Tendências da literatura científica sobre genética de populações de plantas do Cerrado

Trends in the scientific literature on population genetics of plants from Cerrado

RESUMO

O Cerrado é considerado um dos "hotspots" mundiais de biodiversidade, em função da grande extensão de vegetação natural que vem sendo continuamente perdida e do elevado número de espécies endêmicas de plantas, que muitas vezes têm sido listadas como prioridades em programas de conservação e para estudos de genética de populações. A fim de verificar tendências nos estudos de genética de populações das espécies de plantas deste bioma, uma avaliação cienciométrica dos artigos publicados e disponíveis em diferentes bases de dados foi realizada. Um total de 171 publicações provenientes de 48 periódicos foi encontrada, entre os anos de 1999 a 2014, com o número de publicações aumentando significativamente nesse período. Noventa e uma espécies com diferentes formas de vida foram estudadas, usando diferentes tipos de marcadores moleculares. A análise cienciometrica dos artigos encontrados permitiu uma melhor compreensão do conhecimento atual sobre a genética de populações de plantas do bioma Cerrado.

Palavras-chave:
cienciometria; diversidade genética; divergência genética; marcadores moleculares

ABSTRACT

The Cerrado biome is considered one of the biodiversity hotspots in the world, due to both the large extent of natural vegetation that has been continually lost and the high number of endemic plant species. It has often been listed as a priority in conservation programs and in population genetic studies. In order to determine trends in plant population genetic studies in this biome, a scientometric evaluation of published and available articles in different databases was performed. A total of 171 publications from 48 journals was found between the years 1999 and 2014, with the number of publications increasing significantly during this period. Ninety-one species with different life forms were studied, using different types of molecular markers. These analyses confer a better understanding of the current knowledge of plant population genetics in the Cerrado biome.

Keywords:
scientometrics; genetic diversity; genetic divergence; molecular markers

Introdução

O Cerrado, entre os seis biomas brasileiros, é o segundo maior em extensão, sendo superado apenas pela Amazônia, com uma área de aproximadamente 2 milhões de km², o que representa cerca de 23% do território brasileiro (Bridgewater et al. 2004, Klink & Machado 2005). Reconhecido como a savana mais rica do mundo, possui uma flora composta pelas mesmas famílias e muitos dos mesmos gêneros e espécies que ocorrem nas Florestas Atlântica e Amazônica, com composição florística variando de acordo com a localização geográfica e tipo de fitofisionomia (Méio et al. 2003, Bridgewater et al. 2004).

Dependendo do predomínio ou da proporção das diferentes formas de vida, bem como de sua densidade, caducidade foliar, entre outras características, diferentes estruturas e fitofisionomias são formadas, constituindo um complexo com diferentes formações vegetacionais (Coutinho 2006). No bioma Cerrado ocorrem formações vegetacionais que variam entre formações campestres, que compreendem o campo sujo, campo limpo e campo rupestre, formações florestais incluindo as matas de galeria, ciliares e secas e cerradão, e formações savânicas abrangendo o cerrado sentido restrito (cerrado denso, cerrado ralo, cerrado típico e cerrado rupestre), parque de cerrado, palmeiral (macaubal, guerobal, babaçual, e buritizal) e veredas (Ribeiro & Walter 2008).

O Cerrado tem sido considerado como um dos hotspots mundiais de biodiversidade (Myers et al. 2000, Klink & Machado 2005). Os hotspots são regiões que, por definição, apresentam um grande número de espécies endêmicas de plantas (no caso do Cerrado, espécies de plantas - riqueza > 1.500 espécies) e que possuem uma distribuição restrita, o que as torna mais suscetíveis à extinção, já que são mais fortemente adaptadas às condições ambientais específicas, quando comparadas a espécies que apresentam distribuição ampla (Myers et al. 2000, Ferreira & Boldrini 2011). Além disso, a elevada extensão de habitat natural, sendo continuamente perdida (< 30% habitat remanescente), principalmente devido às ações humanas, pela conversão de florestas em campos de cultivo e pastagens (Klink & Machado 2005, Giam et al. 2010).

Em função da grande diversidade de espécies, do alto nível de endemismo e da perda de habitat, há um interesse crescente em melhor estudar e compreender processos ecológicos e evolutivos atuando nas espécies com ocorrência neste bioma, de modo a buscar melhores estratégias de conservação. A análise genética com base em ferramentas moleculares pode auxiliar no entendimento da dinâmica populacional das espécies, fornecendo dados sobre diversos parâmetros evolutivos importantes, incluindo os níveis de variabilidade genética, a magnitude da distribuição desta variabilidade dentro e entre as populações, níveis de endogamia, taxa de fecundação cruzada e autofecundação, tamanho efetivo populacional e taxa de migração (Hedrick 2001, Agarwal et al. 2008, Eckert et al. 2010), bem como sobre processos históricos e padrões de distribuição no espaço geográfico em grandes escalas (Diniz-Filho et al. 2008, 2009). Todas essas informações podem ser utilizadas para o desenvolvimento de metodologias de modo a estabelecer estratégias de conservação in situ e ex situ e definir populações prioritárias para conservação com base em dados genético-moleculares (Diniz-Filho & Telles 2002, Diniz-Filho et al. 2012).

Atualmente, existem muitas ferramentas moleculares para análise da variação genética de indivíduos em populações, e uma grande variedade de marcadores moleculares disponíveis para espécies vegetais. Dentre os principais tipos, destacam-se os, marcadores enzimáticos, cpDNA (cloroplastic DNA) (Atchison et al. 1976, Vedel et al. 1976), RFLP (Restriction Fragment Length Polymorphism) (Botstein et al. 1980), SSR (Simple Sequence Repeats) (Litt & Luty 1989), RAPD (Random Amplified Polymorphic DNA) (Williams et al. 1990), SCAR (Sequence Characterized Amplified Regions) (Paran & Michelmore 1993), ISSR (Inter-SSR Amplification) (Zietkiewicz et al. 1994), SNPs (Single Nucleotide Polymorphisms) (Jordan & Humphries 1994) e os AFLP (Amplified Fragment Length Polymorphism) (Vos et al. 1995). Estes marcadores diferem entre si pela região do genoma que permite acessar a informação, a quantidade de polimorfismo que pode ser detectado, abundância no genoma, especificidade em termos de localização no genoma, reprodutibilidade, metodologias de detecção e automação, além do custo que é bem variável (Ouborg et al. 1999, Schlötterer 2004, Agarwal et al. 2008).

