Comunidade de liquens corticícolas em um gradiente de urbanização na Bacia Hidrográfica do Rio dos Sinos, no sul do Brasil

Corticolous lichen community in an urbanization gradient in the Rio dos Sinos Hydrographic Basin, southern Brazil

Resumo

Liquens são mundialmente conhecidos como indicadores de qualidade ambiental porque são sensíveis às modificações do ambiente, especialmente as de origem antrópica. Neste estudo foram avaliadas a riqueza, a composição e a cobertura de comunidades de liquens corticícolas em nove municípios com diferentes graus de urbanização e verificadas as principais semelhanças na composição das espécies entre as comunidades. Os locais amostrados estavam distribuídos em uma matriz rural, rural/urbana ou urbana/ industrial. Dez forófitos foram amostrados em cada área, utilizando o método do elástico. Ao total, foram identificadas 215 espécies de liquens, das quais nove são novas ocorrências, sendo quatro para o Brasil e cinco para o Rio Grande do Sul. Com o aumento da urbanização, observou-se uma simplificação da estrutura da comunidade de liquens, com diminuição da riqueza e mudanças na composição das espécies. Além disso, na matriz urbana/industrial poucas espécies apresentaram alta porcentagem de cobertura e, em conjunto, somaram grande importância na comunidade. Maior homogeneidade da composição de espécies foi encontrada em áreas mais próximas e inseridas na matriz urbano/industrial. Este estudo demonstrou que a arborização urbana é um fator importante para o estabelecimento das espécies de liquens, ao longo de um gradiente de urbanização.

Palavras-chave:
cobertura; composição; gradiente rural-urbano; riqueza de espécies

Abstract

Lichens are known worldwide as indicators of environmental quality because they are sensitive to environmental changes, specially the ones with anthropogenic origin. In this study, we analyzed species composition, richness and coverage of corticolous lichen communities in nine municipalities with diferente urbanization levels, and evaluated their similarities considering lichen species composition. The studied sites were distributed in rural, rural/urban and urban/industrial matrices. Ten phorophytes were sampled in each area using the rubber band method. A total of 215 lichen species were identified, of which nine species are new records: four are being cited for Brazil for the first time, and five for Rio Grande do Sul. As urbanization increased, a simplification of the lichen community structure was observed, as well as a decrease in species richness and changes on species composition. Besides, in the urban/industrial matrix, few species had high coverage percentage and together added great importance to the community. We found higher homogeneity on species composition in closer areas and in the ones that were inserted in the urban/industrial matrix. This study showed that urban tree vegetation is an important factor for lichen species establishment along an urbanization gradient.

Key words:
coverage; composition; rural-urban gradient; species richness

Introdução

Liquens são organismos simbióticos compostos por um ou mais fungos (micobionte) e uma ou mais algas verdes ou cianobactérias (fotobionte) (Kricke & Loppi 2002; Spribille et al. 2016). Como resultado desta associação entre os simbiontes, eles apresentam um talo morfologicamente distinto que pode ser classificado como crostoso, folioso, fruticoso, filamentoso, esquamuloso ou dimórfico (Nash III 2008). Os liquens são organismos perenes que mantém a uniformidade ao longo do tempo e que apresentam ampla distribuição geográfica, podendo ser encontrados em vários substratos como no córtex de árvores (corticícolas), em rochas (saxícolas), no solo (terrícolas) e nas folhas (folícolas) (Brodo et al. 2001).

Liquens são amplamente estudados como indicadores biológicos, sendo que a avaliação da qualidade ambiental em uma área específica pode ser feita por meio do mapeamento das suas espécies (Conti & Cecchetti 2001). A frequência, a riqueza, a cobertura e a composição de espécies de liquens em uma porção definida do tronco das árvores podem ser utilizadas como estimativas de diversidade, de parâmetros para avaliar o grau de estresse ambiental e para definir a qualidade de um determinado local (Asta et al. 2002; Käffer et al. 2012).

