Aspectos da biologia de nidificação de Centris flavifrons (Friese) (Hymenoptera: Apidae, Centridini), um dos principais polinizadores do murici (Byrsonima crassifolia L. Kunth, Malpighiaceae), no Maranhão

Nesting biology of Centris flavifrons (Friese) (Hymenoptera: Apidae, Centridini), one of the main pollinators of Byrsonima crassifolia L. Kunth in Maranhão, Brazil

ECOLOGY, BEHAVIOR AND BIONOMICS

Aspectos da biologia de nidificação de Centris flavifrons (Friese) (Hymenoptera: Apidae, Centridini), um dos principais polinizadores do murici (Byrsonima crassifolia L. Kunth, Malpighiaceae), no Maranhão

Nesting biology of Centris flavifrons (Friese) (Hymenoptera: Apidae, Centridini), one of the main pollinators of Byrsonima crassifolia L. Kunth in Maranhão, Brazil

Márcia M.C. Rego^I; Patrícia M.C. Albuquerque^I; Marina C. Ramos^I; Léa M. Carreira^II

^ILab. Estudos sobre Abelhas – LEA / Depto. Biologia, Univ. Federal do Maranhão, Av. dos Portugueses, s/n, Campus do Bacanga, 65040-080, São Luís, MA, [e-mail], [e-mail], [e-mail]

^IIDepto. Botânica, Museu Paraense Emílio Goeldi, Av. Magalhães Barata, 376 São Brás, 66640-170, C. Postal 399, Belém, PA, [e-mail]

RESUMO

Os Centridini compreendem cerca de 176 espécies distribuídas principalmente nas regiões tropicais da América. Mesmo considerados polinizadores-chave na manutenção de muitas espécies vegetais, dados sobre sua bionomia são ainda restritos. Há relatos sobre a nidificação de 11 espécies, das 21 diagnosticadas como polinizadoras do murici, Byrsonima crassifolia L. Kunth, uma espécie valiosa para o biomonitoramento. Um estudo da biologia de nidificação de Centris flavifrons (Friese) foi conduzido no Maranhão durante o período de atividade dos adultos (maio a dezembro). Os ninhos estavam agregados. As fêmeas escavaram seus ninhos em solo plano e compactado. Quinze ninhos ativos foram escavados, sendo que em apenas seis foram encontradas células. O túnel era simples, sem ramificações, com uma única célula na sua porção terminal, situada entre 25 cm e 50 cm de profundidade. Foi observada atividade noturna na construção dos ninhos. A análise polínica do aprovisionamento de quatro células permitiu identificar 23 espécies florais, das quais seis espécies de Malpighiaceae. Foram registradas seis espécies florais que ainda não haviam sido encontradas visitando C. flavifrons: Lecythis lurida (Miers) Mori, Hymenea courbaril L., Myrcea sp., Protium sp., Tetrapterys sp. e Thalisia sp.

Palavras-chave: Ninho, análise polínica, abelha solitária, bionomia

ABSTRACT

The Centridini has almost 176 species distributed mainly in the tropic regions of America. Although they are considered key pollinators in the maintenance of many vegetal species, data about their bionomics are restrict. Nesting activity is known for 11 species, out of the 21 that are considered pollinators of murici, Byrsonima crassifolia L. Kunth, a valuable biomonitoring specie. A study of the nesting biology of Centris flavifrons (Friese) was conducted in the state of Maranhão, Brazil, during the active period of the adults (May through December). Nests were aggregated. The females excavated their nests on flat surfaces of hard soils. Fifteen nests were dug and we only found cells in six of them. The nests architecture consisted of a single unbranched tunnel, with only one cell in the vertical position at the end, which was 25 cm to 50 cm away from the entrance. Nocturnal activity was observed in the nests building. The pollen analysis of the contents of four cells allowed to identify 23 floral species, six of them Malpighiaceae. Six floral species were registered visiting C. flavifrons by the first time: Lecythis lurida (Miers) Mori, Hymenea courbaril L., Myrcea sp., Protium sp., Tetrapterys sp. and Thalisia sp.

