Extração de Alimento por Cosmoclopius nigroannulatus Stål (Hemiptera: Reduviidae) de Ninfas de Spartocera dentiventris (Berg) (Hemiptera: Coreidae)

Food Extraction by Cosmoclopius nigroannulatus Stål (Hemiptera: Reduviidae) from Spartocera dentiventris (Berg) (Hemiptera: Coreidae) Nymphs

BIOLOGICAL CONTROL

Extração de Alimento por Cosmoclopius nigroannulatus Stål (Hemiptera: Reduviidae) de Ninfas de Spartocera dentiventris (Berg) (Hemiptera: Coreidae)

LUCIANE DA ROCHA¹, LUIZA R. REDAELLI^1,2 E MARCELO G. STEINER²

¹PPG Biologia Animal, Instituto de Biociências, UFRGS, Av. Bento Gonçalves 9500, 91501-970, Porto Alegre, RS

²Depto. Fitossanidade, Faculdade de Agronomia, UFRGS, Av. Bento Gonçalves, 7712, 91540-000, Porto Alegre, RS

Food Extraction by Cosmoclopius nigroannulatus Stål (Hemiptera: Reduviidae) from Spartocera dentiventris (Berg) (Hemiptera: Coreidae) Nymphs

ABSTRACT - The food extraction by Cosmoclopius nigroannulatus Stål from first-instar nymphs of Spartocera dentiventris (Berg) was evaluated. The experiment was conducted in laboratory. Ten newly emerged and individualized adults of each sex were used, for each of the five quantities of prey tested (5.1; 14.7; 29.8; 36.6; 44.8 mg, for males and 5.5; 14.7; 31.1; 37.4; 48.5 mg for females). During five days, the weight of the adults, the total amount of nymphs consumed and the weight of the remaining nymphs, the time spent to ingest the food, estimating the amount and the proportion of food extracted from each nymph, the amount extracted per minute, the remaining food, and the relative consumption rate were measured every 24h. For both sexes, there was an increase in the total consumption of nymphs, in the mean weight of the predator, in the remaining food and in the relative consumption rate, with increase of the amount of food and a decrease in the proportion of total consumption, the food quantity, the proportion extracted per prey and the amount of food extracted per minute. The total consumption and food quantity extracted per prey were 29.8 mg and e 31.1 mg, respectively, for males and for females. There was no correlation between time of ingestion and number of nymphs. Females consumed and gained more weight than males, ingesting more quickly. Our findings suggest that the feeding behavior of predator is directly related to the quantity of prey available.

KEY WORDS: Predation, food consumption, handling time

RESUMO - Avaliou-se a extração de alimento por Cosmoclopius nigroannulatus Stål, de ninfas de primeiro ínstar de Spartocera dentiventris (Berg). O experimento foi conduzido em laboratório, utilizando-se 10 adultos de cada sexo de C. nigroannulatus, recém-emergidos, em cada quantidade de ninfas de (5,1, 14,7, 29,8, 36,6 e 44,8 mg oferecidas aos machos e 5,5, 14,7, 31,1, 37,4 e 48,5 mg oferecidas às fêmeas). A cada 24h, por cinco dias, registrava-se o peso dos adultos, a quantidade total de ninfas consumidas, o peso das ninfas remanescentes, tempo gasto em ingerir o alimento, estimando-se a quantidade e o percentual de alimento extraído de cada ninfa, a quantidade extraída por minuto, as sobras e a taxa de consumo relativa. Em ambos os sexos, houve um aumento no consumo total de ninfas ingeridas, no ganho de peso, nas sobras de alimento e na taxa de consumo, com o aumento da quantidade de ninfas oferecidas e uma diminuição na taxa de consumo total, na quantidade e no percentual de alimento extraído e na quantidade extraída por minuto. O consumo total e a quantidade de alimento extraído por presa estabilizaram-se a cerca de 29,8 g e 31,1 mg, respectivamente para os machos e para as fêmeas, não sendo evidenciada correlação do tempo de ingestão com o número de ninfas. As fêmeas consumiram e ganharam mais peso que os machos, ingerindo o alimento mais rapidamente. Os resultados sugerem que o comportamento alimentar do predador está diretamente relacionado com a quantidade de presas disponíveis.