No Brasil, ainda poucos são os estudos que avaliaram a estrutura da comunidade de liquens (Marcelli 1992; Cáceres et al. 2008), sendo a maioria deles realizados no Rio Grande do Sul, em áreas de Mata Atlântica, tal como o de Käffer et al. (2010) e de Koch et al. (2012) que inventariaram 113 e 78 espécies, respectivamente. Em restinga, Martins & Marcelli (2011) registraram 126 espécies de liquens crescendo sobre 30 forófitos. Na região do Bioma Pampa, Käffer et al. (2015) inventariam 254 espécies em 60 forófitos.

A urbanização altera o ambiente natural, provocando impactos ambientais como mudanças climáticas, poluição atmosférica e perda da biodiversidade (McKinney 2006; Lättman et al. 2014; Munzi et al. 2014). Estudos têm demonstrado alteração na composição e diminuição gradual da riqueza de espécies de epífitos vasculares (Becker et al. 2017), de besouros (Niemelä & Kotze 2009), de aves (Gagne & Fahrig 2011) e de liquens (Washburn & Culley 2006; Koch et al. 2016) no sentido área rural-urbana.

Em área urbana no Rio Grande do Sul, Käffer et al. (2011) avaliaram a comunidade de liquens em 33 bairros da cidade de Porto Alegre e uma área de referência na cidade de Viamão, encontrando 144 táxons e vários novos registros de espécies para o estado. Koch et al. (2016) estudaram a comunidade de liquens em sete municípios com diferentes graus de urbanização e industrialização, registrando 225 espécies de liquens, das quais a riqueza por unidade amostral foi de 42 espécies em Montenegro, e a mínima, em Triunfo, de oito espécies.

Este estudo teve como objetivos: 1) avaliar a riqueza, a composição e a cobertura de espécies de liquens corticícolas em nove municípios da Bacia Hidrográfica do Rio dos Sinos, que apresentam diferentes graus de urbanização; 2) verificar as principais semelhanças na composição das espécies entre as comunidades inventariadas.

Material e Métodos

Área de estudo

A Bacia Hidrográfica do Rio dos Sinos (BHRS) está situada a nordeste do Rio Grande do Sul e possui uma área de 3.820 km², correspondendo a 1,5% da área total desse estado. A população aproximada da BHRS é de 1.249.100 habitantes, sendo que 90,6% deles ocupam as áreas urbanas (FEPAM 2016; SEMA 2016). Ela é uma das mais importantes bacias hidrográficas do estado, compreendendo 32 municípios (Figueiredo et al. 2010) com diferentes graus de urbanização.

O estudo foi realizado em nove municípios localizados ao longo da BHRS, sendo eles: Caraá, Rolante, Santo Antônio da Patrulha, Parobé, Sapiranga, Estância Velha, Novo Hamburgo, São Leopoldo e Canoas. Os nove municípios foram classificados conforme sua matriz em um gradiente de urbanização, baseado no percentual de área urbana em um raio de 3.200 m no entorno de cada área amostral, como rural (0-25%), rural/urbano (25-50%) e urbano/industrial (50-100%). Esse percentual foi obtido a partir do mapa de cobertura vegetal do Rio Grande do Sul, ano base 2002 (Hasenack et al., comunicação pessoal), utilizando o software ArcMap (Tab. 1; Fig. 1).

Tabela 1
Localização geográfica, matriz principal, altitude, densidade demográfica, área e percentual de área urbana no entorno de cada município estudado da BHRS, RS, Brasil.
Table 1
Geographic location, main matrix, altitude, demographic density, area and percentage of urban area around each municipality of the BHRS, RS, Brazil.

Município	Sigla	Localização Geográfica	Matriz	Altitude (m)	Densidade Demográfica (Hab/km2)	Área (Km2)	Área Urbana (%)
Caraá	CA	29º47'4,85"S 50º25'39,80"O	Rural	44	24,84	294,5	0
Santo Antônio da Patrulha	ST	29º49'13,76"S 50º31'5,08"O		47	37,8	1049,8	22
Rolante	RO	29º39'5,87"S 50º34'33,75"O		45	65,91	295,6	12
Parobé	PA	29º37'47,80"S 50º50'0,94"O	Rural - Urbano	52	474,03	108,7	39
Sapiranga	SA	29º38'3,13"S 51º0'23,58"O		32	542,14	138	43
Estância Velha	EV	29º39'5,28"S 51º10'21,89"O		45	816,42	52,1	45
Novo Hamburgo	NH	29º40'57,08"S 51º7'41,82"O	Urbano - Industrial	29	1,067,55	223,8	85
São Leopoldo	SL	29º45'52,12"S 51º9'0,05"O		15	2,083,82	102,7	61
Canoas	CN	29º54'55,38"S 51º10'13,11"O		15	2,470,15	131	83

