EFEITO DE DIFERENTES TEMPERATURAS E EXIGÊNCIAS TÉRMICAS DA COCHONILHA-BRANCA PLANOCOCCUS CITRI(RISSO, 1813) (HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE) EM CAFEEIRO

HEAT REQUIREMENTS OF THE WHITE MEALYBUG PLANOCOCCUS CITRI(RISSO, 1813) (HEMIPTERA: PSEUDOCOCCIDAE) ON COFFEE PLANTS

RESUMO

Dentre as várias espécies que compõem a família Pseudococcidae, conhecida como cochonilhabranca, tem sido relatada como importante praga de diversas culturas. Considerando a grande variabilidade ambiental a que esse inseto está submetido, objetivou-se estudar aspectos biológicos dessa cochonilha em cafeeiro (Coffea arabica) em diferentes temperaturas e determinar as suas exigências térmicas. O experimento foi conduzido em câmaras climatizadas a 70 ± 10% UR, 12 horas de fotofase e temperaturas de 15, 20, 25, 30 e 35ºC. Os resultados obtidos evidenciaram que a temperatura influenciou o desenvolvimento ninfal de P. citri,exceto o segundo ínstar de machos. A duração da fase ninfal de fêmeas variou de 77 a 30 dias quando se elevou a temperatura de 15 para 30º C e a longevidade das fêmeas foi maior para as condições extremas (15 e 30º C). Na fase ninfal, houve 100% de mortalidade quando expostas a 35º C, verificando-se menor valor (30%) a 25º C. A velocidade de desenvolvimento em função da temperatura ajustou-se ao modelo linear da hipérbole. Analisando os dados de exigências térmicas verificou-se que o limite inferior de temperatura (Tb) foi menor para os diferentes ínstares dos machos em relação aos das fêmeas. Os resultados indicaram que as baixas temperaturas prolongaram o desenvolvimento do inseto, e que a temperatura mais favorável foi de 25º C e as mais desfavoráveis foram as de 15 e 35º C.

PALAVRAS-CHAVE  Coffea arabica ; Coccoidea; biologia; temperatura

ABSTRACT

Of the various species that make up the family Pseudococcidae, Planococcus citri, known as the white mealybug, has been reported as an important pest afflicting various crops. Considering the great environmental variability to which this insect is submitted, this study was aimed to investigate the biological aspects of this bug on coffee trees (Coffea arabica) at different temperatures and to determine its heat requirements. The experiment was conducted in chambers acclimatized at 70 ± 10% UR, 12-hour photophase, and temperatures of 15, 20, 25, 30 and 35º C. The results obtained showed that temperature influenced the nymphal development of P. citri,except the second instar of males. The duration of the nymphal period of females ranged from 77 to 30 days when temperature was raised from 15 to 30º C, and longevity of females was longer for the extreme conditions (15 and 30º C). In the nymphal period, there was 100% of mortality when exposed to 35º C, and 30% at 25º C. The development velocity as related with temperature fit the linear hyperbolic model. Analysis of the heat-requirement data revealed that the lower limit of temperature (Tb) was lower for the different instars of males in relation to females. The results indicated that low temperatures prolonged the insect’s development and that the most favorable temperature was 25º C, while the most unfavorable were 15 and 35º C.

KEY WORDS  Coffea arabica ; Coccoidea; biology; temperature

INTRODUÇÃO

As cochonilhas (Hemiptera: Coccoidea) constituem-se em um dos principais grupos de insetos-praga em diversos sistemas de produção, infestando as plantas cultivadas e silvestres (CLAPS; TERÁN, 2001; SANTA-CECÍLIA; SOUZA, 2005).

A família Pseudococcidae inclui as cochonilhas-farinhentas, assim denominadas por apresentarem o corpo recoberto por uma secreção finamente granulada, conferindo-lhes o aspecto de terem sido envolvidas em farinha. Dentre as várias espécies incluídas nessa família, destaca-se Planococcus citri(Risso, 1813) pelos danos ocasionados às diversas plantas cultivadas. Essa cochonilha apresenta uma ampla distribuição geográfica, ocorrendo em regiões tropicais, subtropicais e temperadas, em plantas cultivadas em condições de campo e casa-de-vegetação (LLORENS, 1990; GRAVENA, 2003; SANTA-CECÍLIA; SOUZA, 2005).