As técnicas moleculares têm sido utilizadas rotineiramente para caracterizar os níveis de variabilidade genética (porcentagem de locos polimórficos, número de alelos por loco e heterozigosidade), bem como avaliar a estrutura genética nas populações de plantas do bioma Cerrado (Por exemplo: Collevatti et al. 2001a, Telles et al. 2003, Mendonça et al. 2012, Barbosa et al. 2015, Soares et al. 2015), utilizando-se da estatística F_ST, introduzida por Sewal Wright, (1951; ver Holsinger & Weir 2009) e seus análogos (G_ST, R_ST, θ_P, Φ_ST). Outras abordagens, envolvendo técnicas de análise filogeográfica (Collevatti et al. 2012) e de estatística espacial (Por exemplo: Soares et al. 2008a, Collevatti et al. 2014, Lima et al. 2014, Telles et al. 2014, Soares et al. 2015), também têm sido utilizadas em tais estudos.

Considerando este aumento crescente no número de estudos utilizando técnicas moleculares e a possibilidade de melhor compreender processos microevolutivos atuando nas populações de espécies de plantas do bioma Cerrado, torna-se interessante a aplicação de uma abordagem cienciométrica a fim de reunir as publicações disponíveis e verificar tendências nessa área do conhecimento, com o intuito de contribuir para o direcionamento de novas pesquisas.

A cienciometria tem sido usada para avaliar aspectos quantitativos e qualitativos presentes na literatura em termos de ciência e inovação, sendo amplamente utilizada para explorar tendências em determinado campo de pesquisa (Carneiro et al. 2008, Nabout et al. 2010), para avaliar contribuições de um pesquisador em determinada disciplina ou conjunto de pesquisadores em determinada área (Wainer & Vieira 2013), para comparar instituições de pesquisa ou países em relação à produção científica mundial (Coutinho et al. 2012, Almeida & Guimarães 2013), ou quantificar o impacto de um artigo em particular (Carvalho et al. 2005).

Assim, os principais objetivos deste trabalho foram verificar o número de artigos publicados na área de genética de populações de plantas, bem como a variação temporal sobre o número de artigos e a diversidade de revistas aonde estão sendo publicados os artigos sobre esse tema. Além disso, procurou-se identificar quais foram as espécies de plantas e famílias botânicas mais estudadas, algumas características da história de vida das espécies, bem com as ferramentas moleculares utilizadas para acessar os níveis de variabilidade genética nas populações.

Material e métodos

Foi realizada uma busca usando as bases de dados da 'Web-of-Science', 'Scielo', 'Scopus' e 'Google Scholar' utilizando como palavras-chaves o nome da espécie (Mendonça et al. 2008) combinado com o nome dos marcadores moleculares (e.g. "Dipteryx alata" AND RAPD OR Isoenzyme OR cpDNA OR AFLP OR ISSR OR SSR), entre os anos de 1999 e 2014. Como critério de inclusão foram considerados para as análises apresentadas aqui somente trabalhos que utilizaram técnicas moleculares e que continham medidas de diversidade e divergência genética em populações de espécies de plantas do Cerrado.

Para cada estudo de genética de populações incluído de acordo com os critérios acima, foram extraídas as seguintes informações: (i) periódico onde o artigo foi publicado, (ii) ano de publicação, (iii) instituição de pesquisa do primeiro autor, (iv) espécie estudada, (v) família botânica da espécie estudada e (vi) tipo de marcador molecular utilizado. Para cada espécie estudada nos trabalhos encontrados, também foi pesquisado a (vii) forma de vida (árvore, arbusto, subarbusto, erva e trepadeira) e (viii) fitofisionomia/habitat (Mendonça et al. 2008). Adicionalmente, os estudos foram classificados de acordo com as metodologias de análises genético-populacionais utilizadas: (ix) estimador estatístico utilizado para quantificar a diferenciação genética entre populações (F_ST, G_ST, R_ST, θ_P, Φ_ST), (x) método usado para gerar a matriz de distância genética e representar os padrões de divergência genética entre populações usando um dendograma (análise espacial implícita) e (xi) utilização de análises espaciais explícitas (e.g., teste de Mantel e autocorrelações espaciais).

O número de citações para cada publicação foi obtido utilizando o recurso de relatório de citações da base de dados Thomson 'ISI Web of Knowledge'. O Fator de Impacto (FI) das revistas aonde as publicações foram encontradas também foi incluído nas análises e foi obtido a partir do Journal of Citation Reports (JCR), publicado em 2014. O Fator de Impacto (FI) das revistas introduzido por Eugene Garfield e publicado anualmente no JCR é uma medida que tem sido usada para classificar e avaliar o desempenho das revistas científicas e como um substituto para verificar a qualidade e a importância do trabalho realizado por um pesquisador individual (Glänzel & Moed 2002). O FI de determinada revista (X) no ano de 2012 (t) é definido como o número de citações recebidas durante o ano de 2012 (t) pelos artigos publicados em X nos anos de 2011 (t - 1) e 2010 (t - 2) divididos pelo número total de artigos publicados em X durante esses dois últimos anos (Glänzel & Moed 2002). Para as análises do número de citação e fator de impacto das revistas, foram consideradas somente as publicações indexadas na 'Web of Science'.

A diversidade de revistas que publicaram trabalhos na área de genética de populações para espécies de plantas do Cerrado, em cada ano, foi estimada usando o índice de diversidade de Shannon-Wienner (H'). Para avaliação na tendência temporal do número de artigos, o número de artigos obtidos em cada ano foi dividido pelo número total de artigos encontrados na base de dados do Thomson-ISI e esse valor foi multiplicado por 1.000, removendo assim o efeito da tendência geral de aumento no número de publicações científicas.