Figura 1
Localização dos municípios estudados na BHRS, RS, Brasil. CA = Caraá; ST = Santo Antônio da Patrulha; RO = Rolante; PA = Parobé; SA = Sapiranga; EV = Estância Velha; NH = Novo Hamburgo; SL = São Leopoldo; CN = Canoas.
Figure 1
Location of the studied municipalities in the BHRS, RS, Brazil. CA = Caraá; ST = Santo Antônio da Patrulha; RO = Rolante; PA = Parobé; SA = Sapiranga; EV = Estância Velha; NH = Novo Hamburgo; SL = São Leopoldo; CN = Canoas.

Os municípios selecionados estão no máximo 25 km distantes um do outro, apresentam clima Cfa (subtropical úmido) (Peel et al. 2007). Eles estão inseridos na formação de Floresta Estacional Semidecidual do Bioma Mata Atlântica (Anschau 2016) e a altitude varia de 15 a 52 m (Tab. 1).

Amostragem

Para a amostragem da comunidade de liquens, em cada município, foram analisadas 10 árvores isoladas (forófitos), apresentando circunferência a altura do peito (CAP) > 20 cm, fuste reto e sem ramificações até 1,50 m de altura. Os forófitos estavam localizados em praças ou parques. Ao total, foram amostradas 90 árvores (Tab. 2).

Tabela 2
Forófitos amostrados nos municípios estudados na BHRS, RS, Brasil.
Table 2
Sampled phorophytes in the studied municipalities in the BHRS, RS, Brazil.

Família	Espécie	CA	ST	RO	PA	SA	EV	NH	SL	CN
Anacardiaceae	Schinus terebinthifolius Raddi				1			1
Bignoniaceae	Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex DC.) Mattos			1			1		1	4
Bignoniaceae	Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos			7	5	2	3	4	1	4
Bignoniaceae	Handroanthus umbellatus (Sond.) Mattos				1
Bignoniaceae	Handroanthus sp.			1
Bignoniaceae	Jacaranda mimosifoliaD. Don.						2
Euphorbiaceae	Aleurites moluccanus (L.) Willd.						1	1
Euphorbiaceae	Sapium glandulosum (L.) Morong.				1
Fabaceae	Caesalpinia pluviosa DC.					4
Fabaceae	Hymenaea sp			1
Fabaceae	Muellera campestris (Mart. ex Benth.) M.J. Silva & A.M.G. Azevedo	1
Fabaceae	Peltophorum dubium (Spreng.) Taub.				2	2			7
Fabaceae	Senna macranthera (DC. ex Collad.) H.S. Irwin & Barneby						1
Lauraceae	Cinnamomum verum J.S. Presl							1
Malvaceae	Brachychiton populneus (Schott et Endl.) R. Br.					2
Malvaceae	Luehea divaricata Mart. & Zucc.						1
Oleaceae	Ligustrum lucidum Aiton		3							2
Primulaceae	Myrsine umbellata Mart.		6
Rhamnaceae	Hovenia dulcis Thunb.						1
Rosaceae	Eriobotrya japonica Lindl.							3
Salicaceae	Casearia sylvestris Sw.		1
Sapindaceae	Cupania vernalis Cambess.	3
Verbenaceae	Verbenoxylum reitzii (Mold.) Tronc.	4
	N.I.1	1
	N.I.2	1
	N.I.3								1

Em cada forófito, a amostragem dos liquens foi feita entre 50 e 150 cm acima do solo, em intervalos de 10 cm, conforme o método do elástico (Marcelli 1992), que consiste em posicionar um elástico ao redor do tronco, subdividido igualmente em 20 divisões que perfazem 100% de cobertura. O comprimento do elástico varia conforme a circunferência do tronco.