Em cafeeiro, P. citricoloniza, especialmente, a região do pedúnculo e, ao sugar a seiva, causa chochamento e queda de botões florais e frutos. Além disso, exuda uma secreção açucarada (honeydew) que serve como substrato para o desenvolvimento da fumagina, acarretando a depreciação dos frutos.

Aspectos da biologia de P. citriforam estudados em algumas plantas hospedeiras como em citros (Citrus sinensis) (CORREA et al., 2005a); em café (Coffea arabica) (INDIA COFFEE BOARD RESEARCH DEPARTMENT, 1984) e abóbora (Cucurbita maxima) (MALLESHAIAH et al., 2000). No entanto, são escassos os estudos sobre o seu desenvolvimento associado a diferentes temperaturas.

Segundo SALVADORI; PARRA (1990), o desenvolvimento, reprodução e comportamento dos insetos são diretamente influenciados por vários fatores abióticos, entre eles a temperatura. Para se conhecer o efeito desse fator sobre o ciclo biológico dos insetos é necessário determinar a temperatura base e a constante térmica, as quais constituem as exigências térmicas de uma espécie, sendo que trabalhos sobre esse assunto têm sido desenvolvidos para insetos-praga e inimigos naturais (CIVIDANES; FIGUEIREDO, 1997).

Segundo WOODSON; EDELSON (1988), modelos matemáticos que usam graus-dia têm sido utilizados para descrever taxas de desenvolvimento e previsão de ocorrência de picos populacionais de insetos no campo. Tais modelos baseiam-se no somatório de unidades térmicas (graus-dia) para o inseto atingir seu desenvolvimento em função da temperatura do ambiente.

Considerando-se a importância de P. citricomo praga em diversos cultivos agrícolas e a grande variabilidade ambiental a que esse inseto está submetido em condições naturais, este trabalho objetivou avaliar alguns aspectos da biologia dessa cochonilha em diferentes temperaturas e determinar as exigências térmicas ao seu desenvolvimento em cafeeiro.

MATERIAL E MÉTODOS

O trabalho foi conduzido no Laboratório de Controle Biológico de Pragas da EPAMIG, Centro Tecnológico do Sul de Minas Gerais, EcoCentro, Lavras, MG. Foi estabelecida uma criação de P. citriem abóboras (C. maxima) cultivar cabotchá, visando a obtenção de uma densidade populacional suficiente para o desenvolvimento do experimento.

Ovos da cochonilha, em número de 200, foram coletados dessa criação e transferidos individualmente para placas de Petri (5 cm de diâmetro) contendo discos foliares de C. arabicacultivar Mundo Novo (4 cm de diâmetro), dispostos sobre uma lâmina de aproximadamente 5 mm de ágar-água a 1%. As placas foram vedadas com filme plástico PVC e dispostas em câmaras climatizadas reguladas a temperaturas constantes de 15, 20, 25, 30 e 35 ± 2º C, 70 ± 10% UR e 12 horas de fotofase. A cada cinco dias, foram renovados o ágar-água e os discos foliares.

As cochonilhas foram observadas diariamente sob microscópio estereoscópico, avaliando-se o número, a duração e a mortalidade em cada ínstar e na fase ninfal, e a longevidade de machos e fêmeas. A avaliação dos ínstares dos machos no interior do casulo foi realizada observando as exúvias, que são exteriorizadas pelas ninfas.

Como não há diferenciação sexual evidente no início do desenvolvimento ninfal, as repetições foram constituídas por espécimes com sexo não conhecido. A duração do quarto ínstar foi avaliada apenas para as ninfas-macho, haja vista a fase ninfal das fêmeas compreender apenas três estádios de desenvolvimento. Foi utilizado o delineamento experimental inteiramente casualizado com 40 repetições, sendo cada uma constituída por um inseto encerrado em uma placa.

Os dados da duração dos ínstares, fase ninfal e longevidade foram submetidos à análise de variância (ANAVA), e as médias comparadas pelo teste de Tukey a 5% de significância, com dados transformados em √x. Para a comparação entre médias de mortalidade foi utilizado o teste de Qui-quadrado a 5% de significância.

