Diagnóstico de alterações neurológicas compressivas da medula espinal de cães com o uso da Tomografia Computadorizada (TC) Helicoidal

Diagnosis of neurologic compression of the spinal cord of dogs with use of Helical Computed Tomography (CT)

PEQUENOS ANIMAIS

Diagnóstico de alterações neurológicas compressivas da medula espinal de cães com o uso da Tomografia Computadorizada (TC) Helicoidal

Diagnosis of neurologic compression of the spinal cord of dogs with use of Helical Computed Tomography (CT)

Roberto R. Borges-dos-SantosI, ^*; Kátia G. Requião^II; Francisco A. Dórea Neto^III; Eduardo Luiz T. Moreira^IV; Stella M. Barrouin-Melo^IV

^IHospital de Medicina Veterinária (Hospmev), Universidade Federal da Bahia (UFBA), Av. Adhemar de Barros 500, Salvador, BA 40170-110, Brasil

^IIServiço Médico Veterinário (Semeve), Ladeira do Acupe 50, Brotas, Salvador, BA 40290-160

^IIIDepartamento de Clínica e Cirurgia Animal, Escola de Medicina Veterinária, União Metropolitana de Educação e Cultura (Unime), Lauro de Freitas, BA 42700-000, Brasil

^IVDepartamento de Anatomia, Patologia e Clínicas Veterinárias, Escola de Medicina Veterinária e Zootecnia, UFBA, Salvador, BA 40170-110

RESUMO

Alterações neurológicas em cães são comuns na rotina da clínica médica, sendo necessário identificar o sítio de lesão quando da ocorrência de neuropatias por compressão em estruturas do Sistema Nervoso Central (SNC). O objetivo deste trabalho foi realizar um estudo epidemiológico das alterações neurológicas compressivas em medula espinal de cães domiciliados em Salvador e região metropolitana: Discopatias, Neoplasias e Traumas identificadas através da Tomografia Computadorizada (TC). Foram avaliados 17 cães de diversas raças com idade entre 2 e 10 anos e de ambos os sexos, atendidos na rotina de dois serviços médicos-veterinários e encaminhados para realização do exame conforme indicação clínica. Imagens em cortes com espessura variando de 0,5 a 2mm em rotação foram produzidas com o Tomógrafo. Dos animais que apresentaram discopatia 12/17 (70,58%), por mielopatia extradural 6/12 (50 %), foram da raça Dachshund com idade média 7,33±1,97 anos e para todos os outros a ocorrência foi pontual; 23,53 % de osteopatias vertebrais, neoplasias ósseas e fraturas, e 5,89% correspondente a neoplasia de medula. Houve uma maior frequência de lesões nos segmentos C4-C6 3/12 (25%), T12-T13 (25 %) e L2-L3 (25 %) dos casos.

Termos de indexação: Diagnóstico por imagem, canino, medula espinal, discopatia, neoplasia medular, fratura óssea.

ABSTRACT

Neurological disorders in dogs are common in veterinary medical practice routine, being necessary to identify the site of injury in the event of compression on structures of the central nervous system (CNS). The aim of this work was an epidemiological study of neurological changes in compressive spinal cord of pet dogs in Salvador and the metropolitan area. Discopathies, neoplasms and trauma were identified by Computed Tomography (CT). We evaluated 17 dogs of various breeds, aged between 2 and 10 years old and of both sexes, from two veterinary medical routine services and forwarded to the examination as clinically indicated. Slice images with a thickness ranging from 0.5 to 2mm were produced in rotation with the tomograph. Animals that showed disc disease (70.58%) for extradural myelopathy 6/12 (50%) were the breed Dachshund, mean age 7.33±1.97 years and for all other occurrence was timely; 23.53% of vertebral bone disease, bone tumors and fractures, and 5.89% corresponding to neoplasm marrow. There was a higher incidence of injuries segments L2-L3 (25%), followed by C4-C6 (16.67%), T12-T13 (16.67%), L7-S1 (16.67%) of cases.

Index terms: Diagnostic imaging, canine, central nervous system, intervertebral disc disease, spinal cord neoplasm, bone fracture.