A cobertura de uma espécie de liquen foi estimada com base no número de divisões ocupadas por ela ao longo do elástico. A cobertura final da espécie por forófito considerou a soma do percentual de pontos tocados por ela nos 11 níveis de altura. A cobertura total por município considerou a soma da cobertura da espécie nos 10 forófitos amostrados.

Os espécimes de liquens foram identificados no local e/ou coletados para posterior identificação em laboratório. Para tanto, foram utilizadas técnicas convencionais com microscópio estereoscópio e ótico, por meio de análises morfológicas e químicas, incluindo testes de coloração no córtex e na medula. Também foi utilizado o teste de fluorescência por exposição à luz ultravioleta (Teste UV), para observação das variações das fluorescências do córtex e da medula (Huneck & Yoshimura 1996). Para identificação taxonômica também foi utilizada bibliografia especializada (Brodo et al. 2001; Cáceres 2007; Fleig et al. 2008; Aptroot et al. 2009; Lücking et al. 2009; Spielmann & Marcelli 2009), auxílio de especialistas e consulta a material herborizado. O material coletado foi herborizado e incluído na coleção do Herbário Prof. Dr. Alarich Rudolf Holger Schultz (HAS), do Museu de Ciências Naturais da Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, HAS Nº 92758 a 92989.

Análise de dados

Para cada município foram analisados os parâmetros de riqueza, de frequência absoluta (FA) e relativa (FR) e de cobertura absoluta (CA) e relativa (CR). O índice de valor de importância (IVI) das espécies foi calculado somando-se os valores de CR e FR de cada espécie (Ʃ = 200).

Riqueza e cobertura das espécies por forófitos de cada município foram submetidos ao teste de normalidade de Shapiro-Wilk, e comparados pela análise de variância (ANOVA), seguida do teste de Tukey a 5% de probabilidade. Estas análises foram realizadas no programa estatístico Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis (PAST), versão 3.01 (Hammer et al. 2001).

Para definir o gradiente da composição da comunidade de liquens, foi realizada uma análise de NMDS (escalonamento multidimensional não métrico), baseada em uma matriz da cobertura de espécies por unidade amostral. Os dados foram submetidos a 500 interações usando a medida de distância de Bray-Curtis, sendo que o menor estresse foi escolhido. O teste de Monte Carlo foi realizado para testar a significância da ordenação quando comparado com dados aleatórios, utilizando o software PC-ORD 6.0 (Mccune & Mefford 2011).

Resultados

Ao total foram inventariadas 215 espécies, pertencentes a 52 gêneros e 27 famílias (Tab. 3, disponível no link <https://figshare.com/s/7552d3a29e032053914a> - DOI: 10.6084/m9.figshare.6121451). Nove espécies registradas neste estudo são novas ocorrências, sendo quatro delas para o Brasil: Lecanora elapheia Stizenb., Lithothelium illotum (Vain.) Aptroot, Pyrenula acutispora Kalb & Hafellner e Strigula muriconidiata Aptroot, L. I. Ferraro & M. Cáceres; e cinco para o Rio Grande do Sul: Chrysothrix xanthina (Vain.) Kalb, Coccocarpia prostrataLücking, Aptroot & Sipman, Lecanora tropica Zahlbr., Anisomeridium subnectendum (Nyl.) R.C. Harris e Lepraria sipmaniana (Kümmerl. & Leuckert) Kukwa.

Dentre as famílias representadas, Parmeliaceae foi a mais rica com 55 espécies, seguida por Physciaceae e por Graphidaceae, ambas com 34. Apenas 22 espécies ocorreram em cinco ou mais municípios, sendo que Crespoa carneopruinata (Zahlbr.) Lendemer & B.P. Hodk. foi comum nos nove, seguida por Canoparmelia texana (Tuck.) Elix & Hale e Heterodermia albicans (Pers.) Swinscow & Krog que estiveram presentes em oito (Tab. 3, disponível no link <https://figshare.com/s/7552d3a29e032053914a> - DOI: 10.6084/m9.figshare.6121451). A espécie com maior frequência foi C. carneopruinata encontrada em 43 forófitos. Os municípios localizados na matriz rural apresentaram um maior número de espécies exclusivas, 76 ao total, ao contrário dos localizados na matriz urbano/industrial que apresentaram 21 espécies (Tab. 4).