Através dos dados da duração média dos diferentes ínstares e da fase ninfal em cada temperatura, determinou-se, pelo método da hipérbole (HADDAD et al., 1999), a temperatura base (Tb) em ºC e a constante térmica (K) em graus-dia.

O número de gerações anuais foi estimado mediante as constantes térmicas da fase ninfal de fêmeas, adotando-se a metodologia estabelecida por PARRA (1981).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

A temperatura influenciou o desenvolvimento do primeiro ínstar de machos e fêmeas, constatando-se uma redução de cerca de 70% na duração quando se elevou a temperatura de 15 para 25º C (Tabela 1). O valor encontrado a 25º C foi próximo ao verificado por CORREA et al. (2005b) (7,8 dias) para essa mesma cochonilha, criada em C. arabicacultivar Acaiá Cerrado.

Tabela 1
Duração média (± EP) (dias) dos ínstares, da fase ninfal e longevidade de machos e fêmeas de Planococcus citriem Coffea arabicacultivar Mundo Novo, em diferentes temperaturas, UR 70 ± 10% e 12 horas de fotofase.

Ínstar/Fase (sexo)	Temperaturas (ºC)*
	15	20	25	30	35	Valor P*
1º ínstar (F, M)	28,4 ± 1,4a (n = 19)	14,4 ± 0,3b (n = 32)	8,5 ± 0,3c (n = 38)	9,6 ± 1,1c (n = 18)	11,8 ± 2,2bc (n = 5)	< 0,001
2º ínstar (F)	23,2 ± 2,5a (n = 13)	10,2 ± 1,1b (n = 13)	7,1 ± 0,6b (n = 15)	8,2 ± 2,0b (n = 5)	–—	< 0,001
2º ínstar (M)	16,0 (n = 1)	11,1 ± 0,5 (n = 16)	8,5 ± 0,5 (n = 15)	10,9 ± 2,4 (n = 8)	11,0 (n = 1)	0,09
3º ínstar (F)	32,0 ± 3,9a (n = 7)	9,5 ± 0,8b (n = 11)	8,1 ± 0,8b (n = 13)	11,7 ± 3,0b (n = 3)	–—	< 0,001
3º ínstar (M)	10,0a (n = 1)	5,3 ± 0,7ab (n = 15)	3,5 ± 0,3b (n = 15)	4,1 ± 0,7ab (n = 7)	–—	0,009
4º ínstar (M)	12,0a (n = 1)	8,2 ± 0,6a (n = 11)	3,7 ± 0,5b (n = 15)	2,0 ± 0,4b (n = 6)	–—	< 0,001
Fase ninfal (F)	76,6 ± 4,8a (n = 7)	35,2 ± 1,5b (n = 11)	23,2 ± 0,7c (n = 13)	30,0 ± 5,6bc (n = 3)	–—	< 0,001
Fase ninfal (M)	63,0a (n= 1)	37,9 ± 1,2b (n = 11)	24,1 ± 0,4c (n = 15)	19,8 ± 2,0d (n = 6)	–—	< 0,001
Fase adulta (F)	29,0 ± 7,0b (n = 7)	67,5 ± 6,9a (n = 11)	59,6 ± 4,1a (n = 13)	17,0 ± 10,4b (n = 3)	–—	< 0,001
Fase adulta (M)	2,0 (n = 1)	1,9 ± 0,3 (n = 11)	1,5 ± 0,1 (n = 15)	1,3 ± 0,3 (n = 6)	–—	0,450

• ^*
  Médias seguidas com mesma letra na linha não diferem entre si pelo teste de Tukey a 5% de significância. Dados transformados em √x
• F= fêmea, M= macho
• n= número de exemplares avaliados.

A duração do segundo ínstar de fêmeas não foi afetada pelas temperaturas de 20, 25 e 30ºC, variando de 7,1 a 10,2 dias, porém, a 15º C houve um prolongamento superior a 100% em relação à temperatura de 20º C. A 35º C não foram observadas ninfas fêmeas devido à morte de todas durante o primeiro ínstar. Já para o segundo ínstar dos machos, não houve influência da temperatura (Tabela 1).