PALAVRAS-CHAVE: Predação, consumo alimentar, tempo de manuseio

O comportamento alimentar dos insetos predadores e a maneira pela qual respondem à abundância de presas determinam a eficiência, bem como o impacto que os mesmos podem causar nas populações com as quais interagem (Hassel & May 1986). A resposta dos predadores em função da densidade de presas (abundância de alimento), denominada resposta funcional (Solomon 1949), foi amplamente estudada por Holling (1959, 1966) e Hassel et al. (1976, 1977). A resposta funcional tem vários componentes envolvidos, sendo que aspectos relacionados à extração do alimento em peso ou biomassa são importantes para complementá-la (Holling 1966).

A extração de alimento está diretamente relacionada à preparação da presa (Kaspari 1990) e, principalmente à fome do predador, que é definida como quantidade de alimento requerida pelo indivíduo para se tornar saciado (Holling 1966). Para tanto, é considerado o peso do predador; a quantidade de alimento extraída por presa, a quantidade extraída por minuto e as sobras de alimento; o peso total ingerido; o peso total excretado e assimilado durante o tempo em que predador e presa ficam expostos; a capacidade intestinal e o ganho de peso do predador ou biomassa acumulada. Além desses componentes, pode-se levar em conta também a taxa de consumo relativo, que representa a quantidade de alimento ingerido por miligrama de peso corpóreo do inseto por dia (mg/mg/dia) (Slansky & Scriber 1982, Parra 1991).

A eficiência do predador na extração do alimento, condicionada por todos os componentes citados, é influenciada por um importante componente da resposta funcional: o tempo de manuseio. Este, por sua vez, envolve o tempo gasto na captura, o tempo de ingestão e a pausa para a digestão (Holling 1966, Hassel et al. 1976). Além disso, o aumento ou a diminuição do tempo de manuseio estão diretamente relacionados à maximização ou à redução da taxa de consumo do predador de acordo com os recursos do ambiente, conforme estabelece a teoria do forrageamento ótimo (Cook & Cockrell 1978, Pianka 1988). Desse modo, o estudo da resposta funcional, juntamente com o comportamento alimentar dos insetos predadores, principalmente aqueles associados a agroecossistemas, são importantes por contribuir para o delineamento de programas de controle biológico.

A maioria dos insetos predadores associados a agroecossistemas encontra-se distribuída nas ordens Coleoptera, Neuroptera e Hemiptera. Entre os hemípteros, a família Reduviidae destaca-se por incluir importantes predadores associados a várias culturas, com diversos tipos de adaptações alimentares (Cohen 1990). No entanto, poucos estudos foram feitos sobre o comportamento alimentar desses insetos. Entre eles destaca-se o de Cohen & Tang (1997) que avaliaram a relação entre o peso relativo dos reduvídeos predadores Sinea confusa Caudell e Zelus renardii (Kolenati) e o peso ingerido de diferentes tamanhos de larvas de Heliothis virescens Fabricius (Lepidoptera: Noctuidae), com o tempo de manuseio. Os autores observaram que o peso e o tamanho das presas influenciaram a quantidade de alimento ingerido e o tempo de manuseio em ambas as espécies de predadores.

Cosmoclopius nigroannulatus Stål é um predador generalista presente na cultura do fumo (Nicotiana tabacum L.) e tem como presa principal ninfas dos três primeiros ínstares de Spartocera dentiventris (Berg) (Canto-Silva 1999), praga que causa o murchamento e o enrolamento nas folhas de fumo (Parseval 1937, Silva et al. 1968). A ausência de informações sobre a capacidade predatória de C. nigroannulatus e o seu real impacto sobre sua presa principal motivou o presente estudo, que teve como objetivo avaliar a extração de alimento por adultos recém-emergidos em diferentes quantidades de ninfas de primeiro ínstar de S. dentiventris em laboratório.

