Efeitos de hospedeiros alternativos na biologia de Catolaccus grandis (Burks) (Hymenoptera: Pteromalidae), parasitóide de Anthonomus grandis Boheman (Coleoptera: Curculionidae)

Effects of factitious hosts on biology of Catolaccus grandis (Burks) (Hymenoptera: Pteromalidae), a parasitoid of Anthonomus grandis boheman (Coleoptera: Curculionidae)

Resumos

Foram estudados, em câmara climatizada, a 30ºC, umidade relativa de 60 ± 10% e fotofase de 14h, os efeitos dos hospedeiros alternativos Euscepes postfasciatus (Fairmaire) e Callosobruchus maculatus (Fabricius) na reprodução e ataque de Catolaccus grandis (Burks), parasitóide do bicudo-do-algodoeiro. Os hospedeiros alternativos C. maculatus e E. postfasciatus, proporcionaram ao parasitóide, taxas de desenvolvimento superiores às apresentadas por A. grandis. As taxas de parasitismo variaram de 44,3% no hospedeiro alternativo E. postfasciatus a 39,9% em A. grandis. O hospedeiro natural (bicudo) foi o que originou a maior porcentagem de pupas fêmeas (73,7%). C. grandis apresentou a mesma aceitação para oviposição em ambos hospedeiros alternativos, porém a maior produção de ovos foi obtida sobre E. postfasciatus. A oogênese do parasitóide foi estimulada de forma semelhante na presença dos hospedeiros A. grandis e E. postfasciatus, e ambos superaram o hospedeiro alternativo C. maculatus em número de ovos depositados nos cinco primeiros dias. A qualidade do hospedeiro afetou o período de oviposição e a longevidade do parasitóide, sendo o hospedeiro A. grandis responsável por menor expectativa de vida e menor período de oviposição. Larvas de E. postfasciatus ou C. maculatus podem ser usadas como hospedeiros alternativos de C. grandis e estimulam a oogênese em fêmeas de C. grandis.

Insecta; bicudo-do-algodoeiro; ectoparasitóide; controle biológico; criação massal

The effects of the factitious hosts Euscepes postfasciatus (Fairmaire) and Callosobruchus maculatus (Fabricius) on the reproduction and attack rates of Catolaccus grandis (Burks), parasitoid of the cotton boll weevil, were studied in bioclimate chambers, at 30ºC, relative humidity of 60 ± 10%, and a 14L:10D photoperiod. The factitious hosts C. maculatus and E. postfasciatus provided higher development rates than A. grandis. The parasitism rates ranged from 44.3% in E. postfasciatus to 39.9% in A. grandis. The natural host (cotton boll weevil) originated the highest female pupae percentage (73.7%). C. grandis showed the same acceptance for oviposition in both factitious hosts; however, the highest production of eggs was obtained on E. postfasciatus. The parasitoid oogenesis was stimulated in a similar way in the presence of the host A. grandis and factitious host E. postfasciatus, and both overcame the factitious host C. maculatus in number of eggs deposited in the first five days. The host quality affected the oviposition period and the longevity of the parasitoid, being the host A. grandis responsible for smallest life expectation and oviposition period. Larvae of E. postfasciatus and C. maculatus might be used as factitious hosts of C. grandis. These factitious hosts serve as hosts for parasitoid females of C. grandis to stimulate oogenesis.

Insecta; cotton boll weevil; ectoparasitoid; biological control; mass rearing

BIOLOGICAL CONTROL

Efeitos de hospedeiros alternativos na biologia de Catolaccus grandis (Burks) (Hymenoptera: Pteromalidae), parasitóide de Anthonomus grandis Boheman (Coleoptera: Curculionidae)

Effects of factitious hosts on biology of Catolaccus grandis (Burks) (Hymenoptera: Pteromalidae), a parasitoid of Anthonomus grandis boheman (Coleoptera: Curculionidae)

Francisco S. Ramalho^I; José M. Dias^II

^{I, II}Unidade de Controle Biológico/Embrapa Algodão, C. postal 174, 58107-720, Campina Grande, PB

^IBolsista do CNPq, e-mail: [e-mail]