Para o terceiro ínstar de fêmeas, a duração foi afetada apenas pela temperatura de 15º C, que causou um prolongamento no desenvolvimento, enquanto que no intervalo de 20 a 30º C, houve uma tendência à estabilização (Tabela 1). Esse fato pode indicar que existe uma maior sensibilidade das ninfas da cochonilha às temperaturas mais baixas, em relação àquelas mais elevadas, na faixa testada neste trabalho.

No terceiro ínstar de machos, a temperatura de 25º C apresentou-se como a mais favorável por permitir menor duração. No quarto ínstar, houve uma redução de seis vezes na duração quando se elevou a temperatura de 15 para 30º C, diminuindo de 12 para dois dias (Tabela 1).

A temperatura de 25º C proporcionou a menor duração em todos os ínstares, tanto para machos como para fêmeas, enquanto a de 15º C ocasionou os maiores valores (Tabela 1). Resultados semelhantes foram observados por GARCIA et al. (1992) para a cochonilha Dysmicoccus cryptus(HEMPEL, 1918) (Hemiptera: Pseudococcidae), criada em tubérculos de batata, constatando um aumento na velocidade de desenvolvimento em função do aumento da temperatura.

A duração da fase ninfal de fêmeas foi muito influenciada pelas temperaturas avaliadas, tendo sido decrescente no intervalo de 15 a 25º C, havendo um pequeno acréscimo a 30º C (Tabela 1). A fase ninfal dos machos apresentou um comportamento semelhante ao das fêmeas, constatando-se um prolongamento na duração à medida que se reduziu a temperatura. MALLESHAIAH et al. (2000) encontraram para ninfas dessa mesma espécie de cochonilha, criada em frutos de abóbora a 26-28º C, valores de 28,1 e 20,1 dias para fêmeas e machos, respectivamente, resultados que se aproximam dos encontrados no presente trabalho à 30º C.

A cochonilha P. citricompletou seu desenvolvimento ninfal nas temperaturas a que foi submetida, exceto a de 35º C, onde houve morte de todas as ninfas a partir do primeiro ínstar para as fêmeas e do segundo ínstar para os machos (Tabela 1). No entanto, observou-se que, com o aumento da temperatura até 25º C, ocorreu uma redução da fase ninfal para as fêmeas e até 30º C para os machos. Segundo HIGLEY et al. (1986), entre a temperatura mínima exigida pelo inseto e a temperatura ótima, ocorre uma elevação na taxa de enzimas favorecendo a formação do complexo enzima-substrato sob condições térmicas mais elevadas, acrescentando, ainda, que temperaturas mais altas fornecem mais energia para o metabolismo. Pode-se, assim, sugerir uma maior sensibilidade das ninfas de P. citriàs temperaturas mais baixas, as quais provocaram um prolongamento do desenvolvimento ninfal, decorrente do decréscimo da atividade metabólica nessas condições, resultando em maior período para completar a fase ninfal.

A longevidade das fêmeas foi menor nas temperaturas extremas (15 e 30º C), sendo que a 20 e 25º C constatou-se uma maior duração da fase adulta desse inseto. Para os machos, a temperatura não afetou a longevidade verificando-se uma variação de 1,3 a 2,0 dias (Tabela 1). A curta duração constatada para a fase adulta dos machos é comum na família Pseudococcidae, e é conseqüência da ausência de alimentação que ocorre em função do atrofiamento das peças bucais, que estão presentes somente no primeiro e segundo ínstares.

Em relação à fase ninfal, as temperaturas de 20 e 25º C proporcionaram as menores mortalidades, enquanto que as de 15, 30 e 35º C acarretaram a menor sobrevivência. Das 40 ninfas recém-eclodidas e criadas a 15ºC, apenas oito atingiram a fase adulta, e a 30ºC, somente onze tornaram-se adultos. A 20 e 25º C, 22 e 28 delas se desenvolveram até a fase adulta, e a 35ºC, constatou-se efeito deletério, verificando-se 100% de mortalidade das ninfas (Tabela 2). COLEN et al. (2000), estudando a cochonilha Dysmicoccus brevipes (Cockerell, 1893) (Hemiptera: Pseudococcidae), constataram mortalidades elevadas, mesmo na temperatura de 25º C, o que foi atribuído à metodologia utilizada. Entretanto, GARCIA et al. (1992), em seus estudos sobre o desenvolvimento da cochonilha D. cryptusem tubérculos de batata em diferentes temperaturas, obtiveram menores mortalidades, sendo que a de 25º C proporcionou uma sobrevivência de 97%.