Material e Métodos

Os adultos de C. nigroannulatus utilizados no experimento foram coletados como ninfas de quinto ínstar numa lavoura experimental de fumo (sem uso de agrotóxicos), instalada na área experimental do Departamento de Fitossanidade da Universidade Federal do Rio Grande do Sul, em Porto Alegre (30°01 S e 51°13 W), RS. As ninfas foram transferidas para o laboratório de Biologia e Ecologia de Insetos (27 ± 1°C; UR 80 ± 5%; fotofase 12h) do mesmo departamento, e mantidas, individualmente, em potes de plástico transparente (13 cm diâmetro x 9 cm altura), usando-se ninfas de S. dentiventris como alimento até a emergência dos adultos.

As presas utilizadas (ninfas de primeiro ínstar) de S. dentiventris eram provenientes de uma criação mantida na mesma área experimental. Para obtenção das ninfas, fêmeas de S. dentiventris foram confinadas, individualmente, em gaiolas de tecido tipo voile (19 cm diâmetro x 60 cm altura) que envolvia uma folha de fumo, substrato para oviposição. As posturas foram diariamente recolhidas e trazidas para o laboratório, acondicionadas em placas de Petri (15 cm diâmetro x 1,5cm altura) e mantidas em estufa BOD a 30°C até a eclosão das ninfas.

As avaliações de extração de alimento foram feitas no laboratório, empregando-se adultos de C. nigroannulatus recém-emergidos. Logo após a emergência, cada adulto foi pesado em balança de precisão, com aproximação de 0,001g e transferido, individualmente, para um pote plástico transparente (13 cm diâmetro x 9 cm altura). Utilizaram-se 10 insetos adultos de cada sexo em cada uma das densidades de 5, 15, 25, 35 e 45 de ninfas recém-emergidas e não alimentadas de primeiro ínstar de S. dentiventris. Foram utilizadas ninfas de 1^o ínstar de S. dentiventris pela facilidade de obtenção e por não requererem alimento durante este estádio. As ninfas, antes de serem ofertadas, foram pesadas. As cinco densidades de ninfas de S. dentiventris oferecidas aos machos corresponderam, respectivamente, ao peso médio de 5,1; 14,7; 29,8; 36,6 e 44,8 mg, enquanto que para as fêmeas, corresponderam a 5,5; 14,7; 31,1; 37,4 e 48,5 mg. O experimento teve duração de cinco dias, sendo que a cada 24h (T) registrava-se o peso dos adultos e o peso total das ninfas remanescentes e dos restos dos indivíduos sugados. O peso das ninfas ingeridas pelo predador no período de 24h foi obtido subtraindo-se o peso das remanescentes e das sobras, do peso das ninfas oferecidas no dia anterior. O alimento de cada predador em teste era, diariamente, substituído pela mesma quantidade de novas ninfas. Para avaliar o tempo gasto pelo predador em ingerir o alimento (Ti), foram feitas quatro observações diárias ao longo de período experimental, com duração de 30 min. e intercaladas por 3h cada uma, onde cronometrava-se o tempo que o predador levava para sugar a presa a partir da inserção do aparelho bucal no corpo da mesma.

Com o registro dos dados foi possível estimar o percentual total de presas ingeridas pelo predador (Na) e o percentual extraído por presa (Pe). A partir da quantidade de alimento extraída por presa (Pe), estimou-se o que sobrou de cada presa após a ingestão (S) através da fórmula: S = P – Pe (Holling 1966), onde P refere-se ao peso de cada presa. O ganho de peso do predador foi estimado através da diferença entre o peso do predador no início e no final dos cinco dias, sendo estimada também a taxa de consumo relativo (RCR) através da fórmula: RCR = Na/ Pp x T (Parra 1991), onde Pp refere-se ao peso médio do predador em 24h (T). A partir da quantidade extraída por presa (Pe) e do tempo gasto para ingerí-la (Ti), estimou-se quantidade de alimento extraído por minuto, obtida através da fórmula: Pe_min = Pe/Ti (Cohen & Tang 1997).