RESUMO

Foram estudados, em câmara climatizada, a 30^oC, umidade relativa de 60 ± 10% e fotofase de 14h, os efeitos dos hospedeiros alternativos Euscepes postfasciatus (Fairmaire) e Callosobruchus maculatus (Fabricius) na reprodução e ataque de Catolaccus grandis (Burks), parasitóide do bicudo-do-algodoeiro. Os hospedeiros alternativos C. maculatus e E. postfasciatus, proporcionaram ao parasitóide, taxas de desenvolvimento superiores às apresentadas por A. grandis. As taxas de parasitismo variaram de 44,3% no hospedeiro alternativo E. postfasciatus a 39,9% em A. grandis. O hospedeiro natural (bicudo) foi o que originou a maior porcentagem de pupas fêmeas (73,7%). C. grandis apresentou a mesma aceitação para oviposição em ambos hospedeiros alternativos, porém a maior produção de ovos foi obtida sobre E. postfasciatus. A oogênese do parasitóide foi estimulada de forma semelhante na presença dos hospedeiros A. grandis e E. postfasciatus, e ambos superaram o hospedeiro alternativo C. maculatus em número de ovos depositados nos cinco primeiros dias. A qualidade do hospedeiro afetou o período de oviposição e a longevidade do parasitóide, sendo o hospedeiro A. grandis responsável por menor expectativa de vida e menor período de oviposição. Larvas de E. postfasciatus ou C. maculatus podem ser usadas como hospedeiros alternativos de C. grandis e estimulam a oogênese em fêmeas de C. grandis.

Palavras-chave: Insecta, bicudo-do-algodoeiro, ectoparasitóide, controle biológico, criação massal

ABSTRACT

The effects of the factitious hosts Euscepes postfasciatus (Fairmaire) and Callosobruchus maculatus (Fabricius) on the reproduction and attack rates of Catolaccus grandis (Burks), parasitoid of the cotton boll weevil, were studied in bioclimate chambers, at 30^oC, relative humidity of 60 ± 10%, and a 14L:10D photoperiod. The factitious hosts C. maculatus and E. postfasciatus provided higher development rates than A. grandis. The parasitism rates ranged from 44.3% in E. postfasciatus to 39.9% in A. grandis. The natural host (cotton boll weevil) originated the highest female pupae percentage (73.7%). C. grandis showed the same acceptance for oviposition in both factitious hosts; however, the highest production of eggs was obtained on E. postfasciatus. The parasitoid oogenesis was stimulated in a similar way in the presence of the host A. grandis and factitious host E. postfasciatus, and both overcame the factitious host C. maculatus in number of eggs deposited in the first five days. The host quality affected the oviposition period and the longevity of the parasitoid, being the host A. grandis responsible for smallest life expectation and oviposition period. Larvae of E. postfasciatus and C. maculatus might be used as factitious hosts of C. grandis. These factitious hosts serve as hosts for parasitoid females of C. grandis to stimulate oogenesis.

Key words: Insecta, cotton boll weevil, ectoparasitoid, biological control, mass rearing

O bicudo-do-algodoeiro, Anthonomus grandis Boheman é uma praga do algodoeiro (Gossypium hirsutum L.) de grande importância econômica em diversos países produtores de algodão e encontra-se distribuído em todo o Sul dos Estados Unidos da América, México, América Central, Colômbia, Venezuela, Cuba, Haiti, República Dominicana (Cross 1973, Marin 1981) e no Brasil (Ramalho & Santos 1994). O curculionídeo ataca as estruturas reprodutivas do algodoeiro, causando a queda de botões florais e maçãs, ocasionando grandes prejuízos econômicos aos cotonicultores (Ramalho et al. 1993).

Desde meados da década de 40, o controle do bicudo-do-algodoeiro tem sido altamente dependente das aplicações de inseticidas sintéticos (Bottrell & Adkisson 1977). A aplicação contínua desses defensivos químicos geralmente tem sido efetiva na supressão de populações do bicudo (King & Powell 1992), mas tem causado danos à entomofauna benéfica e ao homem, além de poluir o ar, o solo e os mananciais de água.