As análises dos dados obtidos foram realizadas utilizando-se análises de frequência simples. A tendência temporal na diversidade de revistas, em cada ano, bem como no número de publicações obtidas em cada ano, foram testadas utilizando-se a correlação de Pearson entre essas variáveis e o ano da publicação.

Resultados

A partir da busca nas bases de dados foi possível encontrar um total de 171 publicações entre os anos de 1999 a 2014 (^{anexo 1}). O primeiro trabalho de genética de populações encontrado e publicado para espécies do Cerrado foi o de Collevati et al. (1999), com o desenvolvimento e caracterização de marcadores microssatélites para a espécie Caryocar brasiliense Cambess.

Após remoção da tendência geral de aumento no número de artigos, foi observado que o número de trabalhos na área de genética de populações envolvendo as espécies de plantas do Cerrado tem aumentado significativamente ao longo dos últimos anos (r = 0,694; P < 0,01; figura 1).

Figura 1
Variação temporal no número de publicações na área genética de populações para espécies de plantas do Cerrado entre os anos de 1999 a 2014.
Figure 1
Temporal variation of the number of publication for the subject population genetics refering to plant species of Cerrado. From 1999 to 2014.

Os artigos encontrados estão distribuídos em 48 revistas científicas diferentes. No entanto, 24 destas continham apenas um artigo, enquanto 13 revistas apresentaram um número superior ou igual a 5 artigos publicados, perfazendo um total de 116 artigos, o que corresponde a 67,84% do total. A revista Genetics and Molecular Research apresentou o maior número de publicações (21 ou 12,30% do total de artigos), seguida pelas revistas Revista Brasileira de Botânica (13 ou 7,60% do total de artigos), Scientia Forestalis (12 ou 7,00% do total de artigos) e American Journal of Botany (11 ou 6,40% do total de artigos) (figura 2). Também foi observado que a diversidade de revistas que publicam artigos sobre esse tema tem aumentado significativamente ao longo dos anos (r = 0,878; P < 0,01; figura 3).

Figura 2
Revistas com maior número de publicações.
Figure 2
Number of publications per journal publishing about Cerrado plant species.

Figura 3
Diversidade de revistas que publicaram trabalhos na área de genética de populações de espécies de plantas do bioma Cerrado.
Figure 3
Diversity of journals publishing papers about population genetics of Cerrado plant species.

A distribuição do número de citações dos artigos encontrados foi fortemente assimétrica à direita, com 22,22% dos artigos nunca citados por nenhum outro trabalho. O artigo mais citado foi Collevati et al. (2001a), com 88 citações, e outros três artigos tiveram mais que 50 citações: Lacerda et al. (2001; 68 citações), Collevatti et al. (2001b; 55 citações) e Collevatti et al., (2003; 51 citações).

Dentre as revistas avaliadas, a que apresentou o maior fator de impacto foi a Molecular Ecology (FI = 6,494), seguida pela Journal of Ecology (FI = 5,521) e Evolution (FI = 4,612). Ao se avaliar o valor médio do fator de impacto (FI) das revistas (1,796; ± 0,235SE), ano após ano, não foi verificado grande variação. O valor médio do FI encontrado para essas revistas está abaixo da média internacional para as revistas das áreas 'Plant Sciences' (2,033; ± 0,169SE) e Genetics & Heredity (3,582; ± 0,330SE).

Considerando a instituição de pesquisa do primeiro autor, foi observado um predomínio de publicações por instituições de nacionalidade brasileira (169 ou 98,83% do total de publicações), o que era esperado em se tratando de estudos com espécies com ocorrência no bioma Cerrado. Do total de 36 instituições, as que apresentaram o maior número de publicações foram, respectivamente, a Universidade Federal de Goiás (24 ou 14,0%), a Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz" (17 ou 9,90%), a Universidade Federal de Minas Gerais (17 ou 9,90%) e a Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (16 ou 9,40%; 5 publicações: Embrapa Cerrados, 4 publicações: CENARGEN, 1 publicação: Embrapa Agroenergia, Embrapa Agroflorestal, Embrapa Meio-Norte, Embrapa Semiárido, Embrapa Soja, Embrapa Tabuleiros Costeiros e Embrapa Trigo). Desse total, 17 instituições foram representadas por apenas 1 publicação cada, e dentre estas, foram observadas instituições da Suíça (Conservatoire et jardin botaniques) (Caetano et al. 2008) e Espanhola (Universidade de Santiago de Compostela) (Silva et al. 2011), ambas com colaborações de instituições brasileiras.

Foram registrados dados para 91 espécies, abarcando 27 famílias botânicas, sendo as que apresentaram o maior número de espécies estudadas (figura 4) a Fabaceae Lindl. (20,90% ou 19 espécies), a Asteraceae Bercht. & Presl (9,90% ou 9 espécies) e a Bignoniaceae Juss (8,80% ou 8 espécies). A maioria dos trabalhos apresenta dados para apenas uma espécie, e somente em 11 publicações duas ou mais espécies foram estudadas. Também foi observado que existe um baixo percentual de publicações para cada uma das espécies. Somente 15 espécies (16,48% do total de espécies) foram representadas 4 ou mais vezes no conjunto de dados (figura 5), enquanto 58 foram estudadas apenas uma vez. As espécies Caryocar brasiliense (8 publicações: Collevatti et al. 1999, 2001a, 2001b, 2003, 2010, Collevatti & Hay 2011, Melo Júnior et al. 2004, 2012), Eugenia dysenterica DC. (7 publicações: Telles et al. 2001, 2003, 2013, Trindade & Chaves, 2005, Zucchi et al. 2002, 2003, 2005) e Dipteryx alata Vogel. (7 publicações: Soares et al. 2008a, 2008b, 2012, 2014, Tarazi et al. 2010, Collevatti et al. 2013, Telles et al. 2014) foram a espécies do Cerrado com maior número de publicações até o momento.

Figura 4
Família botânica das espécies encontrada nas publicações.
Figure 4
Taxonomical affiliation (Family) of the species in publications.