Tabela 2
Mortalidade média (%) nos ínstares e na fase ninfal de Planococcus citriem Coffea arabica cultivar Mundo Novo, em diferentes temperaturas, UR 70 ± 10% e 12 horas de fotofase.

Ínstar/Fase (sexo)	Temperaturas (ºC)*
	15	20	25	30	35	Valor P*
1º ínstar (F,M)	52,5b	20,0c	5,0d	55,0b	87,5a	< 0,001
	(n= 40)	(n= 40)	(n= 40)	(n= 40)	(n= 40)
2º ínstar (F,M)	26,0b	9,4b	21,1b	27,8b	80,0a	0,010
	(n= 19)	(n= 32)	(n= 38)	(n= 18)	(n= 5)
3º ínstar (F,M)	42,9ab	10,3c	6,7c	15,4bc	100,0a	0,004
	(n= 14)	(n= 29)	(n= 30)	(n= 13)	(n= 1)
Fase ninfal (F,M)	80,0b	45,0c	30,0c	72,5b	100,0a	<0,001
	(n= 40)	(n= 40)	(n= 40)	(n= 40)	(n= 40)

• ^*
  Médias seguidas com mesma letra na linha não diferem entre si pelo Teste de Qui-quadrado a 5% de significância. F= fêmea, M= macho
• F= fêmea, M= macho
• n= número de exemplares avaliados.

Embora tenha sido constatada alta mortalidade de ninfas a 30 e 35º C, é comum a ocorrência dessa cochonilha em condições de temperaturas elevadas. Porém, no campo, adultos e ninfas vivem em colônias nas rosetas e raízes de cafeeiros, regiões da planta que proporcionam um microclima mais favorável ao seu desenvolvimento. Além disso, em condições naturais, os insetos não estão sujeitos a temperaturas constantes, mas, ao contrário, estão submetidos a condições térmicas oscilantes especialmente aquelas ocorridas entre o dia e a noite.

Analisando o efeito da temperatura na duração dos ínstares e na mortalidade ao longo da fase ninfal, verificou-se que a condição mais adequada foi a de 25º C, pois combina maior sobrevivência com menor duração. O desenvolvimento mais lento foi observado a 15º C, acompanhado de uma alta mortalidade, sendo, então, a temperatura mais desfavorável ao desenvolvimento do inseto.

O ciclo de vida (fase ninfal + longevidade) dos machos de P. citri foi reduzido à medida que elevou a temperatura, sendo de 65,0; 39,8; 25,6 e 21,1 dias a 15, 20, 25 e 30º C, respectivamente. Da mesma forma, as fêmeas apresentaram uma redução na duração do ciclo com o aumento da temperatura, constatando-se 105,6; 102,7; 82,8 e 47,0 dias a 15, 20, 25 e 30º C, respectivamente (Tabela 1).

Tabela 3
Limite térmico inferior de desenvolvimento ou temperatura base (Tb), constante térmica (K), equações da velocidade de desenvolvimento e coeficiente de determinação (R²) de Planococcus citri, em Coffea arabicacultivar Mundo Novo.