Key words: Nest, pollen analysis, solitary bee, bionomics

Os Centridini reúnem aproximadamente 176 espécies que se distribuem principalmente nas regiões tropicais das Américas, com alguns representantes presentes (e até restritos) às áreas mais secas das regiões subtropicais e temperadas (Michener 2000, Silveira et al. 2002). Apesar disso, e do fato de serem consideradas polinizadoras chave para a manutenção de várias espécies vegetais nos ecossistemas tropicais, especialmente Malpighiaceae, Krameriaceae e Scrophulariaceae (Buchmann 1987), dados sobre sua bionomia são restritos. Dentre as 21 espécies dessa tribo, consideradas polinizadoras do murici, Byrsonima crassifolia L. Kunth – Malpighiaceae (Albuquerque & Rêgo 1989, Rêgo & Albuquerque 1989, Sazima & Sazima 1989 e Vinson et al. 1997), são conhecidos os hábitos de nidificação de 11 (52%) delas: Epicharis flava (Friese) (Camargo et al. 1975), Centris aethyctera Snelling (Vinson & Frankie 1977), C. inermis Friese (Coville et al. 1983), C. trigonoides Lepeletier (Williams et al. 1984, Simpson et al. 1977), C. heithausi Snelling (Coville et al. 1986), C. flavofasciata Friese (Vinson et al. 1987), C. aethiocesta Snelling (Vinson & Frankie 1988), C. analis (Fabricius) (Jesus & Garófalo 2000, Gazola & Garófalo 2003), C. aenea Lepeletier (Aguiar & Gaglianone 2003) e C. tarsata Smith (Aguiar & Garófalo 2004). Em relação a Centris flavifrons (Friese), os únicos estudos sobre a biologia da nidificação estão restritos a áreas de savana na Costa Rica (Vinson et al. 1996, 1997; Vinson & Frankie 1988).

B. crassifolia ocorre do Paraguai até o México (Anderson 1978) em estado silvestre ou cultivado. Seu fruto, o murici, é bastante apreciado no Norte e Nordeste do Brasil. É considerada uma planta-bandeira atraindo às suas inflorescências grande densidade e diversidade de abelhas. Por essa razão, Thiele (2002) a descreve como "uma espécie arbórea muito valiosa para o biomonitoramento". Dentre as "abelhas de óleo", os Centridini destacam-se como seus principais polinizadores.

Essas abelhas possuem os hábitos mais variados de nidificação. Muitas espécies escavam ninhos em solo plano (Rozen & Buchmann 1990, Aguiar & Gaglianone 2003, Gaglianone 2005) ou em barrancos verticais (Batra & Schuster 1977, Coville et al. 1983, Vinson et al. 1993). Outras nidificam em cavidades pré-existentes, podendo estabelecer seus ninhos em células abandonadas de vespas e de outras abelhas (Linsley et al. 1980), dentro de termiteiros (Vesey-Fitzgerald 1939, Bennet 1964, Gaglianone 2001), em ninhos de Atta (Vesey-Fitzgerald 1939), orifícios na madeira, como troncos de árvores (Michener & Lange 1958; Frankie et al. 1988, 1993; Vinson et al. 1993) e em ninhos armadilhas (Gazola & Garófalo 2003, Aguiar & Garófalo 2004, Thiele 2005).

C. flavifrons é uma abelha de grande porte e, como a maioria dos Centridini, coleta óleo com estruturas especializadas, localizadas nos basitarsos das pernas anteriores e médias (Vogel 1974, Robert & Vallespir 1978, Neff & Simpson 1981) que é usado junto com o pólen, para aprovisionamento das células (Buchmann 1987). A eficiência do comportamento de polinização dessa espécie, em flores de B. crassifolia, foi descrita por Rêgo & Albuquerque (1989) e Sazima & Sazima (1989). São abelhas abundantes e muito freqüentes nas flores do murici (Albuquerque & Rêgo 1989).

Neste trabalho são apresentados dados sobre a biologia de C. flavifrons em área de cerrado incluindo o período de atividade e fontes de recursos florais em outros ecossistemas do Maranhão.

Material e Métodos

Ninhos de C. flavifrons foram estudados em uma área sob o domínio do cerrado, no município de Urbano Santos (3º12'28''S; 43º24'12''), Nordeste do Maranhão, na Fazenda Santo Amaro de propriedade da Comercial Agrícola Paineiras, situada a aproximadamente 500 km da capital do estado, São Luís. O sítio específico de estudos está a aproximadamente 316 m de um dos principais rios do município, o Rio Mocambo, ocupando a área de aproximadamente 10 m² (Fig. 1A). O clima da região é tropical megatérmico (enquadrando-se no tipo Aw' de acordo com a classificação de Köpen), com pluviosidade anual em torno de 1800 mm, a maior parte concentrada nos meses de dezembro a maio, com os meses de julho a outubro muito secos. A temperatura média anual varia entre 26ºC e 27ºC. Os principais solos são os arenosos (bem drenados e com baixa fertilidade natural), areias quartzosas e latossolos vermelho-amarelo. A vegetação predominante na região é o cerrado, ocorrendo ainda formações como floresta estacional semidecídua e manchas de vegetação mista (Brasil 1984).