Figura 5
Espécies estudadas e encontradas em quatro ou mais publicações.
Figure 5
Species found in four or more publications.

Das 91 espécies registradas nos artigos, em relação ao hábito, foi possível observar árvores (51,6%), ervas (17,6%), arbustos (15,4%), subarbustos (9,9%), e trepadeiras (5,5%). Os principais tipos fitofisionômicos ou habitat que essas espécies ocorrem são: cerrado stricto sensu (13,4%), cerradão (11,6%) e mata de galeria (11,2%).

Foram encontradas publicações usando marcadores microssatélites, cpDNA, isoenzimas, RAPDs, AFLPs e ISRRs (figura 6). Em 8 publicações, mais de um tipo de marcador foi utilizado simultaneamente, sendo ambos incluídos nas análises. O marcador microssatélite foi a classe mais frequentemente utilizada nos estudos (81 publicações ou 45,30%), seguida pelo RAPD (40 publicações ou 22,30%) e isoenzimas (33 publicações ou 18,40%).

Figura 6
Número de publicações e os tipos marcadores utilizados entre o período de 1999 a 2014. ■AFLP, ■Isoenzimas, ■RAPD, ■cpDNA, ■ISSR, ■SSR.
Figure 6
Number of publications and types of molecular markers used between the years 1999 and 2014. ■AFLP, ■Isoenzymes, ■RAPD, ■cpDNA, ■ISSR, ■SSR.

Considerando o uso dos marcadores moleculares ano a ano, os microssatélites foi a classe de marcador mais usada nos anos 2008, 2009, 2011 e 2012, o RAPD no ano de 2010 e isoenzimas no ano de 2003, 2004, 2006 e 2007 (figura 6). Em geral, ao longo dos anos foi possível observar um aumento na frequência de publicações com o uso dos marcadores, principalmente dos microssatélites (figura 6). Entretanto, também foi possível observar que outras classes de marcadores moleculares, ainda continuam sendo usadas nos estudos genético-populacionais de espécies de plantas do Cerrado (figura 6).

Do total de publicações usando marcadores microssatélites, 31 (38,27%) foram trabalhos com o objetivo de desenvolvimento e caracterização e 8 (9,88%) de transferibilidade entre espécies próximas do ponto de vista evolutivo. Assim, até o ano de 2014, existem marcadores microssatélites desenvolvidos/transferidos disponíveis para 48 espécies do Cerrado (tabela 1). A maior parte destes trabalhos (14 ou 35,90%) foi publicada no ano de 2012 e não foi observado aumento significativo destas publicações ao longo dos anos (r = 0,348; figura 7).

Tabela 1
Espécies de plantas do Cerrado com marcadores microssatélites desenvolvidos/transferidos.
Table 1
Cerrado plant species with microsatellite markers developed /transferred.

Tabela 1 (continuação) Espécies	Publicações/Vide apêndice
Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart.	Nucci et al. 2008, Abreu et al. 2012, Lanes et al. 2014
Aegiphila sellowiana Cham.	Ruas et al. 2011
Anacardium humile A. St.-Hil.	Cota et al. 2012, Soares et al. 2013
Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan.	Feres et al. 2012
Annona coriacea Mart.	Ribeiro et al. 2014
Annona crassiflora Mart.	Pereira et al. 2008, Collevatti et al. 2014
Astronium urundeuva (Allemão) Engl.	Caetano et al. 2008
Cariniana estrellensis (Raddi) Kuntze.	Guidugli 2009
Caryocar brasiliense Cambess.	Collevatti 1999, 2001a, 2001b, 2010, Collevatti & Ray 2011
Casearia sylvestris Sw.	Cavallari 2010
Centrosema pubescens Benth.	Souza 2009
Copaifera langsdorffii Desf.	Martins 2008, Carvalho 2010, Tarazi et al. 2013a, Tarazi et al. 2013b, Antiqueira et al. 2014
Cratylia mollis Mart. ex Benth	López-Roberts et al. 2013
Dimorphandra mollis Benth.	Souza et al. 2012
Dipteryx alata Vogel.	Tarazi et al. 2010, Soares et al. 2012, Collevatti et al. 2013, Telles et al. 2014
Enterolobium contortisiliquum (Vell.) Morong	Moreira et al. 2012
Epidendrum denticulatum Barb. Rodr.	Pinheiro et al. 2013
Eugenia dysenterica DC.	Zucchi et al. 2002, 2013, Telles et al. 2013
Eugenia uniflora O. Berg	Ferreira-Ramos et al. 2008
Euterpe edulis Mart.	Gaiotto et al. 2001, 2003
Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex A. DC.) Mattos	Collevatti et al. 2014
Handroanthus impetiginosus (Mart. ex A. DC.) Mattos	Collevatti et al. 2014
Handroanthus serratifolius (Vahl) S.O. Grose	Collevatti et al. 2014
Himatanthus drasticus (Mart.) Plumel	Baldauf et al. 2011, 2013, 2014
Hymenaea courbaril L.	Ciampi et al. 2008, Feres et al. 2009
Hymenaea stigonocarpa Mart. ex Hayne	Moraes et al. 2007, Ciampi et al. 2008
Jatropha curcas L.	Rosado et al. 2010, Bressan et al. 2012
Kielmeyera coriacea Mart. & Zucc.	Caddah et al. 2013
Kielmeyera grandiflora (Wawra) Saddi	Caddah et al. 2013
Luehea divaricata Mart.	Ruas et al. 2009
Lychnophora ericoides Mart.	Rabelo et al. 2011
Manihot esculenta Crantz	Siqueira et al. 2009, 2010, Mühlen et al. 2013
Mauritia flexuosa L. f.	Menezes et al. 2012
Metrodorea nigra A. St.-Hil.	Guidugli et al. 2012
Myracrodruon urundeuva Allemão	Gaino et al. 2011
Parapiptadenia rigida (Benth.) Brenan	Costa et al. 2012
Passiflora cincinnata Mast.	Cerqueira-Silva et al 2012
Plathymenia reticulata Benth.	Cruz et al. 2012, Oliveira et al. 2012
Qualea grandiflora Mart.	Ritter et al. 2012, Antiqueira et al. 2014, Buzzati et al. 2014
Solanum crinitum Lam.	Moura et al. 2009
Solanum lycocarpum A. St.-Hil.	Martins et al. 2006, 2011, Moura et al. 2009, 2011, 2012, 2013
Stylosanthes capitata Vogel	Santos et al. 2009, Santos-Garcia et al. 2011, 2012
Stylosanthes guianensis (Aubl.) Sw.	Santos-Garcia et al. 2011
Stylosanthes macrocephala M. B. Ferreira & S. Costa	Santos-Garcia et al. 2009, 2012
Tabebuia aurea (Silva Manso) Benth. & Hook. f. ex S. Moore	Braga et al. 2007, Braga & Collevatti et al. 2011, Collevati et al. 2014
Tabebuia roseoalba (Ridl.) Sandwith	Feres et al. 2009, Feres et al. 2012, Collevatti et al. 2014
Tibouchina papyrus (Pohl) Toledo	Telles et al. 2011, Collevatti et al. 2012
Vellozia gigantea N.L. Menezes & Mello-Silva	Martins et al. 2012

