Performance de Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera: Tephritidae) em frutos: comparação de duas populações criadas em laboratório

Performance of Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) in fruits: comparison of two laboratory populations

Fruit fly; moscamed; eeding behavior; laboratory rearing

ECOLOGY, BEHAVIOR AND BIONOMICS

Performance de Ceratitis capitata Wiedemann (Diptera: Tephritidae) em frutos: comparação de duas populações criadas em laboratório

Performance of Ceratitis capitata (Wiedemann) (Diptera: Tephritidae) in fruits: comparison of two laboratory populations

Iara S Joachim-Bravo^I; Analice N Guimarães^I; Tatiana C Magalhães^I; Antônio S Nascimento^II

^IDepto. de Biologia Geral, Instituto de Biologia, Univ. Federal da Bahia, Rua Barão do Geremoabo s/n, Campus Universitário de Ondina, 40170-290, Salvador, BA, Brasil

^IIEmbrapa, CP 007, 44.380-000 Cruz-das-Almas, BA, Brasil

ABSTRACT

This study evaluated the influence of two fruits hosts (orange and papaya) on biological and behavioral parameters of two populations of Ceratitis capitata (Wiedemann) reared under laboratory conditions. One of these populations has been reared under laboratory conditions by 25 years without introduction of wild flies (Lab-pop), while the other has been maintained under the same conditions by 15 years but with occasional introduction of wild specimens (Hybrid-pop). The following parameters were analyzed: emergence percentage, life cycle duration (from eclosion to emergence), adult size, longevity, female fecundity and oviposition preference. The best performance of immatures of both populations was obtained on papaya as a host. Larvae reared on orange had longer life cycle, low emergence percentage and smaller adults. The fruit type did not affect fecundity and longevity of the Lab-pop, but in the Hybrid-pop males lived longer when reared on papaya, while females had higher longevity and fecundity when reared on orange. Females of both populations preferred to lay eggs in papaya (better host for larvae) when compared to orange. However, some eggs were deposited on orange only by females of Lab-pop, suggesting a lower ability for host selection of this population. These data are discussed regarding to the effects of continuous laboratory rearing on the biological parameters of this species.

Key words: Fruit fly, moscamed, feeding behavior, laboratory rearing

O manejo moderno de pragas envolve o desenvolvimento e aplicação de tecnologias, como o controle biológico e a técnica do inseto estéril (TIE) (Hendrichs et al 2002), que dependem do conhecimento das características biológicas e comportamentais da população-alvo. Sendo assim, o sucesso de tais programas de manejo está associado, entre outros fatores, à condução de estudos básicos sobre a biologia, demografia e comportamento da espécie de interesse. A moscado-mediterrâneo, Ceratitis capitata (Wiedemann), é uma das principais pragas da fruticultura mundial (Christenson & Foote 1960, Malavasi et al 1980). Programas de manejo e controle biológico são desenvolvidos em todo o mundo na tentativa de suprimir ou erradicar populações dessa espécie, devido aos prejuízos econômicos provocados por ela.

A manutenção de criações de laboratório é importante tanto para estudos de biologia básica, quanto para o desenvolvimento de programas de controle de C.capitata. Para que a criação seja estabelecida é necessária a adaptação dos indivíduos selvagens às condições artificiais desse ambiente. Acriação de moscas-das-frutas por muitas gerações em laboratório pode causar alterações nocivas no seu comportamento (Leppla et al 1983, Economopoulos 1992, Joachim-Bravo & Zucoloto 1998). Geralmente, populações criadas em laboratório atingem a maturidade sexual mais rapidamente, apresentam maior taxa reprodutiva e redução na habilidade de vôo (Leppla et al 1983). Entre outros cuidados, a frequente introdução de indivíduos selvagens nas colônias mantidas em laboratório tem sido uma prática utilizada para a manutenção da variabilidade genética e para a diminuição dos efeitos nocivos causados pela criação artificial (Rull & Barreda-Landa 2007).

O objetivo deste trabalho foi comparar o efeito da criação contínua em laboratório nos parâmetros biológicos e comportamentais de duas populações de C. capitata (com e sem introdução de indivíduos selvagens), quando criadas em dois hospedeiros distintos, frutos de mamão e laranja.