De acordo com Ramalho et al. (1996), nos cultivos de regiões tropicais é muito rica a fauna de inimigos naturais (parasitóides, predadores e entomopatógenos), e, as ações inadequadas na condução de cultivos, sobretudo no controle de pragas e doenças, têm causado prejuízos à ação benéfica desses organismos. Assim a adoção de estratégias para redução de populações do bicudo, que contribuam para a preservação e incremento do seu controle biológico natural é indicada para implantação de uma cotonicultura sustentável.

Um dos parasitóides predominantes que atacam o bicudo em seu habitat natural, México e América Central, é o pteromalídeo Catolaccus grandis (Burks) (Chesnut & Cross 1971). C. grandis é um ectoparasitoide específico, que se desenvolve em larvas de terceiro ínstar e pupas de A. grandis (Johnson et al. 1973).

A importância econômica e ecológica do uso de parasitóides, como estratégia para reduzir populações do bicudo no Brasil já foi relatada por Ramalho et al. (1989), Ramalho (1994), Ramalho & Wanderley (1996) e Ramalho et al. (2000). No Nordeste do Brasil, a mortalidade natural de A. grandis causada pelo parasitismo deve-se, principalmente, à ação dos parasitóides C. grandis e Bracon vulgaris Ashmead (Ramalho 1994). De acordo com Ramalho et al. (2000), após liberações de C. grandis em campos de algodão no município de Solânea-PB, foi constatada redução de 83% nas populações de A. grandis. Assim, o controle biológico do bicudo através do parasitóide C. grandis desponta como uma alternativa econômica e ecologicamente vantajosa para o cotonicultor.

No entanto, para ser implantado um programa de controle biológico de A. grandis através de C. grandis é necessária a produção massal desse parasitóide em laboratório. Consideráveis esforços têm sido feitos para reduzir o custo de propagação massal de C. grandis (Roberson & Harsh 1993, Polamara 1995). Todavia, o alto custo para a propagação massal do bicudo tem limitado esses esforços (Robinson et al. 1995). Apesar de os parasitóides obtidos em dieta artificial (Rojas et al. 1996) assemelharem-se em qualidade aos criados em larvas do bicudo (Morales-Ramos et al. 1998), ainda é necessário que se mantenha a criação do bicudo, pois fêmas de C. grandis requerem contato com a larva hospedeira para estimular a oogênese (Morales-Ramos et al. 1996). Pesquisas conduzidas em laboratório com os hospedeiros alternativos Euscepes postfasciatus (Fairmaire) e Callosobruchus maculatus (Fabricius) (Ramalho et al. 2000) e C. maculatus (Rojas et al. 1999) têm demonstrado que a utilização de hospedeiros alternativos pode ser uma saída viável para reduzir custos em programas de criação massal de C. grandis.

Assim sendo, objetivou-se com a pesquisa avaliar a influência dos hospedeiros alternativos E. postfasciatus e C. maculatus na reprodução e no ataque de C. grandis, ectoparasitóide do bicudo-do-algodoeiro, em laboratório.

Material e Métodos

A pesquisa foi realizada na Unidade de Controle Biológico (UCB)/Embrapa Algodão em câmara climatizada a 30^oC, umidade relativa do ar de 60 ± 10% e fotofase de 14 hs. O parasitóide C. grandis e os hospedeiros alternativos E. postfasciatus e C. maculatus, utilizados no estudo, foram provenientes de colônias de criação mantidas pela UCB/Embrapa Algodão. E. postfasciatus foi criado em raízes de batata-doce (Ipomoea batatas (L.) Lamarck) e C. maculatus em grãos de feijão-de-corda (Vigna unguiculata L. Walp.) de acordo com Ramalho et al. (2000). O hospedeiro natural A. grandis foi obtido de botões florais coletados em campos de algodão da Embrapa.

Fêmeas de C. grandis com até 24h de idade foram transferidas para caixas de acrílico e mantidas na presença de machos por 24h para o acasalamento. Em seguida, as fêmeas grávidas foram individualizadas em copos plásticos de 500 ml, sendo fornecido mel de abelha para alimentação e água.