INTRODUÇÃO

Na rotina da clínica médica veterinária é bastante comum quadros de alterações neurológicas em cães domésticos. Contudo, quase sempre o diagnóstico limita-se à compreensão dos sinais clínicos para assim inferir a área ou áreas acometidas num processo de doença (Lowrie 2012). A natureza da patologia envolvida é sugerida, neste caso, e não determinada com clareza (Liebel et al, 2013). O diagnóstico por imagem é imprescindível para a visualização dos sítios afetados no Sistema Nervoso Central (SNC), de modo a se determinar o diagnóstico mais preciso ou sugerir novos exames ou mesmo para o acompanhamento do quadro (Thomas 2000).

As patologias de natureza compressiva secundárias em SNC podem ser descritas de forma segmentar. As alterações mais comuns da coluna vertebral são as mielopatias extradurais, com ou sem presença de conteúdo hemorrágico, que contribuem para o processo de compressão local das radículas nervosas (Dennison et al., 2010). Segundo o grau de degeneração do disco intervertebral os cães podem ser agrupados em raças condrodistróficas e aquelas que não são condrodistróficas (Smolders et al. 2013). Algumas raças são naturalmente condrodistróficas e este processo ao implicar em alterações ortopédicas importantes, tais como remodelação óssea e desgaste articular, podem determinar pontos de compressão e dor neuropática (Smolders et al. 2013). Animais de outras raças podem apresentar desgaste de disco intervertebral em função da idade avançada, em decorrência do processo natural de degeneração (Henke et al. 2013).

A compressão local de uma estrutura nervosa pode gerar um ou mais sinais clínicos que começam de modo discreto (Da Costa & Moore 2010). Pode haver o surgimento repentino dos sinais que, algumas vezes, se prolongam por alguns dias ou até mesmo perdurar como sequela, a depender da área lesionada e do tempo em que a injúria persiste. Déficits proprioceptivos e claudicação (De Decker et al. 2012) são consequências comuns.

A Radiografia Convencional é o método primário de escolha no diagnóstico de alterações da coluna vertebral, porém apresenta limites na avaliação diagnóstica em alguns quadros de discopatias, uma vez que a densidade da lesão mineralizada pode não ser suficiente para revelá-la, tornando limitada a avaliação do espaço intervetebral que se apresenta reduzido nos processos de deslocamento do disco intervertebral. A Mielografia e a Tomografia Computadorizada (TC) são comumente utilizadas na avaliação da extrusão de disco intervertebral aguda em cães condrodistróficos, contudo a TC tem maior acurácia quando comparada aos resultados obtidos pela Mioelografia (Hecht et al. 2009).

A avaliação de lesões compressivas secundárias mediante a utilização de exames de imagem auxilia o clínico na determinação do diagnóstico preciso e identificação das áreas acometidas no processo de doença, bem como, na tomada de decisões terapêutica e prognóstica. Assim o presente trabalho tem como objetivo realizar um levantamento epidemiológico das lesões neurológicas compressivas causadoras de sinais clínicos correlacionando o diagnóstico presuntivo e aquele sugerido pela tomografia computadorizada em cães de Salvador e sua região Metropolitana, estabelecendo ainda, quando possível, relações com idade, peso, sexo e raça.

MATERIAL E MÉTODOS

Seleção de casos e desenho do estudo

No período entre março de 2011 e agosto de 2012, 17 cães foram selecionados mediante apresentação de sinais clínicos que indicassem lesão neurológica raquimedular para realização da TC como método diagnóstico. De acordo com o método pré-estabelecido, os animais foram atendidos na rotina dos hospitais Semeve e Hospmev-UFBA.

Os critérios de inclusão no estudo foram: cães domésticos, de ambos os sexos, com diagnóstico presuntivo de alterações neurológicas compressivas medulares. O critério de exclusão dentre os cães atendidos e encaminhados para o serviço veterinário de diagnóstico consistiu em retirar do estudo, os animais que obtiveram diagnóstico de alterações neurológicas crânio-encefálicas ou com suspeita de lesão em neurônio motor superior.

Os animais foram avaliados por tomografia helicoidal para os segmentos da coluna vertebral. Todos os animais incluídos neste estudo foram avaliados clinicamente e possuíam diagnóstico presuntivo de mielopatia compressiva ou trauma de coluna. Todos os animais apresentaram quadro clínico com duração mínima de < 5 dias quando da apresentação para realização do exame. Os dados referentes à idade, sexo, peso, raça e se castrados, foram registrados durante o atendimento para posterior correlação com outros parâmetros estabelecidos em literatura referência.