Tabela 4
Riqueza, cobertura e espécies exclusivas encontradas nos municípios estudados na BHRS, RS, Brasil.
Table 4
Species richness, coverage and exclusive species found in the studied municipalities in the BHRS, RS, Brazil.

Município	Matriz	Riqueza	Cobertura (%)	Nº espécies exclusivas
Caraá	Rural	63	47	38
Santo Antônio da Patrulha		61	37	22
Rolante		58	20	16
Parobé	Rural / Urbano	47	35	3
Sapiranga		76	37	23
Estância Velha		35	13	8
Novo Hamburgo	Urbano / Industrial	32	15	8
São Leopoldo		35	23	8
Canoas		27	37	5

Quanto aos grupos morfológicos, 52% das espécies estão representadas por liquens foliosos, 45% crostosos, 2% fruticosos e apenas 1% esquamulosos (Tab. 4). Somente 11 espécies pertencentes aos gêneros Coccocarpia (2) e Leptogium (9) apresentaram associação com cianobactérias (5%), sendo que as demais (95%) estão associadas a clorofíceas.

A maior riqueza total de espécies de liquens foi encontrada no município de Sapiranga (rural/urbano) (76), seguida por Caraá (rural) (63), enquanto que a menor foi registrada em Canoas (urbano/industrial) (27) (Tab. 4). A maior riqueza média de espécies por forófito também foi obtida em Sapiranga, sendo estatisticamente igual à de Santo Antônio da Patrulha, Parobé, Caraá e Rolante, municípios localizados nas matrizes rural e rural/urbano. Por outro lado, a menor média de riqueza por forófito foi registrada em Canoas (urbano/industrial), sendo estatisticamente diferente de Sapiranga (Fig. 2a).

Figura 2
a,b. Boxplot de liquens nos municípios estudados na BHRS, RS, Brasil – a. da riqueza; b. percentual de cobertura. Linhas dentro dos boxes representam a mediana e as barras o erro padrão. Letras diferentes representam diferenças significativas (P < 0,05). CA = Caraá; ST = Santo Antônio da Patrulha; RO = Rolante; PA = Parobé; SA = Sapiranga; EV = Estância Velha; NH = Novo Hamburgo; SL = São Leopoldo; CN = Canoas.
Figure 2
a,b. Boxplot of lichen species in the studied municipalities, BHRS, RS, Brazil – a. richness; b. coverage percentage. The lines inside the boxes represent the median and the bars, the standard error. Different letters indicate significant differences (P < 0.05). CA = Caraá; ST = Santo Antônio da Patrulha; RO = Rolante; PA = Parobé; SA = Sapiranga; EV = Estância Velha; NH = Novo Hamburgo; SL = São Leopoldo; CN = Canoas.

Em relação ao percentual de cobertura de liquens, o maior valor foi encontrado em Caraá, (47%) e o menor em Estância Velha (13%), respectivamente, em matriz rural e rural/urbano (Tab. 4). Quanto à cobertura de liquens por forófito, a maior média foi registrada em Caraá (rural), sendo significativamente diferente de Rolante, Estância Velha e Novo Hamburgo, localizados nas matrizes rural/urbano e urbano/industrial (Fig. 2b).

Em relação à estrutura da comunidade, Canoparmelia texana e Crespoa carneopruinata estiveram entre as cinco espécies com maior IVI, em cinco dos nove municípios. Heterodermia albicans ocorreu em quatro municípios amostrados (Tab. 5). Canoparmelia texana ficou em primeiro lugar no IVI em quatro dos cinco municípios em que ocorreu. Physciaceae e Parmeliaceae foram às famílias mais ricas, considerando as espécies com maior IVI nos municípios e apresentaram 11 e sete espécies, respectivamente.