O delineamento experimental utilizado foi blocos ao acaso, com três tratamentos (hospedeiros alternativos: E. postfasciatus e C. maculatus e hospedeiro natural: A. grandis), distribuídos em 20 repetições. Cada unidade experimental foi composta de cinco fêmeas grávidas do parasitóide, sendo que a intervalos de 24h, cada fêmea do parasitóide recebeu 10 larvas encapsuladas do hospedeiro natural ou do hospedeiro alternativo. As larvas dos hospedeiros alternativos e de A. grandis foram submetidas a desinfecção com hipoclorito de sódio a 10% por 10 min. e encapsuladas conforme metodologia de Cate (1987) adaptada por Wanderley & Ramalho (1996).

Diariamente, as larvas foram substituídas e, com auxílio de um microscópio estereoscópico, realizaram-se, as seguintes observações: número de ovos por larva e número de larvas paralisadas ou parasitadas.

Foram quantificadas as taxas de desenvolvimento (ovo a emergência de adultos), paralisação (larva hospedeira imobilizada), parasitismo (larva hospedeira imobilizada e presença de ovos do parasitóide), ataque (somatório das ações de paralisação e parasitismo) e as características reprodutivas (produção de ovos, períodos de pré-oviposição, oviposição e pós-oviposição, e longevidade) do parasitóide sobre os três hospedeiros. As larvas dos hospedeiros alternativos ou do hospedeiro natural, após exposição à fêmeas grávidas do parasitóide, foram transferidas para caixas de emergência e mantidas, sob as mesmas condições de temperatura e umidade das progenitoras, a fim de quantificar a emergência de descendentes.

Os dados foram submetidos à análises de variância, através do procedimento PROC GLM (Sas Institute Inc. 2000) e as médias comparadas pelo teste de Student-Newman-Keuls (P = 0,05).

Resultados e Discussão

O período médio de pré-oviposição de C. grandis sobre larvas de A. grandis, E. postfasciatus e C. maculatus foi respectivamente de 2,0 ± 0,21, 4,0 ± 1,16 e 4,1 ± 0,49 dias (F = 0,3, gl = 2; 25, P > 0,05) (Tabela 1).

Os parasitóides aos quais foram oferecidos hospedeiros alternativos tiveram períodos médios de oviposição de 25,1 ± 2,38 dias (E. postfasciatus) e 22,1 ± 2,46 dias (C. maculatus), superando o tratamento que teve como hospedeiro larvas de A. grandis (F = 4,3, gl = 2; 25, P < 0,05), o qual apresentou um período de oviposição de 14,3 ± 2,22 dias (Tabela 1). Comportamento semelhante foi constatado para a longevidade de fêmeas, utilizando os mesmos hospedeiros na mesma densidade estudada. Price (1986) afirmou que as características individuais de um substrato que é utilizado como alimento do hospedeiro de um parasitóide podem afetar a sua biologia.

Nos cinco primeiros dias após a emergência das fêmeas de C. grandis, o número de ovos depositados sobre larvas de A. grandis e E. postfasciatus foi maior do que aquele depositado sobre C. maculatus (F = 15,6, gl = 3; 19, P < 0,05), evidenciando a capacidade de E. postfasciatus em estimular a oogênese em fêmeas de C. grandis (Fig. 1). Rojas et al. (1998) constataram que C. maculatus foi, dentre os hospedeiros estudados, o que mais rapidamente estimulou a oogênese em fêmeas de C. grandis. Morales-Ramos et al. (1996) relataram que C. grandis tem a habilidade de produzir a média de seis ovos antes do contato com o hospedeiro até o final do período de pré-oviposição. Portanto, os hospedeiros alternativos E. postfasciatus e C. maculatus estimulam a oogênese em C. grandis e sua criação em laboratório é relativamente fácil e de baixo custo (Ramalho et al. 2000), podendo serem usados como hospedeiros allternativos de C. grandis em programas de controle biológico de A. grandis.