Aspectos éticos

O estudo foi aprovado e desenvolvido de acordo com as normas estabelecidas pelo Comitê de Ética em Pesquisa e Experimentação Animal da Escola de Medicina Veterinária da Universidade Federal da Bahia, sob o número de protocolo 04/2009.

Nenhum dos animais estudados foi submetido a quaisquer procedimentos que pudessem vir a causar desconforto ou expor a risco de morte ou, injúria temporária ou permanente, em estrita obediência às normas de bem estar e com a plena anuência dos responsáveis pelos cães.

Exame físico neurológico

Os cães foram avaliados clinicamente para identificar possíveis alterações neurológicas em coluna. Assim, a partir da suspeita de lesão neurológica secundária, esses cães foram encaminhados para avaliação mais acurada. Com o exame físico neurológico foram sugeridos os sítios lesionais com finalidade de delimitar área ou segmento a ser avaliado pela tomografia. Em seguida, foi realizada a solicitação do exame mediante segmentos a serem analisados de modo a aperfeiçoar a avaliação diagnóstica.

Os cães foram avaliados para distúrbios de marcha: deambulação, paralisias e paraplegias, através de testes padrão da rotina da ortopedia/neurologia. Os testes aplicados consistem em fazer o animal se locomover em cada um dos membros isoladamente, em seguida a cada par de membros anteriores e posteriores e, por último, cada par de membros ipsilaterais isoladamente, quando possível obedecendo aos limites impostos pela lesão e condição clínica do animal.

Para o teste do panículo foi utilizada uma pinça hemostática tipo Crile, reta, 14 cm realizando o pinçamento da pele do dorso do animal, da altura da cernelha até a junção lombossacra, e observando a reação dérmica e postural durante a execução da técnica. Considerado positivo para reação imediata ao pinçamento, diminuído para resposta tardia e ausência de panículo quando fechado no primeiro dente da cremalheira da pinça e com ausência de resposta.

Protocolo anestésico

Para realização do procedimento de tomografia os cães foram submetidos ao jejum prévio de 12 horas. Um cateter 20G BD Science^® foi colocado na veia cefálica, acoplado a equipo macro-gotas e solução fisiológica a 0,9 % de NaCl. A anestesia foi induzida com bolus de Propofol^® a velocidade de 15mg a cada 10 segundos até atingir o segundo plano do terceiro estágio anestésico. Em seguida, os cães foram entubados e mantidos no O₂ a 100% com fluxo de 200 mL kg^-1 min^-1 e a manutenção anestésica foi realizada com infusão de Propofol na velocidade de 0,4 mg kg^-1 min^-1, durante cerca de 30 minutos com bomba de infusão TERUMO^® TE-135 (Pires et al. 2000).

Obtenção das imagens de tomografia computadorizada

As imagens de tomografia computadorizada foram obtidas em cortes com espessura variando de 0,5 a 2 mm em rotação. O Tomógrafo utilizado foi o Toshiba modelo Asteion super 4^® e a reconstrução em 3D das áreas tomografadas foi realizada quando necessário para reduzir a presença de artefatos. Em alguns casos as estruturas foram remodeladas para o conhecimento e acompanhamento do clínico e/ou cirurgião.

Análise estatística

Os dados obtidos neste trabalho são de natureza descritiva, qualitativa, visando à designação de alterações patológicas. Foi estabelecido um estudo de frequências absolutas e relativas para determinação da ocorrência de discopatias e associando estas a fatores predisponentes, quando possível. A análise dos dados foi realizada segundo testes não paramétricos utilizando-se do método de probabilidade de Fischer e Software SPSS. Para avaliar a relação entre as patologias observadas e sexo, raça e castração foi utilizado o método de Qui-quadrado. Para peso e idade foram estabelecidos correlações de Pearson.

