Chromosomal studies of five species of the marine fishes from the Paranaguá Bay and the karyotypic diversity in the marine teleostei of the Brazilian coast

HUMAN AND ANIMAL HEALTH

Chromosomal studies of five species of the marine fishes from the Paranaguá Bay and the karyotypic diversity in the marine teleostei of the Brazilian coast

Roger Raupp Cipriano^{I, *}; Alberto Sérgio Fenocchio^II; Roberto Ferreira Artoni^III; Wagner Molina^IV; Rafael Bueno Noleto^I; Daniel Luis Zanella Kantek^I; Marta Margarete Cestari^I

^IDepartamento de Genética; Universidade Federal do Paraná - UFPR; Centro Politécnico; C.P.: 19071; 81531-990; Curitiba - PR - Brasil

^IIUniversidad Nacional de Misiones; Posadas; Misiones - Argentina

^IIIDepartamento de Biologia Estrutural, Molecular e Genética; Universidade Estadual de Ponta Grossa; Campus de Uvaranas; 84030-900; Ponta Grossa - PR - Brasil

^IVDepartamento de Biologia Celular e Genética; Universidade Federal do Rio Grande do Norte; Natal - RN - Brasil

ABSTRACT

In this study, five species of marine fishes from the Paranaguá Bay in the Brazilian coast were evaluated. Eucinostomus argenteus and Diapterus rhombeus (Gerreidae) presented 48 chromosomes, all of which more acrocentric (FN = 48); Strongylura timucu and S. marina (Belonidae) also presented 48 chromosomes, but with a higher karyotypic complexity than the Gerreidae, 10M+2SM+36A (FN = 60) and 4M+44A (FN = 52), respectively. The fifth species, Mugil curema (Mugilidae), different than the others, presented only 28 chromosomes 20M+4ST+4A (FN = 48). The species presented diversity in the karyotypic macro-structure, which should be relevant for the cytotaxonomy and the evolution of this group of the vertebrate.

Key Words: Marine fishes, karyotype, cytotaxonomy, karyotypic evolution

RESUMO

Nas últimas décadas tem ocorrido no Brasil um incremento de estudos cariotípicos em peixes marinhos. Atualmente são conhecidos os cariótipos de 118 espécies, distribuídas em 43 famílias e 80 gêneros. Foram estudadas cinco espécies de peixes marinhos do complexo estuarino da Baía de Paranaguá na costa brasileira. Eucinostomus argenteus e Diapterus rhombeus (Gerreidae), apresentaram 48 cromossomos todos acrocêntricos (NF = 48); Strongylura timucu e S. marina (Belonidae) apresentaram 48 cromossomos, porém com complexidade cariotípica maior do que apresentada pelos gerreídeos, 10M+2SM+36A (NF = 60) e 4M+44A (NF = 52), respectivamente. A quinta espécie, Mugil curema (Mugilidae), ao contrário das outras quatro espécies aqui analisadas, apresentou apenas 28 cromossomos 20M+4ST+4A (NF = 48). Apesar da tendência em se verificar um cariótipo constituído por 48 cromossomos em teleósteos marinhos, as espécies aqui analisadas apresentam uma diversidade para a macroestrutura cariotípica a ser considerada para a citotaxonomia e evolução desse grupo de vertebrados.

INTRODUCTION

The Cytogenetic studies in the teleostei have been revealing a great variation in the diploid number, from 14 to 140 chromosomes, but most of the species have a modal diploid number near 2n = 48 acrocentric chromosomes (FN = 48). Some authors consider this karyotype original for the vertebrates and primitive for the fishes (Ohno et al., 1968; Ohno, 1970). Brum (1995) and Brum and Galetti (1997), however, considered this diploid value to a basal level in the Clupeocephala, suggesting the hypothesis of an ancestry karyotype for the teleostei constituted by 60 chromosomes and some of them were metacentric. Brum and Galetti (1997) propose that the reduction to 2n = 48 acrocentric chromosomes was a feature derived by the robertsonian rearrangements and deletions.

The contemporary marine teleostei present a low variability in the number of the chromosomes and high uniformity in the karyotypic macro-structure when compared to the modern fishes of the fresh water. This difference is probably due to their population and environmental features, which facilitates the gene flow resulting in a gene homogenization tendency between the populations (Brum, 1995; Affonso, 2000).