O número médio de ovos depositados por fêmea de C. grandis sobre larvas de A. grandis, E. postifasciatus e C. maculatus foi de 190,0 ± 36,76, 373,5 ± 48,83 e 309,8 ± 46,14 ovos, respectivamente, (F = 3,9, gl = 2; 25, P = 0,05) (Tabela 1). No entanto, não foram constatadas diferenças no número de ovos por fêmea por dia para os três hospedeiros estudados (Tabela 1). Rojas et al. (1998) trabalhando com C. grandis sobre os hospedeiros alternativos Galleria mellonella (L.) (Lepidoptera:Pyralidae), Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera:Noctuidae), Heliothis virescens (Fabricius) (Lepidoptera:Noctuidae), Chilo plejodellus Zincken (Lepidoptera:Pyralidae), C. aeneus e C. maculatus, constataram que C. maculatus foi o hospedeiro sobre o qual as fêmeas de C. grandis depositaram maior número de ovos por dia. Já o número médio de ovos por fêmea de C. grandis nos hospedeiros E. postfasciatus e A. grandis foi maior no intervalo de tempo compreendido entre 6 a 10 dias após a emergência das fêmeas. Para C. maculatus, o maior número de ovos foi verificado no período entre 11 e 15 dias (Fig. 2). Assim, E. fasciatus, tal qual A. grandis, estimula as fêmeas de C. grandis a ovipositarem já nos primeiros dias após a emergência, apresentando maior estímulo para oviposição quando comparado ao hospedeiro C. maculatus. Rojas et al. (1998) relataram que fêmeas de C. grandis, quando têm como hospedeiro larvas de C. maculatus, não mantêm a produção de ovos constante; todavia, a fecundidade é restaurada quando lhe é oferecida uma dieta a base de açúcar. É provável que os baixos níveis de histidina e glutamina presentes na hemolinfa de C. maculatus sejam responsáveis pelo decréscimo de fecundidade em C. grandis (Morales-Ramos et al. 1996).

O padrão da relação entre número médio de ovos depositados por fêmea do parasitóide por dia e sua idade foi descrito por um modelo composto de uma função linear para o aumento na fecundidade no início da fase adulta combinada com uma função exponencial para os subsequentes decréscimos na taxa de oviposição nas idades mais avançadas: ƒ(x) = ax exp (-bx), onde ƒ(x) é número de ovos/fêmea/dia e x é a idade da fêmea (d), sendo a e b constantes. O dia 1 (= classe de idade de 1 5 dias) é constituído de fêmeas com um a cinco dias de idade adulta. O modelo foi ajustado aos dados através da técnica do quadrado mínimo não linear, usando o PROC NLIN (SAS Institute Inc. 2000), como pode ser visto na Fig. 2. Os valores estimados dos parâmetros a e b (± EP; 95% limites de confiança) foram E. postfasciatus: a = 21,559 ± 4,719 (11,046; 32,073) e b = 0,472 ± 0,059 (0,339; 0,605), A. grandis: a = 21,339 ± 9,696 (2,395; 45,b054) e b = 0,656 ± 0,172 (0,234; 1,077) e C. maculatus: a = 18,71 ± 5,874 (5,424; 32,002) e b = 0,473 ± 0,086 (0,278; 0,669). O modelo explicou que 78,5% (E. postfasciatus), 59,8% (A. grandis) e 67,7% (C. maculatus) da variação (R²) da fecundidade é devido à idade. O padrão de fecundidade específica por idade apresentado por C. grandis é similar ao relatado por Fauvel et al. (1987) para Macrolophus caliginosus Wagner (Heteroptera: Miridae), tendo como presa ovos de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae).

As taxas de desenvolvimento de C. grandis foram maiores quando se utilizou como hospedeiro alternativo larvas de C. maculatus (39,8 ± 3,00%) ou de E. postifasciatus (31,1 ± 2,75%) do que quando se utilizou o hospedeiro natural larvas de A. grandis (21,5 ± 2,97%) (F = 12,9, gl = 2; 25, P < 0,05) (Tabela 2). A taxa de desenvolvimento de C. grandis tendo como hospedeiro larvas de E. postfasciatus foi similar à de C. grandis, usando-se como hospedeiro larvas de C. maculatus. Rojas et al. (1998) constataram as mais altas taxas de desenvolvimento de C. grandis, até a fase adulta, no hospedeiro C. maculatus entre todos os hospedeiros alternativos utilizados. Esses autores afirmaram que a taxa de desenvolvimento de C. grandis, mais alta em C. maculatus do que em Anthonomus eugenii Cano e Chalcodermus aeneus Boheman, deveu-se ao fato de que a composição de aminoácidos presentes na hemolinfa desse hospedeiro foi a que mais se assemelhou à composição de A. grandis.