Material e Métodos

Uma das populações de C. capitata utilizada no presente trabalho foi proveniente da região de Ribeirão Preto, SP, originada de uma criação mantida por aproximadamente 25 anos sem a introdução de moscas selvagens (Lab-pop). A outra foi originada de uma criação com cerca de 15 anos, mantida no CNPMF/EMBRAPA (Cruz-das-Almas, BA), na qual frequentemente foram adicionadas moscas selvagens coletadas na região de Itaparica (Hybrid-pop). As populações foram mantidas em dieta artificial segundo Zucoloto et al (1979) e Zucoloto (1987).

Foram testados frutos de laranja (Citrus sinensis) (variedade Pêra) e mamão (Carica papaya) 'Sunrise Solo'. Esses frutos foram escolhidos por terem apresentado valores nutricionais diferentes para as fases imaturas de C. capitata (Joachim-Bravo & Zucoloto 1997). Ambas as populações mantidas nos diferentes frutos foram comparadas quanto aos seguintes parâmetros: duração do ciclo de vida (eclosãoemergência), porcentagem de emergência, tamanho da fêmea (comprimento da asa), longevidade de adultos, fecundidade e preferência de oviposição nos frutos.

Para avaliação da duração do ciclo de vida, porcentagem de emergência e tamanho da fêmea adulta, uma pequena porção de polpa de fruto, sem semente e sem casca (cerca de 10 g), foi colocada em uma placa de Petri coberta com papel de filtro umedecido, como alimento para 20 larvas de até 3h de idade. Diariamente, as larvas eram removidas para um novo pedaço de polpa e, após seis dias, a placa era colocada em uma caixa de acrílico com areia, previamente esterilizada, servindo de local para a pupação. Foram realizadas seis repetições para cada fruto e população.

Para determinar a longevidade, 30 moscas recémemergidas provenientes de cada hospedeiro e população foram colocadas, em grupos de cinco indivíduos de mesmo sexo, em caixas de acrílico (11 x 11 x 3 cm) e alimentadas com solução saturada de sacarose e água ad libitum, ambas oferecidas em tubos de vidro cobertos com algodão. Todos os adultos foram observados diariamente até a morte.

A fecundidade foi avaliada por meio da observação de dez casais de moscas recém-emergidas, colocadas em caixa de acrílico (11 x 11 x 3 cm) e alimentadas com solução saturada de sacarose, além de água, oferecidas em tubos de vidro cobertos com algodão e colocados nas aberturas laterais da caixa. Diariamente, os ovos postos pelas fêmeas diretamente nas caixas eram contados e todos os indivíduos eram observados até a morte. Cada experimento (fruto e população) contou com 10 repetições.

Para comparar ambas as populações quanto à preferência de oviposição das fêmeas, 10 casais, de moscas recémemergidas e alimentadas na fase imatura com dieta artificial, foram colocados em gaiolas recobertas de tule (20 x 20 x 25 cm) contendo dieta artificial e água. No início do período de pico de oviposição (10 dias após a emergência), dois pedaços de mamão (5 g) e dois pedaços de laranja (5 g) foram introduzidos nas gaiolas para servirem de substrato de oviposição. A polpa dos frutos foi coberta com papel alumínio, de tal maneira que apenas as cascas destes ficassem expostas para a oviposição. Depois de 24h, os pedaços de frutos foram trocados por novos e o teste foi encerrado após 48h. Foram feitas 10 repetições para cada população. Os ovos postos em cada pedaço de fruto foram contados com o auxílio de um estereomicroscópio.

Todos os experimentos foram conduzidos em laboratório com temperatura de 26 ± 1ºC e umidade relativa variável de 70% a 80%. Os dados dos testes de preferência de oviposição foram analisados pelo teste não-paramétrico de Wilcoxon, a 5% de significância. Os demais dados foram submetidos aos testes de normalidade (Kolmogorov & Smirnov, P > 0,05) e homocedasticidade (Método de Bartlett, P > 0,05), antes de serem submetidos ao teste de ANOVA para posterior comparação de médias pelo teste de Tukey (P < 0,05).