RESULTADOS

Durante o período do estudo 17 cães foram avaliados clinicamente, diante da suspeita de lesão de coluna vertebral com possível envolvimento medular, e obtiveram diagnóstico presuntivo de alterações compressivas em SNC (Quadro 1). As raças acometidas pelas alterações foram Dachshund 6/17 (35,29%), Golden Retriever 2/17 (11,76%), Poodle 2/17 (11,76%), Maltês 1/17 (5,88%), Schnauzer 1/17 (5,88%), Pastor Suiço 1/17 (5,88%), Pointer 1/17 (5,88%), Basset Hound 1/17 (5,88%), Cocker Spaniel 1/17 (5,88%) e Sem Raça Definida (SRD) 1/17 (5,88%) com idade variando entre 2 e 10 anos, de ambos os sexos. Verificou-se a média etária de 6,41±2,42 anos para todas as raças estudadas e de 7,33±1,97 anos para os cães Dachshund com discopatia. Os quadros de déficits proprioceptivos e alterações de marcha com diagnóstico presuntivo de discopatia tiveram correlação positiva, r=0,88, com as lesões mostradas nas imagens obtidas pela TC, estabelecendo de maneira precisa os segmentos acometidos, contudo não evidenciaram com clareza clínica todos os pontos acometidos nos segmentos avaliados. Assim sendo, havia outros pontos de mineralização de disco que não ocasionaram alterações neurológicas clínicas perceptíveis nem que justificassem o quadro apresentado.

A proporção de segmentos acometidos por mielopatias foi de 3/12 (25 %) cães para o segmento cervical, envolvendo de C4 a C6; 6/12 cães apresentaram acometimento do segmento toracolombar (50%); sendo 2/6 (33,3%%) no segmento torácico, 1/6 (16,67%) no segmento lombar entre L2 e L3 e 3/6 ( 50%) nos dois segmentos, torácico e lombar, de T5 a L3. Houve envolvimento mútuo no segmento lombossacro em 3/12 (25%) cães, sendo: entre L7-S1 em dois 2/12 (16,7%) e na porção lombar entre L2-L3 em um animal 1/12 (8,33%). O segmento mais acometido na coluna cervical foi entre C4-6 (16,7%) (Fig.1a-c); na região torácica, a maior frequência de lesões foi observada entre T12-13 3/12 (25 %) (Fig.2a e 2b); e na região lombossacra, os segmentos acometidos foram L2-L3 3/12 (25 %) (Fig.2c); 2/12 (16,7 %) L7-S1, e conforme disposto no Quadro 1.

Dois cães, um Golden Retriever e outro Pastor Suíço, ambos machos, com respectivamente três e sete anos de idade apresentaram discoespondilite. O primeiro com acometimento do segmento lombossacro e o segundo com acometimento do segmento de T6-T7 e estenose lombossacra.

Quatro cães apresentaram osteopatias sendo um da raça golden retriever com 7 anos de idade, fêmea, que sofreu acidente automobilístico e apresentou fratura do processo transverso de L1 sem deslocamento do fragmento; dois cães apresentaram neoplasias ósseas vertebrais, um Pointer, macho, 9 anos de idade com proliferação de tecidos em torno de L6-L7 e um animal sem raça definida, macho, 8 anos de idade com neoplasia óssea em T2; um animal da raça Maltês, macho, 2 anos de idade apresentou físes abertas de C2 a C6, displasia occipital e hidrocefalia moderada.

A raça Dachshund foi a mais frequente dentre as raças avaliadas correspondendo ao total de 6/17 (35,29 %) dos cães, contudo, devido ao grande número de raças existentes na amostra não permitiu significância estatística quando analisado pelo método probabilístico de Fisher, p < 0,390.

As raças com quadro de discopatia confirmado pela TC foram: Dachshund 6/12 (50 %) e Golden Retriver, Pastor Suiço, Poodle, Schnauzer, Basset Hound, Cocker Spaniel 1/12 (8,33 %) cada. O animal que apresentou quadro de discopatia com menor idade foi da raça Cocker Spaniel, com 3 anos de idade, e o animal mais velho foi da raça Dachshund com 9 anos de idade.

Outras neuropatias primárias e secundárias como neoplasias ósseas e medulares, fraturas e malformação vertebral foram diagnosticadas e relacionadas no Quadro 1 e sua ocorrência foi resumida (Fig.3 e Fig.4) por classes de peso e idade, respectivamente.