This study showed a synthesis about the actual status of the marine fish cytogenetics of the Brazilian coast and also examined some aspects of their cytotaxonomy and karyotypic evolution.

MATERIAL AND METHODS

The Karyotipic analyses were performed in the samples of Strongylura timucu and S. marina (Belonidae, Beloniformes), Eucinostomus argenteus and Diapterus rhombeus (Gerreidae, Perciformes) and Mugil curema (Mugilidae, Mugiliformes). The individuals were collected in the estuarine complex of the Paranaguá Bay, in Paraná, Brazil. The mitotic chromosome preparations were obtained by the culture of short time described by Fenocchio et al. (1991). The chromosomal morphology was determined by the ratio between the arms proposed by Levan et al. (1964) and the chromosomes were arranged in the karyotype in their homologous pairs from the biggest to the smallest respecting the metacentric (M), submetacentric (SM), subtelocentric (ST) and acrocentric (A) types. The fundamental number (FN) was established by the sum of arms of the chromosomes of the complement.

RESULTS

Four of the five species presented a diploid number equivalent to 48 chromosomes. E. argenteus and D. rhombeus had a karyotypic complement composed by 48 acrocentric chromosomes (FN = 48) (Fig. 1a - 1b); S. marina presents a karyotypic formula composed by 4 metacentric and 44 acrocentric chromosomes (FN = 52) (Fig. 1c); S. timucu presented 10 metacentric (M), two submetacentric (SM) and 36 acrocentric (A) chromosomes (FN = 60) (Fig. 1d). The Mugil curema had a karyotype composed by 28 chromosomes, 20 metacentric, 4 subtelocentric and 4 acrocentric (FN = 48) (Fig. 1e). Current data about the cytogenetics of the marine teleostei of the Brazilian coast were evaluated in the literature and were as summarized in Table 1.

DISCUSSION

There have been severed studies in recent times on the cytogenetic studies in the teleostei fishes, Oliveira et al. (2000) reviewed the karyotypic structure of the neotropical fishes of the continental waters reported 921 species of the karyotyped fishes included in 252 genera and 44 families. With a similar interest, the cytogenetics in marine fishes has also received more attention from the researches. However, the karyotypic studies in marine fishes are still scarce when compared to the reports for the freshwater fishes. In Brazil, the karyotipic description of these fishes started in the 1980s with the study of Gomes (1981). Until now, 118 species are been studied, included in 80 genera and 43 families (Table 1). The majority of these species belonged to the order Perciformes (69 species), mainly collected in the coast of Rio de Janeiro and São Paulo (Brum, 1996).

The results obtained in the present study showed karyotypes with 2n = 48 chromosomes in the Gerreidae and Belonidae; the latter had a higher diversification in the chromosomal types among the species (Strongylura timucu and S. marina), and a low chromosomal number (2n = 28) in Mugil curema (Mugilidae). The diploid number for S. timucu, S. marina, E. argenteus and D. rhombeus (48 chromosomes) was similar to the diploid number found in most of the marine fishes of the Brazilian coast (see Table 1). From all the 118 species, about 74 had a karyotype complement with 2n = 48, and 44 of which showed karyotypes composed exclusively by the acrocentric chromosomes.

The karyotype with 2n = 48 acrocentric chromosomes is considered by some authors an inheritance of the first vertebrates (Ohno et al., 1968; Ohno, 1970; Ohno, 1974). However, Brum (1996) and Brum and Galetti (1997) proposed that this karyotype was a synapomorphy of the groups Euteleostei and Clupeiformes conserved mainly in their marine species, which the karyotype derived from a likely ancestry of the vertebrates initially with 60 chromosomes, including the metacentric chromosomes. According to Brum (1995) and Brum et al. (1995), the karyotypes derived from this basal complement (48 acroncentric chromosomes) containing two armed chromosomes and resulting in a FN higher than 48 have been found in the groups of the fresh water fishes, where there are many environmental fragmentations, and also in the marine fishes with low vagility that occur in the restricted areas (Galetti et al., 1999). In the marine environment, the karyotypic conservation is related to the existence of physical barriers, high mobility, high size of the population and higher homogeneity of the environment conditions (Brum, 1996). Ruiz-Carus and Uribe-Alcocer (2004) also attribute this karyotypic conservation in the teleostei to several biological parameters that propitiate the gene flow of the populations. Generalist species, that is, the organisms that colonize several habitats during the life cycle or environments that face high fluctuations of non-biotic factors, present lower genetic variability than those species that are specialists. Molina and Galetti (2004), studying different species of Perciformes of the family Pomacentridae, report that in the modern fishes there is a correlation between the dispersing capability of their grubs and the evolutionary changes in the karyotype.