Resultados e Discussão

O desempenho biológico das fases imaturas de C. capitata em frutos de laranja e mamão, medido em termos de porcentagem de emergência, duração do ciclo de vida e tamanho da fêmea adulta, apresentou melhores resultados no mamão em relação à laranja, para ambas as populações (Tabela 1).

Os dados deste trabalho para a laranja como hospedeiro corroboram os obtidos por Greany et al (1982), que demonstraram e elucidaram a resistência bioquímica de laranjas e pomelos a Anastrepha suspensa (Loew). Os resultados indicaram ser o mamão o fruto mais adequado para o desenvolvimento das fases imaturas, concordando com os dados obtidos por Zucoloto (1993). Os dados obtidos por Zucoloto (1993) e por Krainacker et al (1987), com relação à porcentagem de emergência, foram diferentes para o mamão em relação aos resultados aqui apresentados. Os valores aqui obtidos, 70,0% (Lab-pop) e 75,8% (Hybrid-pop) de emergência, foram muito superiores aos relatados por outros autores (Krainacker et al 1987, Zucoloto 1993), provavelmente em decorrência da diferença na origem das populações de C. capitata e dos métodos de criação utilizados. Uma das populações deste trabalho, por exemplo, é proveniente de criação mantida na EMBRAPA (Cruz das Almas, BA), na qual têm sido introduzidos indivíduos selvagens com frequência. A população utilizada no estudo de Zucoloto (1993) é proveniente de criação mantida há mais de 20 anos em laboratório sem a introdução de indivíduos selvagens, como a Lab-pop do presente estudo. Tais diferenças podem acarretar diversidade na variabilidade genética da população, o que explicaria as diferenças nos dados obtidos. Uma segunda causa seria atribuída aos próprios frutos e às diferentes épocas nas quais os experimentos foram realizados. Fatores ambientais causam diferenças na concentração de nutrientes, podendo afetar frutos da mesma espécie (Senter & Callahan 1990). A segunda hipótese é a mais provável, já que os resultados para a laranja, em termos de porcentagem de emergência, foram similares entre o presente estudo e o de Zucoloto (1993).

A porcentagem de emergência da Lab-pop de frutos de laranja foi o único parâmetro com resultados satisfatórios para as fases imaturas, quase similares aos resultados obtidos nos frutos de mamão, o que poderia ser explicado pelo fato de que populações criadas com dieta artificial por várias gerações podem apresentar reservas nutricionais maiores em seus ovos, o que poderia assegurar o seu bom desenvolvimento, mesmo quando submetidas a alimentação menos adequada. Geralmente, as dietas artificiais nas quais as moscas-dasfrutas são criadas apresentam conteúdo protéico-calórico mais elevado que os frutos, seu alimento natural (Joachim-Bravo & Zucoloto 1998). Sabe-se também que o tamanho dos ovos produzidos por insetos varia, entre outros fatores, com a alimentação dos mesmos (Bauerfeind & Fischer 2005, Moreau et al 2007), e que o tamanho dos ovos influencia a performance dos imaturos (Schenk & Sondgerath 2005, Fox & Czesak 2006). Assim, com relação aos resultados aqui obtidos, a qualidade dos ovos da população mantida em dieta (Lab-pop) poderia explicar a sobrevivência dos imaturos em laranja.

A sobrevivência de fêmeas da Lab-pop (Fig 1a) criadas em ambos os frutos apresentou padrão de longevidade semelhante (M_mamão= 27,1 ± 25,45 dias; M_laranja= 20,8±10,65; ANOVA, P > 0,05). Na Hybrid-pop (Fig 1c), fêmeas criadas em laranja foram mais longevas do que aquelas criadas em mamão, (M_mamão= 27,8 ± 14,70 dias; M_laranja= 34,8±13,02; ANOVA, P < 0,05). Na Hybrid-pop, por volta do 25° dia, 50% da população de fêmeas de mamão havia morrido, enquanto que a população de fêmeas da laranja caiu pela metade apenas por volta do 40° dia. Na Lab-pop 50% das moscas dos dois frutos morreram até, aproximadamente, o 20° dia. Na comparação entre as fêmeas das duas populações, a única diferença encontrada foi a longevidade das fêmeas criadas em laranja, e as fêmeas da Hybrid-pop foram mais longevas do que as da Lab-pop (ANOVA, P< 0,01).