Figura 7
Variação temporal no número de publicações com o objetivo de desenvolver e transferir marcadores microssatélites entre os anos de 1999 a 2014.
Figure 7
Temporal variation in the number of publications dealing with development and transferability of microsatellites markers between 1999 and 2014.

Os trabalhos publicados usando microssatélites se encontram distribuídas em 31 revistas. As revistas Genetics and Molecular Research (com 5 publicações de desenvolvimento de microssatélites, 3 de transferibilidade e 3 usando marcadores previamente transferidos ou 12,30%), American Journal of Botany (com 11 publicações de desenvolvimento e caracterização de marcadores microssatélites ou 13,60%) e Molecular Ecology Resources (com 6 publicações de desenvolvimento de marcadores e duas de transferibilidade ou 9,90%), foram representadas respectivamente pelo maior número de publicações.

Em relação à nacionalidade das revistas que publicaram trabalhos usando microssatélites, foi observado que 77,40% são revistas internacionais (24 revistas), enquanto 22,60% são nacionais (7 revistas). Um maior número de publicações encontradas em revistas internacionais, também foi observado para os marcadores cpDNA (11 revistas, sendo 8 internacionais (72,7%) e 3 nacionais (27,3%) e ISSR (3 revistas, sendo 2 internacionais e 1 nacional). Já para os os marcadores RAPD (20 revistas, sendo 14 (70,0%) nacionais e 6 (30,0%) internacionais), isoenzimas (15 revistas, sendo 9 (60,0%) nacionais e 6 (40,0%) internacionais) e AFLP (5 revistas, sendo 4 (80,0%) nacionais e 1 (20,0%) internacional) foi observado que a maioria das publicações são de revistas nacionais.

Em relação ao valor médio do fator de impacto das revistas ano a ano em relação aos marcadores moleculares, foi possível observar, considerando o primeiro e último ano em que foi encontrado publicações para cada marcador, uma redução do fator de impacto para todas as classes (figura 8). Isso foi notado principalmente para os trabalhos usando marcadores RAPD, em que o fator médio de impacto reduziu de 6,494 no ano de 2001 para 0,595 no ano de 2013 (figura 8). As publicações usando marcadores cpDNA e microssatélites foram publicada em revistas com maior fator de impacto, em relação às outras classes de marcadores ao longo dos anos. E de modo geral, publicações com essas duas classes de marcadores também apresentaram maior fator de impacto médio, sendo 2,833 para cpDNA e 2,115 para microssatélites (tabela 2).

Figura 8
Variação temporal no fator de impacto médio das revistas em relação aos marcadores moleculares entre os anos de 1999 a 2014. SSR.Isoenzimas, RAPD, cpDNA, ISSR, AFLP,
Figure 8
Temporal variation of journal impact factor average per molecular marker between 1999 and 2014. SSR.Isoenzymes, RAPD, cpDNA, ISSR, AFLP,

Tabela 2
Fator de impacto médio das revistas em relação aos marcadores moleculares
Table 2
Average impact factor of journals in relation to molecular markers.

Marcador	Fator de impacto médio ± Erro padrão
AFLP	0,748 ± 0,141
cpDNA	2,833 ± 0,568
Isoenzimas	1,180 ± 0,285
ISSR	1,005 ± 0,218
Microssatélites	2,115 ± 0,282
RAPD	1,203 ± 0,327

Pelo menos uma medida de diferenciação genética entre populações foi utilizada em 90 publicações, dentre os quais 18 utilizaram dois ou mais estimadores. Os estimadores mais utilizados foram o Φ_ST (38,4%), θ_P (25,0%), G_ST (17,0%). Os padrões de divergência genética entre populações foram frequentemente analisados através de métodos de análises espaciais implícitas (agrupamento do tipo UPGMA), sendo a representatividade a partir de dendrogramas encontrada em 55 publicações, baseadas principalmente em Distâncias Genéticas de Nei (38,2%) e Coeficiente de Jaccard (32,7%). Análises espaciais explicitas foram frequentemente realizadas utilizando-se análise de autocorrelação espacial (27 publicações ou 15,79%) e teste de Mantel (38 publicações ou 22,22%).

Discussão

Aspectos cienciométricos - O número de estudos para as espécies de plantas do com foco em genética de populações durante o período de 1999 à 2014 aumentou linearmente. Este crescente interesse está diretamente relacionado com a ampla diversidade no número de espécies de plantas presente no bioma, bem como aos problemas que vem sendo enfrentado em relação à conservação da biodiversidade, dado principalmente pelo grau de perturbação e pressão antrópica nas áreas naturais de Cerrado. Além disso, há certamente aspectos relacionados à descentralização do conhecimento científico no país e à formação de grupos de pesquisa e programas de pós-graduação consolidados na região Centro-Oeste do Brasil (Coutinho et al. 2012).