Ínstares/Fase(sexo)	Tb (ºC)	K (GD)	Equações (l/D)	R2
Primeiro (F,M)	11,0	121,3	- 0,09077067 + 0,00824358 X	0,991
Segundo (F)	10,4	102,3	- 0,1014873 + 0,009774161 X	0,995
Segundo (M)	3,7	181,3	- 0,02021492 + 0,005514698 X	0,999
Terceiro (F)	10,6	108,5	- 0,09775689 + 0,009220676 X	0,891
Terceiro (M)	9,7	53,8	- 0,1799642 + 0,01857144 X	0,999
Fase ninfal (F)	10,6	334,9	- 0,03159983 + 0,0029864 X	0,999

• GD= graus-dia.
• F= fêmea, M= macho

Analisando os resultados de exigências térmicas, observou-se que a temperatura base e a constante térmica obtidas para P. citrivariaram entre os ínstares e na fase ninfal (Tabela 3). As temperaturas de 30 e 35º C, por não se ajustarem ao modelo linear da hipérbole, foram excluídas do cálculo das exigências térmicas. Também não foram considerados nos cálculos os dados obtidos para o quarto ínstar e fase ninfal de machos devido ter sobrevivido um único espécime à 15º C nesses estádios.

Verificou-se que o limite inferior de temperatura (Tb) foi menor para os diferentes ínstares dos machos em relação aos das fêmeas (Tabela 3). Pode-se observar que o segundo ínstar de machos foi o que demonstrou ser mais tolerante às temperaturas baixas, por apresentar o menor limiar térmico inferior. Entretanto, COLEN et al. (2000), estudando a cochonilha-doabacaxi D. brevipes, encontraram resultados inversos, ou seja, dados de temperatura base menores para fêmeas do que para machos.

A velocidade de desenvolvimento em função da temperatura ajustou-se ao modelo linear da hipérbole (HADDAD et al., 1999) (Tabela 3). Considerando-se a fase ninfal de fêmeas de P. citri, verificou-se que a temperatura base foi de 10,6º C. COLEN et al. (2000) obtiveram um limite térmico inferior de 9,5º C para D. brevipesem abacaxizeiros. A constante térmica obtida para a fase ninfal da fêmea foi de 334,9 GD, valor inferior ao encontrado por COLEN et al. (2000) para cochonilha-do-abacaxi (605,62 GD).

MARTINEZ-FERRER et al. (2003) obtiveram um limiar térmico inferior de 8,3ºC para P. citriem pomares cítricos, através de picos populacionais de machos e fêmeas, e um valor de 562,4 GD para a constante térmica. BODENHEIMER (1951), citado por MARTINEZ-FERRER et al. (2003), trabalhando em condições de laboratório com insetos criados em brotos de batata, encontrou valores de 8,4º C e 525 GD para o limite térmico inferior e constante térmica, respectivamente.

Mediante a metodologia proposta por PARRA (1981), calculou-se o número de gerações anuais da cochonilha-branca na faixa considerada ideal para a cafeicultura, que é de 19 a 22º C (SAMPAIO, 2006). Utilizou-se uma temperatura intermediária de 20º C como isoterma nos cálculos e obteve-se uma estimativa de 10,2 gerações anuais para fêmeas. MARTINEZ-FERRER et al. (2003) identificaram cinco gerações de P. citriao ano em pomares cítricos e fizeram referências a BODENHEIMER (1951), que detectou oito gerações ao ano na Palestina, AVIDOV et al. (1969) que constataram em Israel seis gerações por ano, e KATSOYANNOS (1996) que relatou duas a três gerações ao ano no norte do Mediterrâneo. Provavelmente, as diferenças no número de gerações anuais devem-se, entre outros fatores, às variações climáticas decorrentes da localização geográfica das diversas regiões, bem como aos diferentes hospedeiros.

CONCLUSÕES

• A temperatura influencia o tempo de desenvolvimento dos estádios ninfais, fase ninfal e longevidade de P. citriem cafeeiro.

• A temperatura de 15^o C provoca um prolongamento na fase de desenvolvimento de P. citri; a 35^o C a fase ninfal não se completa. A temperatura de 25^o C é a mais favorável ao desenvolvimento do inseto.

• As temperaturas base e constantes térmicas de citriem cafeeiro variam de acordo com o sexo e os estádios de seu desenvolvimento.

AGRADECIMENTOS

Ao Consórcio Brasileiro de Pesquisa e Desenvolvimento de Café (CBP & D Café), pelo financiamento da pesquisa, e à FAPEMIG pela concessão da bolsa de Iniciação Científica.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  02 Jul 2021
• Data do Fascículo
  Jan-Mar 2008

Histórico

• Recebido
  19 Mar 2007
• Aceito
  19 Mar 2008