Tabela 5
Relação das cinco espécies com maior IVI nos municípios estudados na BHRS, RS, Brasil. NF = número de forófitos ocorrentes; FA = frequência absoluta (%); FR = frequência relativa (%); CA = cobertura absoluta; CR = cobertura relativa (%); IVI = índice de valor de importância (%).
Table 5
Relation of the five species with highest IVI in the studied municipalities from the BHRS, RS, Brazil. NF = number of occurring phorophytes; FA = absolute frequency (%); FR = relative frequency (%); CA = absolute coverage; CR = relative coverage (%); IVI = index of importance value (%).

Município	Espécies	NF	FA	FR	CA	CR	IVI
Caraá	Herpothallon echinatum	5	50	4,81	13,80	29,40	34,21
	Heterodermia obscurata	7	70	6,73	4,09	8,72	15,45
	Coenogonium cf. bacilliferum	7	70	6,73	1,50	3,20	9,93
	Leptogium aff. cyanescens	4	40	3,85	2,04	4,35	8,20
	cf, Cryptothecia sp.	4	40	3,85	1,95	4,17	8,01
Somatório (Σ)						49,83	75,79
Santo Antônio da Patrulha	Heterodermia albicans	6	60	4,76	3,82	10,33	15,10
	Physcia tribacoides	5	50	3,97	2,63	7,11	11,08
	Physcia aipolia	7	70	5,56	1,77	4,80	10,35
	Heterodermia sp.1	3	30	2,38	2,80	7,57	9,95
	Canoparmelia caroliniana	6	60	4,76	1,27	3,44	8,21
Somatório (Σ)						33,26	54,68
Rolante	Parmotrema reticulatum	8	80	7,62	3,27	16,40	24,02
	Heterodermia albicans	7	70	6,67	2,55	12,76	19,42
	Crespoa carneopruinata	5	50	4,76	2,32	11,62	16,38
	Heterodermia obscurata	6	60	5,71	1,41	7,06	12,78
	Parmotrema tinctorum	6	60	5,71	0,52	2,62	8,33
Somatório (Σ)						50,46	80,93
Parobé	Canoparmelia texana	6	60	4,76	6,11	17,45	22,21
	Crespoa carneopruinata	9	90	7,14	3,32	9,47	16,61
	Physcia krogiae	8	80	6,35	3,57	10,18	16,53
	Dirinaria applanata	6	60	4,76	3,04	8,67	13,44
	Pyxine albovirens	6	60	4,76	2,09	5,97	10,73
Somatório (Σ)						51,74	79,52
Sapiranga	Canoparmelia texana	6	60	3,87	8,48	23,16	27,04
	Dirinaria applanata	7	70	4,52	3,16	8,63	13,15
	Parmotrema austrosinense	7	70	4,52	2,66	7,27	11,78
	Parmotrema lindmanii	5	50	3,23	2,41	6,58	9,81
	Parmotrema tinctorum	4	40	2,58	1,59	4,35	6,93
Somatório (Σ)						49,99	68,70
Estância Velha	Physcia krogiae	7	70	9,33	2,64	19,83	29,16
	Physcia poncinsii	2	20	2,67	2,23	16,75	19,42
	Canoparmelia texana	4	40	5,33	1,50	11,28	16,62
	Heterodermia albicans	6	60	8,00	0,73	5,47	13,47
	Crespoa carneopruinata	4	40	5,33	0,66	4,96	10,29
Somatório (Σ)						58,29	88,96
Novo Hamburgo	Physcia krogiae	9	90	12,68	1,91	12,56	25,23
	Physcia poncinsii	5	50	7,04	2,43	15,99	23,04
	Crespoa carneopruinata	5	50	7,04	1,41	9,27	16,31
	Physcia atrostriata	6	60	8,45	0,86	5,68	14,13
	Punctelia sp.7	1	10	1,41	1,68	11,06	12,47
Somatório (Σ)						54,56	91,18
São Leopoldo	Canoparmelia texana	7	70	9,09	7,20	31,89	40,98
	Dirinaria picta	7	70	9,09	2,75	12,17	21,26
	Crespoa carneopruinata	6	60	7,79	1,73	7,65	15,44
	Graphis furcata	3	30	3,90	1,41	6,24	10,13
	Heterodermia albicans	4	40	5,19	1,11	4,93	10,12
Somatório (Σ)						62,88	97,94
Canoas	Canoparmelia texana	8	80	14,29	20,57	55,90	70,19
	Parmotrema tinctorum	6	60	10,71	5,43	14,76	25,48
	Parmotrema clavuliferum	6	60	10,71	2,20	5,99	16,71
	Dirinaria picta	5	50	8,93	0,65	1,78	10,71
	Punctelia sp.4	1	10	1,79	2,91	7,91	9,69
Somatório (Σ)						86,35	132,78