Os dados observados e estimados foram submetidos à análise de regressão, correlação e ANOVA em esquema fatorial, com comparação das médias pelo teste de Tukey a 5%.

Resultados e Discussão

Tanto fêmeas quanto machos de C. nigroannulatus evidenciaram um aumento no peso de ninfas ingeridas (Na) conforme a quantidade de ninfas oferecidas aumentava (P < 0,0001) (Tabela 1), ao passo que o percentual de consumo (Na), em relação ao total oferecido, diminuiu (P < 0,0001) (Tabela 1, Fig.1). A partir da quantidade intermediária de ninfas oferecidas para machos (29,8 mg) e fêmeas (31,1 mg), foi registrada uma certa estabilização tanto na quantidade total de ninfas ingeridas (Na) como no percentual ingerido (Na), tendo em vista que a partir destas quantidades os valores não diferiram de forma estatisticamente significativa (Tabela 1, Fig. 1). Nos machos, o maior percentual total de consumo foi a 5,1 mg de ninfas oferecidas, que diferiu significativamente das demais quantidades de presas (Tabela 1). Da mesma forma, as fêmeas evidenciaram um percentual de consumo total maior diante da menor quantidade de ninfas (5,5 mg) e menor diante da maior quantidade (48,5 mg) (Tabela 1). O peso total do alimento ingerido e o percentual sempre foram, em todas as quantidades ofertadas, maiores nas fêmeas que nos machos, mas as diferenças só foram significativas para a quantidade intermediária de ninfas oferecidas (Tabela 1). Os resultados evidenciados são esperados, já que a abundância de presas, em número ou biomassa, exerce diferentes tipos de resposta no comportamento dos predadores, onde todo indivíduo requer uma certa quantidade de alimento para se manter saciado, crescer e reproduzir. Se a quantidade de presas disponíveis for alta, haverá maior consumo do predador com mínimo esforço e tempo, evitando que este tenha que buscar persistentemente sua presa, gastando mais tempo e energia (Begon et al.1990).

O maior consumo pelas fêmeas de C. nigroannulatus pode estar relacionado a fatores fisiológicos, já que o consumo e a utilização de alimentos estão intimamente correlacionados com tais fatores e com aspectos comportamentais. As fêmeas de insetos necessitam de energia para a produção de oócitos e para o comportamento de oviposição, o que faz com que consumam mais que os machos (Chapman 1982, Parra 1991).

A quantidade de alimento extraído por ninfa (Pe), para machos e fêmeas tendeu a diminuir com o aumento da quantidade de ninfas oferecidas (P < 0,0001) (Tabela 1, Fig. 2A e B), sendo que fêmeas extraíram mais que machos em todas as quantidades (Tabela 1). Houve uma certa estabilização na extração de alimento a partir de 14,7 mg de ninfas (Tabela 1, Fig. 2A e B), que pode estar relacionada com a quantidade de alimento requerida pelo predador para se manter saciado.

O consumo de alimento está intimamente relacionado com o número de presas disponíveis. Segundo Cook & Cockrell (1978), a extração de alimento de uma presa pelo predador pode ser proporcional ao que ele vai explorar em uma população de presas. Os dados obtidos neste trabalho, corroboram essa afirmação, pois o percentual total de consumo (Na) e o percentual individual (Pe) foram semelhantes (Tabela 1). O fato de haver diminuição tanto na quantidade relativa de presas como no percentual de alimento extraído de cada presa pelo predador pode estar relacionado com a freqüência com a qual a presa é encontrada, a fome do predador ou a combinação de ambas. Assim, a fome do predador tende a se intensificar quando poucas presas estão disponíveis, levando-o a ingerir maior quantidade de alimento de cada uma (Charnov 1976). Quando a oferta de presas é abundante, os predadores, além de terem menos fome devido às maiores taxas de encontros, investem também na qualidade do alimento, extraindo menor quantidade em um número maior de presas (Cook & Cockrell 1978).