DISCUSSÃO

Em geral, as alterações observadas são de natureza compressiva secundária por material que sofreu extrusão ou protrusão causando pressão sobre a medula espinal. As alterações neurológicas secundárias estão relacionadas à compressão gerada por traumas e patologias ortopédicas como protrusão∕extrusão de disco o que a caracteriza como uma doença do disco intervertebral podendo causar algum grau de mielopatia (Coates 2000). Há patologias de natureza primária que também geram alterações neurológicas focais a multifocais, tais como neoplasias (Snyder et al. 2006), abscessos e meningites (Kang et al. 2010). Um completo exame neurológico é importante para avaliar herniações cervicais e toracolombares em cães (Berg 1989), contudo, somente o exame clínico não revela a natureza da lesão, sendo necessário avaliar o segmento afetado com a utilização de algum exame de imagem.

As alterações de natureza secundária observadas nos cães avaliados, possivelmente, guardaram correlação com o fator racial para a ocorrência de discopatias em cães. Neste estudo seis dos doze cães acometidos por discopatia foram da raça Dachsund, cinco machos e uma fêmea. O perfil corporal alongado parece ter relação com o desvio do centro gravitacional quando comparado às demais raças de perfil corporal quadrado. O deslocamento do centro de gravidade pode ocasionar sobrecarga sobre o sistema ligamentar da coluna do animal levando a uma maior tensão do ligamento longintudinal verterbral e seus componentes, o que predispõe ao deslocamento do disco intervertebral para fora do seu eixo (Bergnut et al. 2013). Considerando a correlação entre peso corporal e escore corporal como fator predisponente à discopatias em Dachshund, a longa distância entre T1-S1 pode ser um parâmetro associado às discopatias por extrusão ou protrusão discal que promovem severas alterações neurológicas (Levine et al. 2006).

O disco intervertebral desempenha um importante papel na estabilidade e flexibilidade da coluna como estrutura dinâmica determinando suas propriedades biomecânicas e a reação desta à cargas compressivas, corroborando para a compreensão das forças que agem sobre o componente vertebral e suas implicações patológicas pelo desgaste ou sobrecarga de componentes (Bray & Burbidge 1998). Neste estudo os segmentos de coluna acometidos por discopatia foram, em geral, no terço final da coluna cervical e torácica, a lombar e o segmento inicial da sacral. Cães Dachshund com sinais clínicos de doença no disco intervertebral apresentaram alterações no segmento T12-13 sendo este o mais acometido 6/16 cães (37,5 %) (Naudé et al. 2008). Em nossos estudos foram verificados 2/6 cães (33,3 %) para o mesmo segmento de coluna, nesta raça. Para as demais raças a evidência de discopatia foi pontual, não gerando inferência estatística significativa.

Nos doze casos descritos houve uma predominância de mielopatia extradural por mineralização de material discal, correspondendo a 8/12 casos observados (66,66 %). Na maioria dos casos de discopatias, há ocorrência de mineralização do disco intervertebral (Jansen et al., 2008), fator este comumente associado a herdabilidade genética em raças como Dacschund com 24 e 30 meses de idade (Jensen & Arnbjerg, 2001). As alterações em disco intervertebral podem ser caracterizadas pelo deslocamento de posição, protrusão ou extrusão (Hettlih, Kerwin & Levine 2011). Através do estudo da prevalência radiográfica de mineralização discal em 95 cães da raça Dachshund foi possível estabelecer que a calcificação do disco talvez seja um fator de risco para o desenvolvimento de extrusão discal (Rohdin et al. 2010). A avaliação da conformação tridimensional das porções lombar e lombossacra da coluna de cães German Sheep Dog e outras 16 raças, sugere haver influência biomecânica na degeneração e, consequente mineralização do disco intervertebral (Benninger et al. 2006).

Foram observados dois casos de discoespondilite torácica e lombossacara no presente estudo. A discoespondilite é uma condição inflamatório-infecciosa bastante comum em cães jovens e adultos (MacFarlane 2011). Embora muitas sejam idiopáticas, a maioria é causada por infecções bacterianas, fúngicas e por parasitas (Tipold & Stein 2010). A patologia pode levar à compressão de radículas nervosas, ocasionando sinais clínicos neurológicos de neuropatia periférica evidenciado em alguns casos. Contudo, nenhum dos cães avaliados sofria de processos infecciosos que justificassem o quadro de discoespondilite apresentado. Cães racialmente puros são mais afetados em comparação a cães mestiços, sendo aqueles de grande porte e do sexo macho os que apresentam o quadro com maior frequência (Thomas 2000). A relação entre machos e fêmeas chega a ser de 2:1 (Burkert, Kerwin & Hosgoo, 2005). No presente trabalho, em consonância ao observado por esses autores, os cães que apresentaram discoespondilite foram cães machos de grande porte, das raças Golden Retriever e Pastor Suíço.