A ‟qualidade" e relevância das revistas científicas são geralmente classificadas de acordo com fator de impacto, fornecido pelo Journal Citation Reports, na base de dados, 'Web of Science Thomson-ISI' (Institute for Scienfitic Information), o qual tem sido alvo de bastante controvérsia e também amplamente discutido na literatura, sendo defendida por alguns pesquisadores, com características positivas, bem como, algumas limitações sendo frequentemente descritas por outros (Pendlebury 2009, Balaban 2012). Uma tendência que tem sido observada é que artigos publicados em revistas científicas com alto fator de impacto tem maiores chances de serem lidos e posteriormente citados, em relação aos artigos publicados em revistas com menor fator de impacto (Balaban 2012). Essa foi uma tendência observada neste estudo em particular, no qual as duas publicações com o maior número de citações, foram publicadas na revista cientifica com o maior fator de impacto, dentre as revistas avaliadas neste estudo, inclusive superior em relação ao valor médio das revistas indexadas na área 'Genetics & Heredity'.

O fator de impacto também tem sido utilizado por órgãos de fomento e avaliação da pós-graduação no Brasil, como a CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior). A CAPES tem desempenhado um importante papel no desenvolvimento dos cursos de pós-graduação no Brasil e é, portanto, em grande parte, responsável por estimular o notável crescimento da produção científica nas últimas décadas no país. Algumas áreas de avaliação da CAPES têm utilizado o fator de impacto em uma escala decrescente de reclassificação das revistas científicas em diferentes estratos QUALIS (A1, A2, B1, B2, B3, B4, B5 e C) de modo a aferir a qualidade dos artigos e de outros tipos de produção científicas (Capes 2015) geradas pelos programas de pós-graduação. Essa reclassificação em diferentes QUALIS, tendo como critério o fator de impacto, tem gerado uma preocupação com o futuro das revistas científicas nacionais, pois muitas revistas brasileiras não estão indexadas ou foram indexadas recentemente no ISI, sendo classificadas em estratos inferiores, e pela utilização do fator de impacto publicado pelo JCR como único critério escolhido para acessar a qualidade das revistas científicas (Penteado-Filho 2009, Brazilian Editors 2010, Machado & Zaher 2010, Rode 2010). Mais recentemente a nova área de ‟Biodiverisdade" (que inclui os programas de Pós-Graduação em Botânica, Zoologia, Ecologia e Oceanografia biológica) adotou critérios mais amplos, inclusive tentando equilibrar os fatores de impacto das diferentes áreas e subáreas dentro da área de avaliação, mas a Área de Ciências Biológicas I (que inclui os programas de genética) continua usando predominantemente o fator de impacto para montar o seu sistema QUALIS. Assim, as duas principais áreas temáticas da CAPES relacionadas à avaliação cienciométrica dos artigos utilizados no presente estudo adotam critérios distintos de classificação por ‟qualidade".

Grande parte das publicações encontradas foram desenvolvidas por instituições brasileiras e de ensino superior. De maneira geral a pesquisa científica no país é amplamente realizada dentro dos programas de pós-graduação stricto sensu localizada nas universidades (Coutinho et al. 2012). A produção científica do Brasil tem aumentado substancialmente, passando de aproximadamente 8.000 para 17.500 no período de 1998 à 2007 (Adam & King 2009). Sendo que, nos últimos 30 anos houve um crescimento médio de 10,7% ao ano, cerca de cinco vezes maior que a média mundial, ocupando o 13º no ranking internacional (Almeida & Guimarães 2013).

Desse modo, utilizando-se de uma abordagem cienciométrica, foi possível identificar importantes aspectos e tendências de publicações nos estudos de genética de populações de espécies de plantas do bioma Cerrado. Um aumento no número de publicações foi observado, demonstrando um crescente interesse de pesquisadores em estudar este bioma. Interesse principal dos programas de pós-graduação localizados nas instituições de ensino do país, sendo estas publicações direcionadas para revistas de nacionalidade brasileira, revelando a importância no uso de diferentes bases de dados, para o estudo em determinadas áreas de pesquisa. Assim, um progresso tem sido observado e o tema demonstra grande importância, com diversos estudos utilizando ferramentas moleculares sendo conduzidos e direcionados para o estabelecimento e desenvolvimento de estratégias de conservação dessas espécies

As espécies estudadas geneticamente no Cerrado - A maioria das espécies foram representadas pela família Fabaceae, sendo está reconhecida como a terceira maior entre as angiospermas no mundo, com aproximadamente 727 gêneros e 19.327 espécies (Lewis et al. 2005). Em diversos estudos de composição florística em diferentes fitofisionomias do bioma, está família tem sido relatada como uma das mais ricas em número de espécies (Moura et al. 2010, Silva & Felfili 2012, Lima et al. 2015), inclusive, com grande potencial econômico, alimentício e para a produção de fármacos (Fernandes et al. 2010, Zimmermam-Franco et al. 2013, Prado et al. 2014).

Caryocar brasiliense foi a primeira espécie encontrada nas publicações (Collevatti et al. 1999) e com o maior número de estudos. A espécie C. brasiliense apresenta uma ampla distribuição no Cerrado, com ocorrência nos Estados de Goiás, Distrito Federal, Tocantins, São Paulo, Pará, Mato Grosso, Minas Gerais e Paraná, como também nos Estados nordestinos, Piauí, Ceará e Maranhão (Medeiros & Amorim 2016), sendo comum nas fitofisionomias, cerradão, cerrado (stricto sensu), campo sujo, campo com murundus e carrasco (Mendonça et al. 2008, Medeiros & Amorim 2016). Essa espécie tem considerável importância econômica devido à comercialização dos frutos e produtos derivados, com estudos sugerindo que em alguns municípios a comercialização do ‟Pequi" está abaixo de seu potencial de produção, sendo relacionado e justificado principalmente pelo baixo suporte por parte do governo local em se fazer da sua produção um investimento mais rentável, conforme outras espécies cultivadas (Nabout et al. 2011). E além do seu destaque como importante fonte de renda, o ‟pequi" também desempenha um importante papel nutricional para populações rurais em algumas regiões onde são produzidos, como fonte potencial de vitamina A, C e E, assim como pelos teores de fibra alimentar e lipídeos e carotenoides (Lima et al. 2007, Cardoso et al. 2013).