As observações foram feitas em dezembro de 2003 e de janeiro de 2004 a fevereiro de 2005, no período das 4:30h às 23:00h. No período chuvoso (janeiro a junho/2004 e janeiro e fevereiro/2005), foram realizadas quatro viagens ao campo para verificar a ocorrência ou não de atividade de nidificação. Quinze ninhos localizados foram escavados, descritos e o comportamento das fêmeas fundadoras foi registrado, diretamente e através de filmagens. Foi realizada a análise polínica de quatro células (C₃ - C₆) em diferentes estágios de aprovisionamento, cujas lâminas foram preparadas segundo o método da acetólise de Erdtman (1952). As lâminas foram identificadas no Museu Paraense Emílio Goeldi por comparação com o lâminário de referência.

Os dados de visita de C. flavifrons nas flores foram obtidos em trabalhos originados de inventários sistematizados de abelhas, realizados em ecossistema de dunas e restinga (São Luís - MA, não publicado), cerrado (Barreirinhas - MA, Albuquerque & Mendonça 1999), floresta secundária (São Luís - MA, Rebelo 1995) e na Baixada Maranhense (Vitória do Mearim-MA, Rego et al. 2000).

Resultados e Discussão

Local de nidificação e arquitetura dos ninhos. As fêmeas de C. flavifrons observadas escavaram seus ninhos em solo plano, arenoso e compactado sob forte incidência de luz solar. O acúmulo de areia solta, resultante da remoção do substrato pela fundadora, próximo à entrada dos ninhos, serviu de sinalização, facilitando a localização dos mesmos. Vinson & Frankie (1977) descrevem como um dos requerimentos para nidificação dessa espécie, superfícies horizontais e abertas. Os ninhos estavam agregados e próximos de diferentes fontes alimentares, dentre as quais o murici (Fig. 1B).

Muitos grupos de abelhas que nidificam no solo constroem seus ninhos de forma agregada (Michener 2000), como é o caso de C. flavifrons e algumas espécies de Monoeca (Cunha & Blochtein 2003), Ancyloscelis, Paratetrapedia, Exomalopsis e Tapinotaspis (Michener & Lange 1958). Segundo Michener (1974) as agregações de ninhos de abelhas resultam da tendência de retornarem aos locais de emergência. A proximidade a diferentes fontes de recursos florais e água (Linsley 1958), a exposição solar e a constituição do solo (Michener et al. 1958), dentre outros fatores, são fundamentais para o estabelecimento de ninhos. A perda das fontes de recursos florais, por sua vez, reduz os sítios de nidificação (Vinson et al. 1993).

Foram encontradas no primeiro ano, 56 entradas de ninhos. A distribuição dos ninhos da agregação apresentou-se irregular, sem um padrão de distância entre si. No ano seguinte apenas sete ninhos foram localizados. Convém ressaltar que o local de estudos vem sendo submetido ao longo de anos a interferências antrópicas, tais como, capina e remoção do substrato, o que pode provocar a diminuição dos sítios de nidificação.

Dos quinze ninhos ativos escavados, foram encontradas células em apenas seis. Os ninhos eram constituídos por um túnel levemente oblíquo com acentuada inclinação à medida que se aproximava do fim. A entrada era circular, camuflada e protegida de chuvas entre rizomas secos de gramíneas (Fig. 1 C, D). O orifício permanecia aberto por todo o período de atividade da fêmea até o término do aprovisionamento das células. A profundidade do túnel (n = 5) variou de 25 cm a 50 cm e a extensão de 40 cm a 50 cm. Foi encontrada, em cada ninho, uma única célula, em posição vertical, no final da galeria que não apresentava ramificações (Fig. 1 E). Tais dados corroboram em parte os obtidos por Vinson & Frankie (1988) e Vinson et al. (1996) que também diagnosticaram na Costa Rica, para a espécie, uma única célula por ninho, o que corresponde a uma condição primitiva das abelhas da tribo Centridini (Coville et al. 1983). Entretanto em alguns dos ninhos observados por Vinson & Frankie (1988) os túneis construídos, cujas extensões variavam de 50 cm a 108 cm da superfície do solo, apresentavam ramificações, o que, na opinião desses autores, caracteriza esses ninhos como completos. Os autores relatam, ainda, que em função desse arranjo mais elaborado, C. flavifrons despende de um tempo maior, de até quatro dias, para a finalização do processo de nidificação, quando comparado ao despendido por outras espécies de Centris por eles estudadas.