A variação na composição da comunidade de liquens foi explicada por três eixos da NMDS com um estresse mínimo final de 21,7% (p = 0,006). O primeiro eixo explicou 18,9% da variação na comunidade de liquens, o segundo 18,3% e o terceiro apenas 12,4% (Fig. 3). Os municípios inseridos na matriz rural ficaram, na maioria, à direita da ordenação, e os localizados na matriz urbano/industrial à esquerda, evidenciando assim o gradiente representado pelas matrizes.

Figura 3
Ordenação multidimensional não métrica (NMDS) de acordo com a composição de espécies de liquens por matriz da BHRS. ▲= matriz rural, •= matriz rural/urbano, ▼= matriz urbano/industrial, CA = Caraá, ST = Santo Antônio da Patrulha, RO = Rolante, PA = Parobé, SA = Sapiranga, EV = Estância Velha, NH = Novo Hamburgo, SL = São Leopoldo e CN = Canoas, URB = urbanização.
Figure 3
Non-metric multidimensional scaling (NMDS) according to the lichen species composition by matrix of the BHRS. ▲= rural matrix, ●= rural/urban matrix, ▼= urban/industrial matrix, CA = Caraá, ST = Santo Antônio da Patrulha, RO = Rolante, PA = Parobé, SA = Sapiranga, EV = Estância Velha, NH = Novo Hamburgo, SL = São Leopoldo e CN = Canoas, URB = urbanization.

Discussão

Foi observado um decréscimo da riqueza de espécies da matriz rural em direção à urbano/industrial, com exceção de Sapiranga (rural/urbano), que foi o município com maior riqueza. Becker et al. (2015, 2017) e Rocha-Uriartt et al. (2015) ao estudarem epífitos vasculares na zona urbana e em mata ciliar em municípios da BHRS também encontraram este mesmo padrão de decréscimo da riqueza de espécies.

Alguns aspectos da urbanização promovem a perda de diversidade de espécies como a redução e fragmentação da área disponível e as alterações nos fatores abióticos como a precipitação, a umidade, a velocidade e a direção dos ventos (Foley et al. 2005; McKinney 2008; Pinho et al. 2017). Lättman et al. (2014) verificaram também uma redução na riqueza de espécies de liquens em áreas urbanas em relação às rurais. No entanto, os efeitos de níveis moderados de urbanização, como o apresentado em Sapiranga, município com maior riqueza de espécies, variam significativamente entre os grupos. Estudos com plantas demostraram uma tendência menos consistente de reduzir a riqueza de espécies, com urbanização moderada (McKinney 2008).

Foi possível observar que municípios com matriz rural (ST), rural/urbano (SA) ou urbano/industrial (CN) apresentaram similaridade quanto ao valor de cobertura das espécies de liquens. Segundo Lättman et al. (2014) a riqueza e a cobertura geralmente decrescem com o aumento da urbanização, exceto pela presença de espécies invasoras ou generalistas, uma vez que essas podem apresentar maior adaptação e tolerância a zonas urbanas. Canoparmelia texana é uma espécie generalista que esteve em primeiro lugar entre aquelas com maior IVI, em quatro municípios. Esta espécie apresentou alto valor de cobertura, correspondendo a 56% em CN e 32% em SL. Ela é uma das espécies mais amplamente distribuídas pelo território brasileiro, sendo facilmente encontrada em áreas urbanas (Marcelli 1998; Fuga et al. 2008). Característica de ambientes alterados, Canoparmelia texana pode ocupar o espaço preenchido anteriormente por outras espécies menos resistentes às mudanças ambientais (Martins et al. 2008; Kaffer et al. 2011). Ela também apresentou maior IVI no estudo de Käffer et al. (2011) realizado em área urbana de Porto Alegre, próxima à matriz urbano/industrial do presente estudo.