Machos adultos da Lab-pop (Fig 1b) também apresentaram longevidade semelhante entre as dietas (M_mamão = 17,3 ± 4,26 dias; M_laranja= 17,5 ± 11,70; ANOVA, P > 0,05). Para os machos da Hybrid-pop (Fig 1d), aqueles oriundos de mamão foram mais longevos (M_mamão = 30,0 ± 18,31 dias; M_laranja = 19,6 ± 8,52; ANOVA, P < 0,0001). A população de machos da Hybrid-pop criada em laranja foi reduzida à metade entre o 16° e 18° dias, enquanto que a população criada em mamão caiu pela metade por volta do 33° dia. A população de Lab-pop criada em laranja foi reduzida à metade por volta do 15º, enquanto que essa redução para os de mamão ocorreu por volta do 20º dia. Comparando-se os dois hospedeiros, o mamão proporcionou o melhor desempenho para os machos da Hybrid-pop, não havendo diferenças para ambos os sexos da Lab-pop nos dois hospedeiros testados.

Curiosamente, as fêmeas da Hybrid-pop criadas em mamão, que foi um fruto que proporcionou bom desempenho para as larvas, não apresentaram longevidade satisfatória. Esses dados deverão ser investigados para verificar suas possíveis causas. Além disso, ao comparar as duas populações, o tipo de fruto não influenciou a longevidade dos adultos da Lab-pop, sendo que machos da Hybrid-pop apresentaram maior longevidade quando criados em mamão e as fêmeas em laranja.

Com relação à produção de ovos ao longo da vida, moscas da Lab-pop apresentaram número de ovos semelhantes, independente dos frutos nos quais foram criadas (M_mamão= 6,4 ± 4,81 ovos/fêmea ao longo da vida e M_laranja= 5,3 ± 4,33 ovos/fêmea ao longo da vida) (ANOVA, P > 0,05) (Fig 2a). Em outros aspectos do padrão reprodutivo, as moscas de ambos os hospedeiros diferiram entre si. O período de postura foi mais curto para as moscas criadas em laranja. A média do início de postura foi de 4,5 ± 3,53 dias, sendo que já no 1° dia havia registro de postura. O tempo máximo para a oviposição foi de 29 dias (M = 12,5 ± 2,12 dias). Os primeiros registros de postura para as moscas de mamão foram no 5° dia (M_{início de postura}= 8,0 ± 2,34 dias), e o tempo máximo para a oviposição foi de 40 dias (M = 23,4 ± 10,92 dias).

Os melhores dados de fecundidade foram apresentados por moscas da Hybrid-pop provenientes de larvas criadas na laranja (M = 7,8 ± 4,68 ovos/fêmea ao longo da vida), em comparação com as de mamão, cuja produção de ovos foi bem inferior (M = 1,9 ± 1,10 ovos/fêmea ao longo da vida) (ANOVA, P < 0,05) (Fig 2b). Quanto ao padrão de postura, a oviposição de algumas fêmeas criadas em laranja iniciou-se no 3° dia, sendo que, a média de início de postura foi de 9,1 ± 3,31 dias. As primeiras posturas para as fêmeas de mamão ocorreram no 4° dia e a média de início de postura (11,8 ± 6,02 dias) foi mais tardia em comparação com aquela de fêmeas de laranja. A amplitude do tempo de postura também foi maior para as fêmeas de laranja. O tempo máximo de oviposição foi de 47 dias (M = 26,9 ± 9,65 dias) para as fêmeas de laranja e de 21 dias (M = 15,5 ± 7,77 dias) para as de mamão.