A taxa de paralisação de C. grandis sobre C. maculatus de 16,1 ± 1,81% foi maior do que em E. postifasciatus (10,6 ± 1,18%) e A. grandis (6,7 ± 1,32%) (F = 9,1, gl = 2; 24, P < 0,05) (Tabela 2). As taxas de parasitismo apresentadas por C. grandis sobre A. grandis, E. postifasciatus e C. maculatus, foram de 39,9 ± 4,61%, 44,3 ± 3,77% e 39,9 ± 3,27%, (F = 0,2, gl = 2; 25, P > 0,05) (Tabela 2). As taxas de ataque do C. grandis foram de 46,6 ± 5,64%, 54,5 ± 4,03% e 56,1 ± 2,97% sobre os hospedeiros A. grandis, E. postifasciatus e C. maculatus, respectivamente (F = 0,9, gl = 2; 25, P > 0,05) (Tabela 2). Os hospedeiros alternativos utilizados neste estudo foram aceitos pelas fêmeas de C. grandis como sítios de oviposição e alimentação de sua prole, tendo as formas imaturas do parasitóide completado seu desenvolvimento com sucesso sobre ambas as espécies hospedeiras. Rojas et al. (1998) evidenciaram que C. grandis desenvolve até ao estágio adulto sobre C. maculatus, com sobrevivência de 80%.

A ação de C. grandis como agente regulador de populações do bicudo não se deve apenas ao ectoparasitismo das larvas, mas também à ação parasítica das fêmeas que injetam toxinas no interior do hospedeiro, levando à morte (Ramalho et al. 1998). Quando ocorre parasitismo, a fêmea do parasitóide imobiliza a larva do hospedeiro, injetando toxinas em seu corpo e em seguida realiza a postura, colocando um ou mais ovos sobre o hospedeiro e/ou paredes internas da cela de parafilme ou do botão floral. Posteriormente as larvas eclodem e passam a se alimentar da parte externa do hospedeiro, causando-lhe a morte.

As larvas de E. postfasciatus apresentaram maior mobilidade do que as larvas de A. grandis e C. maculatus. Provavelmente, esse comportamento favoreceu a sua localização pelas fêmeas do parasitóide, estimulando-as a parasitarem mais rapidamente, induzindo a alta taxa de parasitismo sobre esse hospedeiro. Vinson et al. (1976) afirmaram que a maioria dos parasitóides localiza seus hospedeiros através de pistas de curta e longa distância, tais como: vibrações, efeitos visuais e liberações de cairomônios, por parte do hospedeiro. Gerling (1971) e Vinson et al. (1976) afirmaram que Bracon mellitor Say usa essas pistas para localizar e selecionar seus hospedeiros, sendo estimulado a ovipositar mais rapidamente naquele que se movimenta.

A maior porcentagem de pupas fêmeas de C. grandis foi obtida no hospedeiro A. grandis (73,7 ± 6,39%), sendo superior às porcentagens obtidas sobre C. maculatus (45,2 ± 5,15%) e E. postfasciatus (34,9 ± 6,29%) (Tabela 2).

Os resultados obtidos evidenciaram que larvas de E. postfasciatus ou C. maculatus podem ser utilizadas como hospedeiros alternativos de C. grandis e servem para estimular a oogênese em fêmeas desse parasitóide.

Agradecimentos

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelo apoio financeiro à pesquisa e pelas bolsas concedidas.

Literatura Citada

Received 11/10/02

Accepted 12/04/03

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  04 Nov 2003
• Data do Fascículo
  Jun 2003

Histórico

• Aceito
  12 Abr 2003
• Recebido
  11 Out 2002