Em C. nigroannulatus não se registrou correlação entre o tempo de ingestão (Ti) e a quantidade de ninfas oferecidas, tanto em machos (P = 0,0783; R² = 0,0859; gl = 35) quanto em fêmeas (P = 0,1009; R² = 0,0610; gl = 39). Esse fato pode estar relacionado não com a abundância de presas oferecidas, e sim com o tamanho das mesmas, já que as presas oferecidas foram todas de primeiro ínstar e, conseqüentemente, de tamanho e peso médio (P) semelhantes (1,05 ± 0,10 mg).

Segundo Holling (1966), o tempo gasto para ingerir a presa (Ti) é um importante componente do tempo de manuseio do predador, já que ele pode variar em função da abundância ou do tamanho das presas e do nível da fome. Ables (1978), ao avaliar o comportamento alimentar do reduvídeo predador Z. renardii sobre diferentes ínstares de H. virescens, verificou que a duração do tempo de ingestão está relacionada diretamente com o peso da presa, apresentando correlação negativa. Da mesma forma, resultados semelhantes foram registrados por Cook & Cockrell (1978) ao estudarem o comportamento alimentar de Adalia bipunctata Linnaeus (Coleoptera: Coccinellidae) sobre ninfas e adultos de Acyrthosiphon pisum (Harris) (Hemiptera: Aphididae).

As fêmeas de C. nigroannulatus tenderam a ingerir suas presas mais rapidamente que os machos, embora as diferenças não tenham sido significativas, exceto quando foram oferecidas 14,7 mg de ninfas (Tabela 1). Considerando todas as quantidades ofertadas, os machos levaram em média 23,9 ± 2,26 min. para ingerir uma ninfa e as fêmeas 16,9 ± 1,29 min. Sem distinguir os sexos, Cohen (1990) registrou o tempo de ingestão de quatro espécies de hemípteros: Geocoris punctipes (Say) (Lygaeidae) 89,5 min.; Podisus maculiventris (Say) (Pentatomidae) 159,3 min.; Z. renardii (Reduviidae) 127,0 min. e S. confusa (Reduviidae) 149,9 min., para ingerirem, respectivamente, lagartas de 1,5, 93,1, 65, 8 e 48,6 mg. Esses resultados indicam que quando o predador está diante de uma presa relativamente grande, além de o tempo de ingestão ser bem maior, outros componentes do tempo de manuseio, como pausa digestiva e captura, seguida da preparação da presa, também serão maiores, diminuindo a busca por outras presas e novos ataques. Diante disso, o impacto em uma população de presas de grande porte será menor.

C. nigroannulatus é um predador generalista. Ataca vários tipos de presas, inclusive lagartas de tamanho relativamente grande (Fallavena 1993), porém tem como presa principal ninfas dos três primeiros ínstares de S. dentiventris (Canto-Silva 1999), consideradas pequenas em relação ao tamanho dos adultos. Segundo Cohen & Tang (1997), quando os predadores são maiores que suas presas, o tempo investido na captura e preparação da presa é mínimo, sendo então mais flexíveis em relação ao tempo gasto para extrair o alimento. Assim, aumentam as atividades de busca e, conseqüentemente novos ataques, obtendo-se maior efeito na população de presas. Pode-se concluir que, para predadores, o tamanho da presa pode ser mais vantajoso que a abundância da mesma, economizando o tempo e a energia que gastariam com as atividades de busca. No entanto, quando se quer estabelecer medidas de controle para um inseto-praga através do uso de predadores, é importante que as presas ainda não se encontrem completamente desenvolvidas, pois os predadores gastariam menos tempo manipulando a presa e poderiam atacar um número maior de indivíduos.

A quantidade de alimento extraída por minuto (Pe_min) durante o tempo de ingestão (Ti), diminuiu para machos e fêmeas à medida que a quantidade de ninfas oferecidas aumentou (P < 0,0001) (Tabela 1, Fig. 3A e B). As fêmeas extraíram sempre maior quantidade de alimento que os machos, mas a diferença só foi significativa na segunda e terceira quantidades de ninfa (Tabela 1). Esses resultados corroboram a teoria do forrageamento ótimo, que estabelece a maximização ou redução da taxa de consumo, aumentando ou diminuindo o tempo de manuseio ou a eficiência de extração de acordo com a disponibilidade de presas. Resultados semelhantes foram evidenciados por Holling (1966) e Charnov (1976) para Hierodula crassa Saussune (Orthoptera: Mantidae) sobre larvas de Drosophila melanogaster L. (Diptera: Drosophilidae) e Musca domestica Linnaeus (Diptera: Muscidae).