Assumindo a classificação de Mendonça et al. (2008), as principais formas de vida das espécies estudadas foram árvores. Árvores apresentam grande importância econômica e são ecologicamente dominantes em diversos ecossistemas, sendo também mais fáceis de amostrar e de identificar em campo, o que pode explicar a predominância desproporcional (em relação à riqueza relativa de espécies) nos estudos genético-populacionais.

O cerrado stricto sensu foi o principal tipo fitofisionômico ou habitat das espécies estudadas. O cerrado stricto sensu ocupa aproximadamente 70% do bioma Cerrado e se caracteriza pela presença de árvores baixas, inclinadas, tortuosas, com ramificações retorcidas e, geralmente, com evidências de queimadas. O estrato arbóreo cobre de 5 a 70% da área dependendo do subtipo do cerrado sensu stricto, ou seja, denso, típico, ralo e rupestre (Ribeiro & Walter 1998). Diversos estudos sobre a florística e fitossociologia nesta fitofisionomia têm demonstrado grande diversidade e heterogeneidade florística, determinadas principalmente por fatores edáficos, altitude, latitude, ocorrência e frequência de fogo e perturbações antrópicas (Felfili & Fagg 2007, Felfili et al. 2008, Ribeiro & Walter 2008).

Os estudos genéticos moleculares sobre padrões de variação genética e inferência de processos microevolutivos têm auxiliado a compreensão de questões importantes relacionados com características ecológicas e evolutivas das espécies e populações de plantas (Savolainen & Pyhäjärvi 2007). Esses estudos têm sido realizados principalmente devido aos avanços da biologia molecular, com a introdução e desenvolvimento de novos tipos de marcadores moleculares, baseados em diferentes princípios técnicos laboratoriais e aplicações. No entanto, o número de estudos é relativamente baixo, considerando algumas classes de marcadores e também o número de espécies e populações, dado a riqueza de espécies de plantas no bioma. Esse fato pode estar diretamente relacionado com a disponibilidade dos marcadores genéticos para a espécie que se pretende estudar. Para cada tipo de marcador molecular diferentes metodologias são empregadas, sendo muitas vezes necessária uma infraestrutura apropriada, variando de acordo com o tipo de marcador a ser utilizado, além do grande investimento financeiro muitas vezes envolvido, do nível de conhecimento necessário das técnicas moleculares e do genoma da espécie que se pretende estudar. A medida que esse conhecimento vai sendo adquirido, novas informações e aplicações vão sendo geradas para estabelecer e aumentar a eficiência dos programas de conservação com foco neste bioma.

No presente estudo é possível observar o aumento no uso dos marcadores microssatélites ao longo dos anos. Isso se deve principalmente, pela disponibilização e popularização das metodologias de desenvolvimento desse tipo de marcador que é espécie-específico, bem como pela possibilidade de transferibilidade desses marcadores entre espécies próximas do ponto de vista evolutivo. Além disso, de fato, essa classe de marcador tem considerável importância para os estudos genéticos por ser altamente variável, multialélico, codominante, pela abundância e ampla distribuição no genoma e por ser possível uma semi-automatização para a detecção por fluorescência em eletroforese capilar no sequenciador automático de DNA (Kalia et al. 2010).

Um dos métodos mais frequentemente utilizado para acessar a estrutura genética populacional é a estatística F_ST. Com o desenvolvimento de novas técnicas moleculares e ferramentas computacionais outras estatísticas análogas foram introduzidas para avaliar a estrutura genética das populações, assim, a porção da variabilidade genética que está no componente entre as populações também podem ser estimadas por G_ST, R_ST, θ_P, Φ_ST (Holsinger & Weir 2009). O estimador Φ_ST, proposto por Excoffier et al. (1992), foi o mais utilizado nas publicações encontradas para analisar a presença e o nível de diferenciação genética entre as populações de espécies de plantas do bioma Cerrado. Essas estatísticas que estimam a diferenciação genética entre populações têm uma relação com importantes processos microevolutivos (fluxo gênico, mutação e deriva genética). Populações grandes entre as quais há elevado fluxo gênico tenderão a exibir pouca diferenciação, enquanto populações pequenas entre as quais o fluxo gênico é restrito, tenderão a se diferenciar mais ao longo do tempo. Assim, F_ST pode ser interpretado como uma medida desta diferenciação, sendo amplamente usado como estatística descritiva na genética de populações e evolução (Holsinger & Weir 2009).

Análises estatístico-espaciais implícitas (UPGMA) e explícitas (teste de Mantel e autocorrelações espaciais) também podem ser aplicadas a dados genéticos, obtidos via análise marcadores moleculares, foram utilizadas em algumas das publicações encontradas. A distância genética de Nei e o coeficiente de Jaccard têm sido utilizados pelos diferentes estudos encontrados, para inferir divergência genética entre populações. Os valores calculados de distância são empregados na construção de dendrogramas utilizando-se o método UPGMA, permitindo uma melhor visualização de forma hierárquica, pela formação de agrupamentos, da similaridade genética das populações. Por outro lado, o teste de Mantel tem sido utilizado para testar padrões de isolamento por distância, baseado na relação dos valores de diferenciação genética e distância geográfica. As análises de autocorrelações espaciais têm sido utilizadas para analisar a semelhança genética das populações vizinhas, considerando a distância geográfica, e como essa semelhança se altera a medida que se modifica a escala geográfica (ver Diniz-Filho et al. 2013). Entretanto, é importante ressaltar que o número relativamente pequeno de estudos utilizando essas técnicas espacialmente explícitas (< 20%) está ligado ao pequeno número de populações analisados, o que torna mais difícil inferir processos evolutivos e ecológicos atuando nas populações e espécies (já que apenas estatísticas-F são em geral utilizadas, indicando apenas "diferença genética" entre as populações).