Os municípios localizados na matriz urbano/industrial (Novo Hamburgo, São Leopoldo e Canoas), além de apresentarem menor riqueza demostraram uma simplificação na estrutura da comunidade. As cinco espécies mais importantes na comunidade apresentam alto IVI e de cobertura relativa, evidenciando que espécies tolerantes e generalistas são mais comuns em ambientes mais urbanizados.

Foi possível verificar mudanças em relação à composição das espécies nas comunidades de liquens com o aumento do percentual de área urbana no entorno dos municípios estudados. As áreas localizadas na matriz rural apresentaram um maior número de espécies exclusivas, incluindo representantes de Crocodia, Herpothallon e Ricasolia entre outros. Espécies destes gêneros são comuns em florestas tropicais preservadas, características de ambientes sombreados e comumente encontradas crescendo em árvores com cascas úmidas (Aptroot et al. 2009; Käffer et al. 2010; Kaffer et al. 2015). A presença destas espécies em municípios da matriz rural pode estar associada às condições mais favoráveis para seu estabelecimento, tal como maior precipitação e por apresentar áreas mais conservadas em seu entorno, fatores já demostrados nos estudos realizados em municípios localizados nesta matriz por Cassanego et al. (2015), Rocha-Uriartt et al. (2015) e Becker et al. (2017).

Mudanças na estrutura da paisagem são conhecidas por afetar a qualidade dos hábitats e podem ser um fator importante para explicar a diferenciação no padrão de diversidade e composição de algumas espécies de liquens (Belinchón et al. 2009; Ardelean et al. 2015). A composição das espécies que refletem a biodiversidade de uma cidade não é a mesma encontrada em áreas rurais ou naturais (Pinho et al. 2017). A urbanização tem uma forte influência na formação de comunidades de liquens (Pinho et al. 2016), sendo que a expansão urbana resulta em menor densidade de espécies em comparação com áreas rurais (Seto et al. 2016; Aronson et al. 2014), tal como verificado neste estudo.

Conclusões

Os parâmetros avaliados indicaram que os municípios inseridos em uma matriz rural apresentam melhores condições para o desenvolvimento da comunidade de liquens. Foi possível verificar uma simplificação na estrutura das comunidades nos municípios inseridos em matriz urbano/industrial, pois poucas espécies tiveram alta dominância e juntas representaram um alto valor de importância.

Em relação à composição das espécies, foi observada maior homogeneidade entre áreas mais próximas, localizadas na matriz urbano/industrial, sendo estas diferentes das áreas da matriz rural. Desta forma ficou demonstrado que o aumento da urbanização é um importante fator para a diferenciação das comunidades de liquens em municípios localizados na BHRS.

O grande número de espécies de liquens inventariado, incluindo novas ocorrências para o Brasil e para o Rio Grande do Sul, demonstra a importância da manutenção e da implementação de áreas verdes urbanas, com vegetação nativa, que proporciona diferentes habitats para a manutenção de toda a biota.

• Editor de área: Dr. Mauricio Salazar-Yepes

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Agradecimentos

Os autores agradecem à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), a concessão da bolsa de Mestrado ao primeiro autor; à Universidade Feevale e Fundação Zoobotânica do RS, a infraestrutura; aos bolsistas do Laboratório de Botânica e de Liquenologia, o auxílio em campo; aos liquenólogos, André Aptroot, Emerson Gumbosky, Márcia Käffer, Marcos Kitaura, Patrícia Jungbluth e Shirley Feuerstein, o auxílio na identificação e confirmação de algumas espécies.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Apr-Jun 2018

Histórico

• Recebido
  12 Jan 2017
• Aceito
  04 Jul 2017