O diagnóstico de discopatias é largamente amparado pela realização de técnicas de imagem avançadas, tendo como princípio a Radiologia ou a Ultrassonografia. Assim, a Tomografia Computadorizada e a Ressonância Eletromagnética, se tornam técnicas importantes de diagnóstico destas alterações, como forma de auxílio à Mielografia, então largamente utilizada como recurso diagnóstico (Harari & Marks 1992).

A TC permite a visualização da degeneração do disco intervertebral (Worth, Thompson & Hartman 2009), compressão da cauda equina (Meiji & Bergnut 2010), e aprisionamento de raízes nervosas (De Vicente et al. 2012). Tratamentos adequados e orientados tanto à natureza da patologia quanto à sua localização podem ser adotados para o paciente animal a partir deste conhecimento. As terapias citadas incluem o tratamento conservativo baseado em drogas analgésicas e antiinflamatórias (Wilcox 1965), a cirurgia descompressiva (Forterrer et al. 2010) e a fixação-fusão da junção L7-S1 (Slocum & Devine 1986; Paré, Gendreau & Robbins 2001). Tais procedimentos são necessários para controle da dor e inflamação causadoras do processo de compressão da medula e raízes nervosas.

Dois cães apresentaram neoplasia óssea vertrebral, um com malformação em vértebras cervicais e um neoplasia medular, em nossos estudos. As neoplasias em SNC podem comprimir segmento medular como é o caso dos neuromas (Park et al. 2012) ou mesmo ter a natureza intratecidual, gerando além de compressão a perda de função neuronal (Jull et al. 2011). Alterações da estrutura óssea e das cartilagens articulares podem levar a compressão por alterações secundárias, a exemplo do Condroma (Ródenas, Pomarola & Añor 2008) e Osteocondromatose (Caporn & Read 1996).

Um animal apresentou fratura óssea por acidente. Fraturas ósseas consistem também em importantes causas de lesão compressiva em SNC (Friedenberg et al. 2012). Em alguns casos, as projeções ósseas podem ser lancetantes e gerar hemorragia como meio compressivo secundário a este processo (Sande & West 2010). Os acidentes automobilísticos estão entre as causas mais comuns de fraturas (Lopes et al. 1990; Umphlet e Johnson 1990). Como a natureza é incidental, não há fatores predisponentes. O animal que apresentou fratura de coluna foi da raça Golden Retriever.

A radiografia convencional pode não revelar desalinhamentos e fraturas incompletas a partir da escolha incorreta de incidências ou da não realização de todas estas, necessárias para avaliar o trauma corretamente. Isto pôde ser comprovado em estudo de avaliação de incidências radiográficas e imagens por TC com finalidade de estabelecer um comparativo diagnóstico para traumas em cães e gatos, concluindo que a TC é superior em relação à radiografia convencional na identificação de fraturas ósseas revelando desalinhamentos e disjunções ósseas com bastante eficácia, podendo remontar a estrutura óssea acometida e gerando uma imagem tridimensional da lesão o que, por sua vez, pode revelar um importante dado para compreensão de alterações neurológicas que poderão surgir com o progresso das alterações secundárias tais quais hemorragias e edema provenientes da concussão encefálica e, perfurações por projeções ósseas e meningites por contaminação em lesões de continuidade com o meio externo (Bar-Am et al. 2008).

Conclui-se que: (1) Os cães Dachshund foram os mais acometidos por siscopatias; (2) Os segmentos medulares mais acometidos por discopatia foram entre C4-C6, T12-T13 e L2-L3; (3) Os sinais clínicos de alteração de marcha, dor e ausência de panículo guardaram correlação positiva com os sítios de lesão medular; (4) A TC identificou outros pontos de lesão medular que não foram sugeridos ao exame clínico neurológico; (5) não houve significância estatística nas relações estabelecidas entre discopatias e sexo, peso e idade.

Agradecimentos.- À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de doutoramento.

Recebido em 7 de agosto de 2013

Aceito para publicação 6 de maio de 2014

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  24 Jul 2014
• Data do Fascículo
  Jun 2014

Histórico

• Aceito
  06 Maio 2014
• Recebido
  07 Ago 2013