Conclusões

Neste estudo, utilizando-se de uma abordagem cienciométrica, foi possível identificar diversas tendências na literatura cientifica sobre genética de populações de plantas do Cerrado. Um aumento crescente e significativo no número de publicações foi observado, sendo estas realizadas principalmente por instituições brasileiras. Por outro lado, dada a riqueza de espécies no Cerrado, há relativamente poucas espécies estudadas, em função de diversas limitações e dificuldades envolvidas na obtenção dos marcadores genéticos para a espécie a ser estudada, bem como a logística de coleta das amostras biológicas necessárias para esse tipo de estudo. Na grande maioria dos estudos, árvores tem sido a principal forma de vida das espécies estudadas, explicado pela facilidade relativa de identificação e amostragem. Diferentes tipos de marcadores moleculares têm sido utilizados, com o aumento crescente principalmente dos marcadores microssatélites. Diferentes análises estatísticas têm sido conduzidas nos estudos, o que está diretamente relacionado com o conteúdo de informação gerado por cada tipo de marcador. Assim, poucas espécies do bioma foram estudadas em nível genético-populacional, representando uma oportunidade de estudos para grupos de pesquisa em todo o país.

Anexo 1

171 publicações encontradas na área de genética de populações envolvendo as espécies de plantas do Cerrado, entre os anos de 1999 à 2014.

Abreu et al. 2012. Genetics and Molecular Biology 35: 119-121; Antiqueira et al. 2014. Genetica 142:11-21; Antiqueira et al. 2014. Revista Árvore 38: 667-675; Assis et al. 2013. Genetics and Molecular Research 12: 3500-3509; Baldauf et al. 2011. American Journal of Botany 98: E244-E246; Baldauf et al. 2013. Forest Ecology and Management 310: 434-441; Baldauf et al. 2014. Conservation Genetics 15:1073-1083; Barbosa et al. 2010. Genetics and Molecular Research 9: 695-704; Barbosa et al. 2012. American Journal of Botany 99: 1477-1488; Barbosa et al. 2013. Brazilian Journal of Botany 36: 179-187; Barreira et al. 2006. Scientia Forestalis 71: 119-130; Batistini et al. 2009. Genetics and Molecular Research 8: 52-63; Bellon et al. 2007. Revista Brasileira de Fruticultura 29: 124-127; Bellon et al. 2009. Revista Brasileira de Fruticultura 31: 197-202; Bertoni et al. 2007. Scientia Agricola 64: 409-415; Bertoni et al. 2010. Genetics and Molecular Biology 33: 532-538; Bertoni et al. 2010. Horticultura Brasileira 28: 209-213; Blanco et al. 2007. Pesquisa Agropecuária Tropical 37: 169-175; Botrel & Carvalho. 2004. Brazilian Journal of Botany 27: 621-627; Botrel et al. 2006. Revista Árvore 30:821-827; Braga et al. 2007. Molecular Ecology Notes 7: 53-56; Braga & Collevatti. 2011. Heredity 106: 911-919; Bressan et al. 2012. American Journal of Botany 99: E237-E239; Buttow et al. 2010. Revista Brasileira de Fruticultura 32: 230-239; Buzzatti et al. 2014. Biochemical Systematics and Ecology 56: 75-79; Caddah et al. 2013. Plant Systematics and Evolution 299:731-741; Caetano et al. 2008. Molecular Ecology 17: 3147-3159; Carvalho et al. 2010. Brazilian Journal of Botany 33: 599-606; Carvalho et al. 2012. Revista Brasileira de Fruticultura 34: 227-233; Cavallari et al. 2010. Annals of Botany 106: 627-636; Cerqueira-Silva et al. 2012. American Journal of Botany 99: E170-E172; Ciampi et al. 2008. Molecular Ecology Resources 8: 1074-1077; Collevatti et al. 1999. Heredity 83: 748-756; Collevatti, et al. 2001a. Molecular Ecology 10: 349-356; Collevatti et al. 2001b. Heredity 86: 60-67; Collevatti et al. 2003. Molecular Ecology 12: 105-115; Collevatti et al. 2010. Tree genetics & genomes 6 :555-564; Collevatti & Ray. 2011. Journal of Ecology 99: 757-763; Collevatti et al. 2012. Ecology and Evolution 2: 1024-1035; Collevatti et al. 2013. Heredity 111: 97-105; Collevatti et al. 2013. Plant systematics and evolution 300:1719-1727; Collevatti et al. 2014. BMC Evolutionary Biology 14:213; Collevatti et al. 2014. Plant systematics and evolution 300:1671-1681; Costa et al. 2011. Pesquisa Agropecuária Brasileira 46: 499-508; Costa et al. 2012. Genetics and Molecular Research 11: 2338-2342; Cota et al. 2011. Genetics and Molecular Research 10: 2172-2180; Cota et al. 2012. Genetics and Molecular Research 11: 4609-4616; Cruz et al. 2012. American Journal of Botany 99: E210-E212; Damasceno et al. 2011. Genetics and Molecular Research 10: 1180-1187; Defavari et al. 2009. Scientia Forestalis 37: 089-098; Estopa et al. 2006. Scientia Forestalis 70: 97-106; Feres et al. 2009. Genetic Resources and Crop Evolution 56: 797-807; Feres et al. 2009. Molecular Ecology Resources 9: 434-437; Feres et al. 2012. American Journal of Botany 99: E154-E156; Feres et al. 2012. Conservation Genetics 13: 393-405; Ferreira-Ramos et al. 2008. Conservation Genetics 9: 1281-1285; Fioravante et al. 2009. Revista Árvore 33: 265-275; Franceschinelli & Bawa. 2005. Brazilian Journal of Botany 28: 163-170; Franceschinelli et al. 2006. Annals of Botany 97: 585-592; Franzon et al. 2010. Revista Brasileira de Fruticultura 32: 240-250; Freitas et al. 2004. Genetics and Molecular Biology 27: 425-431; Freitas et al. 2008. Genetics and Molecular Research 7: 388-398; Gaino et al. 2011. Brazilian Journal of Botany 34: 545-551; Gaiotto et al. 2001. Molecular Ecology Notes 1:86-88; Gaiotto et al. 2003. 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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Jul-Sep 2016

Histórico

• Recebido
  09 Fev 2016
• Aceito
  01 Ago 2016