Como resultado da diminuição na quantidade de alimento extraída (Pe) diante do aumento da quantidade de presas oferecidas, verificou-se o aumento das sobras de alimento de cada ninfa ingerida (S) (P < 0,0001) (Tabela 1).

Considerando o consumo de C. nigroannulatus do 1^o ao 5^o dia do experimento, os resultados não evidenciaram variação significativa no percentual de consumo (Na), tanto nos machos (P = 0,1507) como nas fêmeas (P = 0,0654) (Tabela 2). No entanto, o percentual de consumo das fêmeas aumentou quando foram oferecidos 5,5 mg (P = 0,0008) e 14,7 mg de ninfas (P = 0,0150), sendo maior no 5^o e 4^o dias (Tabela 2). Resultados semelhantes foram encontrados por Holling (1966), ao avaliar o consumo de fêmeas do mantídeo predador H. crassa sobre larvas de D. melanogaster ao longo de 18 dias. Esse fato pode estar relacionado com o gasto de energia para o desenvolvimento gonadal e a atividade de oviposição, levando as fêmeas a ingerirem maior quantidade de alimento com o passar do tempo, resultando em maior ganho de peso (Holling 1966). Os machos de C. nigroannulatus não evidenciaram o mesmo aumento em nenhuma das quantidades de ninfas oferecidas. Da mesma forma, não se observou diferença estatisticamente significativa entre machos e fêmeas com o passar do tempo.

Cada predador adulto de C. nigroannulatus, logo após a emergência, pesou em média 24,3 ± 1,06 mg (machos) e 32,2 ± 1,90 mg (fêmeas). O ganho de peso diário e o peso médio total de machos e fêmeas em 24h (Pb), durante os cinco dias de avaliações, aumentou com a quantidade de presas oferecidas (P = 0,0231 e P = 0,0462, respectivamente) (Tabela 3). Não houve diferença significativa entre machos e fêmeas quanto ao ganho de peso diário, porém o peso médio total durante 24h (Pb) das fêmeas tendeu a ser maior que dos machos, sendo a diferença significativa para a terceira e quarta quantidades de ninfas (Tabela 2).

Apesar de as fêmeas apresentarem maior peso corpóreo que os machos, a taxa de consumo relativo (RCR) não diferiu significativamente entre os sexos (Tabela 3). No entanto, foi registrado um aumento gradativo, por vezes significativo, nesse índice à medida que a quantidade de alimento oferecido aumentou (P < 0,0001) (Tabela 3). O fato de as taxas de consumo relativa de machos ser semelhante à de fêmeas pode estar associado a fatores intrínsecos, como perda de água (Parra 1991, Cohen & Tang 1997) ou aproveitamento energético, que é maior nas fêmeas, por converterem maior quantidade de alimento em biomassa (Holling 1966, Hassel et al. 1976).

Assim, a espécie C. nigroannulatus, especialmente as fêmeas, pode ser considerada predadora eficiente de ninfas de 1^o ínstar de S. dentiventris, respondendo positivamente diante da quantidade de presas disponíveis e investindo menos tempo em manipular ou preparar a presa. O predador apresenta grande potencial como agente de controle biológico na cultura do fumo. No entanto, cabe salientar que os resultados deste estudo, por terem sido obtidos em laboratório e com apenas um tipo e tamanho de presa, servem apenas para a análise do comportamento alimentar do predador. Estudos de campo envolvendo outros tipos de presas são importantes para complementar os resultados aqui relatados.

Literatura Citada

Received 29/01/02. Accepted 15/11/02.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  20 Fev 2003
• Data do Fascículo
  Out 2002

Histórico

• Recebido
  29 Jan 2002
• Aceito
  15 Nov 2002