Lower time scores concerning the larval stage presented higher changes in the karyotypic complement of these animals. The order Perciformes is the most diverse among the Teleostei and also contains most of the karyotyped species (Cano et al., 1981; Alvarez et al., 1986; Aguilar and Galetti Jr, 1997; Molina and Galetti Jr, 2004). In Perciformes, mainly the marine organisms, this is high specific morphological diversity not followed by a karyotypic diversification. These animals certainly are a good example of the speciation with no changes in the karyotypic macro-structure, what occurs in other models of the organisms such as the ants (Imai, 1983). According to Molina et al. (2002) and Molina and Galetti (2004), the absence of differentiations by the big rearrangement is substituted by the internal changes in the linkage groups, apparently as an effective post-zygotic barrier in the speciation process. The Perciformes species karyotyped in the present study can probably be morphologically distinguished, but the difference in the chromosomal morphology (2n = 48A) is small, what supports the hypothesis of the high level of the conservation of the karyotype in this order (2n = 48; FN = 48) (Brum et al., 2001; Molina et al., 2002).

Studies carried out in the Belonidae family reported karyotypes with 2n = 48 chromosomes, all acrocentric (Rishi, 1973; Srivastava and Kaura, 1964), and also, 2n = 50 chromosomes (Rishi and Singh, 1982) with higher karyotypic complexity than the observed in the species studied by Pastori et al. (1998), who determined 2n = 50 chromosomes, all acrocentric (FN = 50). These data together with the present study proved the particular karyotypic diversity of this group, which can be explained by the evolutionary process that these fishes went through, which occupy very diverse environments. The divergent karyotypic formulas with the same diploid number, in both the species of Belonideos sudied in the present case suggestes the occurrence of the pericentric inversions in the karyotypic diversification of this group, modifying only the number of the chromosomal arms (FN).

The species of the genus Mugil have low karyotypic diversity and low meristic and morphological features, as observed for most of the karyotyped species with 48 acrocentric chromosomes (Legrande and Fitzsimons, 1976; Jordão et al., 1992; Nirchio et al. 2003). M. curema is an exception in the group (2n = 28; NF =48). Legrande and Fitzsimons (1976) also reported 2n = 28 chromosomes in M. curema from the Gulf of Mexico. These data supported the idea of a low diploid number as apomorphic in the Mugilidae. However, for the same species there were other reports of a karyotype constituted by 2n = 24 chromosomes (22M + 2SM; FN = 48) in the individuals collected from the coast of Venezuela (Nirchio and Cequea, 1998; Nirchio et al., 2003). This difference could be attributed a priori to a polytypic geographic variation, but Nirchio et al. (2005) suggested that these samples were in fact two different species. This karyotypic diversification among the species of the group Mugil might be due to the centric fusions of the acrocentric elements back in a basal karyotype with 2n = 48 chromosomes, preferentially acrocentrics (Nirchio and Cequea, 1998; Nirchio et. al, 2001). This hypothesis was supported by the fact that one diploid complement constituted by 2n = 48 chromosomes was a shared condition in other species of the genus Mugil.

In conclusion, the results presented in this study encouraged new karyotypic studies in the marine fishes since other groups of the non-Perciformes might reveal the tendencies of divergent karyotypic evolution facing the diversity and the inter-specific variability reported here for the karyotyped species. However, the data found in this study might be very useful for the cytotaxonomy of the taxons that have not been solved yet, and also for the karyotypic evolution suggesting again the conservation tendency of the karyotypic macro-structure of the Perciformes and the diversity in the karyotype of the Beloniformes and Mugiliformes species.

ACKNOWLEDGEMENTS

We thank the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for the financial support for this study.

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Received: October 17, 2005;

Revised: May 31, 2006;

Accepted: December 28, 2007.

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Author for correspondence

Publication Dates

• Publication in this collection
  28 May 2008
• Date of issue
  Apr 2008

History

• Accepted
  28 Dec 2007
• Received
  17 Oct 2005
• Reviewed
  31 May 2006