica a porção com dimensão superior a 1,2 μm retida após filtração, podendo ser um parâmetro utilizado para descrever a extensão dos níveis de poluição em águas residuárias. Por sua vez, o pH indica as propriedades básicas ou ácidas do meio, e as amostras de esgoto bruto coletadas na ETE Água Limpa exibiram valores próximos à neutralidade (Tabela 1). Essa variável tem influência direta em diversos processos físicos, químicos e bioquímicos que ocorrem no esgoto, sendo significativamente relacionada à oxidação biológica de matéria orgânica e de metais pesados e na distribuição e composição de comunidades microbianas (WANG et al., 2012; VON SPERLING, 2014; ANIYIKAIYE et al., 2019).

Por outro lado, não foram observadas correlações significativas entre as variáveis avaliadas (pH, DQO e SST) e a carga viral detectada no presente trabalho (Tabela 2), embora a literatura científica reporte que a concentração de SARS-CoV-2 pode ser influenciada pelas características físicas e químicas do esgoto (AMOAH et al., 2022). Essas observações podem ser justificadas pelo fato de o esgoto ser uma matriz complexa que possui variados aspectos capazes de afetar a estabilidade do vírus, tais como temperatura, luz ultravioleta, pH, cátions e ânions inorgânicos, surfactantes, interação microbiana antagônica, entre outros. Portanto, cada esgoto terá uma composição rica, complexa e diferente entre si, refletindo ainda hábitos de vida e características socioeconômicas da população contemplada com o serviço de coleta (AUFFRET et al., 2019; AMOAH et al., 2022).

Estudos já demonstraram que as águas residuárias domésticas podem conter fragmentos de RNA e partículas viáveis de SARS-CoV-2, apesar de o potencial infeccioso por essa via ainda não ter sido confirmado (BIVINS et al., 2021; LANGONE et al., 2021; OLIVEIRA et al., 2021; SHARIF et al., 2021). Além disso, por meio de análise de dados de concentração de SARS-CoV-2 em esgoto, vários estudos encontraram correlação positiva entre a concentração viral e o número de casos de COVID-19 ativos (AHMED et al., 2020; GONZALEZ et al., 2020). No presente trabalho, a concentração viral de SARS-CoV-2 demonstrou forte correlação com o número de casos confirmados registrados no município de Lavras (Tabela 2). Além disso, as ações de enfrentamento à pandemia conduzidas pela prefeitura podem ter levado à diminuição do número de indivíduos infectados, uma vez que se observou redução na concentração de SARS-CoV-2 nas amostras de esgoto coletadas durante o período de lockdown da cidade e também no número de casos de COVID-19 registrados.

Nesse contexto, a WBE tem papel importante no fornecimento de dados sobre a disseminação de SARS-CoV-2 em populações e no auxílio das ações de governos e autoridades sanitárias locais. Essa ferramenta epidemiológica tem a capacidade de alertar precocemente para um estágio inicial de incidência de casos de COVID-19, pois as partículas virais podem ser excretadas nas fezes e urina dos infectados antes mesmo do surgimento de sintomas e do diagnóstico clínico de COVID-19 (LODDER; RODA HUSMAN, 2020; SIMS; KASPRZYK-HORDERN, 2020). Portanto, caso a amostragem e a quantificação viral do esgoto sejam procedidas adequadamente, a WBE pode funcionar como um sistema de alerta precoce para eventuais aumentos de incidência de casos de COVID-19 em uma região, fornecendo informações para a tomada de decisão por autoridades sanitárias locais de ações de prevenção de contaminação em massa da população. Além disso, dado o alerta, o sistema de saúde local pode se planejar antecipadamente para ampliar a disponibilidade de leitos hospitalares, reduzindo, por consequência, o número de óbitos decorrentes da doença (ZHU et al., 2021).

No atual cenário pandêmico, como os testes de diagnósticos clínicos clássicos para detectar o SARS-CoV-2 em indivíduos são limitados por fatores como despesas com suprimentos, proporção de pessoas testadas e não testadas e incapacidade de testagem de uma grande população com urgência, a WBE apresenta-se como uma ferramenta útil, especialmente onde os recursos técnicos e financeiros são escassos, indisponíveis ou ineficientes (CHERNICHARO et al., 2020; SHARMA et al., 2021). Em vista disso, os resultados apresentados no presente estudo reforçam a importância do monitoramento epidemiológico do esgoto para o enfrentamento à pandemia de COVID-19.

CONCLUSÕES

O monitoramento epidemiológico do esgoto (WBE) possibilitou acompanhar a propagação e a dinâmica da COVID-19 no município de Lavras, uma vez que a concentração de partículas de SARS-CoV-2 nas amostras de esgoto bruto coletadas demonstrou forte correlação com o número de casos da doença registrados no período de avaliação, entretanto não houve correlação significativa entre as características físicas e químicas do esgoto (pH, DQO e SST) e o número de infectados, em divergência aos resultados reportados na literatura científica.

Ademais, a WBE mostra-se uma abordagem promissora para estimar o número de infectados por SARS-CoV-2 em uma localidade, ao passo que grande parte dos indivíduos acometidos pela COVID-19, incluindo portadores assintomáticos e sintomáticos, excreta partículas virais no esgoto. Portanto, a aplicação dessa técnica de monitoramento epidemiológico pode auxiliar na tomada de decisão precoce pelas autoridades sanitárias públicas e privadas locais da implementação de medidas preventivas e assertivas, evitando-se, assim, a contaminação em massa. Nessa perspectiva, sugere-se que novas pesquisas sejam realizadas com a finalidade de avaliar a funcionalidade da WBE em diferentes localidades, favorecendo, dessa maneira, o estabelecimento de sistemas de vigilância epidemiológica ativos e confiáveis.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem o apoio da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (Fapemig TEC APQ 03060/21), da UFLA, da UFMG e da Copasa.

REFERÊNCIAS

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• Financiamento: Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais, projeto TEC APQ 03060/21.
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  Reg. ABES: 20220006

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  26 Set 2022
• Data do Fascículo
  Sep-Oct 2022

Histórico

• Recebido
  12 Jan 2022
• Aceito
  01 Maio 2022