Em ambas as populações, o pico de oviposição de fêmeas criadas em laranja ocorreu do 6° ao 10° dia, e foi mais precoce do que fêmeas de mamão, que ocorreu do 16° ao 20° dia. A longevidade e fecundidade da população de laboratório (Labpop) não sofreram influência dos hospedeiros nos quais as efeitos da criação contínua em laboratõrio na modulação dos parâmetros fisiológicos da população. Por outro lado, as fêmeas da população híbrida (Hybrid-pop) tiveram maior longevidade e maior fecundidade quando alimentadas com laranja e os machos apresentaram maior longevidade quando alimentados com o mamão. Em média, as concentrações de proteína encontradas em frutos de laranja 'Pêra' e mamão 'Papaya' são de 1,0% e 0,5%, respectivamente (Lima et al 2006). Talvez a maior concentração de proteína existente na laranja tenha sido um fator importante para a maior longevidade e fecundidade de fêmeas da Hybrid-pop. É interessante notar que o mamão foi o fruto que proporcionou melhor desempenho dos imaturos apesar de possuir, em média, percentual menor de proteína se comparado à laranja. Tal fato pode estar relacionado a menor consistência e conteúdo de água do mamão se comparado ao da laranja. Tais aspectos físicos e químicos do fruto podem ter facilitado a sua ingestão, resultando em melhor desempenho para os parâmetros avaliados para essa fase de vida. Embora não quantificado, durante a execução dos experimentos o consumo de mamão foi mais rápido que o da laranja. Houve também grande mortalidade de larvas pequenas nas laranjas, aparentemente "presas" nos alvéolos das mesmas, o que poderia dificultar a locomoção e a ingestão desse fruto.

Comparando-se os dados aqui obtidos com o número de ovos produzidos ao longo da vida quando as larvas foram alimentadas com dieta artificial (Cangussu & Zucoloto 1992), obteve-se menor oviposição quando as larvas foram alimentadas com os dois frutos. Tal fato seria explicável pela baixa concentração de proteína encontrada nos mesmos, além de as fêmeas terem recebido apenas solução de sacarose na fase adulta. Os frutos, de modo geral, apresentam maior teor de carboidratos do que de proteínas (Whiting 1970). Na natureza, as moscas adultas suprem suas necessidades protéicas alimentando-se de fezes de pássaros e honeydew (Hendrichs et al 1993). Na fase larval, o suprimento adicional de proteína é proporcionado, provavelmente, pela ingestão de microrganismos presentes nos frutos (Fernandes-da-Silva & Zucoloto 1997).

Esses dados confirmaram os trabalhos que versam sobre a importância de proteínas para a maior produção de ovos em C. capitata, tanto na fase larval como na fase adulta (Cocareli et al 1988, Cangussu & Zucoloto 1992). No gênero Anastrepha Schiner, a presença de proteína em ambas as fases também é essencial para a produção de ovos. Além disso, na fase adulta, caso não recebam proteína, as fêmeas não produzem ovos (Zucoloto 2000).

Quanto à preferência de oviposição (Fig 3), ambas populações preferiram o mamão como substrato de postura, assim como relatado anteriormente (Joachim-Bravo et al 2001, Joachim-Bravo & Silva-Neto 2004). Comparando-se as duas populações, fêmeas da Hybrid-pop colocaram 100% dos ovos em mamão, e fêmeas da Lab-pop depositaram pequena porcentagem de seus ovos em laranja (um hospedeiro menos adequado para as larvas), demonstrando a menor capacidade seletiva em relação à escolha de hospedeiros adequados para a prole, ou seja, menor relação preferência-performance. Provavelmente, essa menor capacidade seletiva seja um efeito deletério da criação contínua em laboratório.

Com base nos resultados do presente trabalho, sugere-se a utilização de populações híbridas (introduções frequentes de indivíduos selvagens) de C. capitata para estudos que visem determinar a influência de hospedeiros em seus parâmetros biológicos, visto que a manutenção de populações por longos períodos em laboratório pode influenciar algumas respostas fisiológicas e comportamentais desta espécie.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao CNPq pelas bolsas de Iniciação Científicas concedidas (Processo n° 520818-98/9).

Received 28/XI/07

Accepted 06/X/09

Edited by Dori E Nava - EMBRAPA

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  12 Mar 2010
• Data do Fascículo
  Fev 2010

Histórico

• Aceito
  06 Out 2009
• Recebido
  28 Nov 2007