As seis células de C. flavifrons foram encontradas em diferentes estágios de desenvolvimento. Apenas uma estava finalizada (C₁) e apresentava 3 cm de comprimento e 1,5 cm de diâmetro externos. Tinha forma arredondada e ápice (opérculo) pontiagudo (Fig. 1F). Foi levada ao laboratório para aguardar a emergência do adulto, o que não aconteceu após um ano. Em 02/04 o casulo foi aberto e verificou-se que o indivíduo, já adulto, estava morto. Uma outra célula (C₂) encontrava-se em estágio de construção, sem nenhum alimento e as outras quatro (C₃ a C₆) estavam sendo aprovisionadas. O conteúdo de uma dessas quatro células (C₃) ocupava até 1/3 da mesma; o das demais células incompletas (C₄, C₅ e C₆) aparentemente apresentava pólen muito seco, ocupando menos de um 1/3 destas (Tabela 1). As paredes externas das células estavam compactadas com areia mais umedecida contrastando com o substrato em volta. A parede interna das células era constituída de grãos de areia e revestida de óleo com aspecto liso e brilhante.

Comportamento de nidificação e parasitas. Foi diagnosticada atividade noturna na construção do ninho em três fêmeas observadas, as quais iniciaram a construção do túnel pela manhã (5:00h, n = 2; 10:00h, n = 1) e continuaram suas atividades até às 21:00h no mesmo dia. No dia seguinte iniciaram a construção da célula, sendo que a terceira fêmea mais tardiamente, após retirar areia do túnel.

As fêmeas podem levar de quatro até, possivelmente, cinco dias para finalizar o processo de nidificação. Vinson & Frankie (1988) também verificaram um tempo maior que três dias para a nidificação da espécie, diferentemente de outras estudadas na Costa Rica, porém atribuem esse fato ao complexo sistema de múltiplos túneis.

O maior intervalo de tempo despendido por uma das fêmeas no interior do ninho, durante o dia e após o término de construção do túnel (onde não foi mais observada a retirada de areia), foi de 1h e 15 min. Como não havia pólen nas escopas, acredita-se que o tempo foi empregado na construção da célula.

Fora do ninho, o maior intervalo de tempo despendido durante o dia variou de 1h e 15 min a 1h e 58 min (n = 2 ). As fêmeas observadas voltavam com as escopas cheias de pólen e/ou óleo, indicativo de que as células estavam sendo aprovisionadas. Durante essas viagens o maior intervalo de tempo dentro do ninho variou de 24 a 26 min (n = 2 ). O maior número de viagens (entrada e saída do ninho) realizadas pelas fêmeas (n = 2 ), para o aprovisionamento das células, ocorreu no período da manhã. Cada fêmea realizou, entre 5:00h e 12:00h, cinco viagens. No período da tarde, o número de viagens foi reduzido a um ou zero. Uma das fêmeas retornou ao ninho às 15:00h, permanecendo na entrada do mesmo, inativa, até o dia seguinte às 5:00h, quando reiniciou suas atividades.

De modo geral, as fêmeas após cessarem suas atividades permaneciam inertes no interior da entrada do túnel, no período da noite, reiniciando suas atividades nas primeiras horas da manhã (4:30h - 5:00h). Também ficavam assim, quando da ocorrência de chuvas, saindo após seu término.

Uma fêmea iniciou a construção de dois ninhos ao mesmo tempo, finalizando apenas um. A segunda entrada, cujo túnel não foi finalizado no dia observado, poderia ser entendida como um ninho verdadeiro, que posteriormente poderia ser completado, um ninho abandonado ou um falso ninho, este último provavelmente para manter ocupado cleptoparasitas como espécies de Mesoplia (Hymenoptera, Apidae, Ericrocidini), presentes na área. Foi observada outra fêmea de C. flavifrons expulsando uma espécie de Mesoplia que havia invadido seu ninho. Espécies de Mesoplia são comumente registradas em ninhos de Centris (Morato et al. 1999, Aguiar & Gaglianone 2003). Vinson & Frankie (1988) relatam que em ninhos completos de C. flavifrons há 6 a 10 ramificações cegas antes de chegar ao túnel verdadeiro. Segundo Chiappa & Toro (1994), a presença de túneis laterais ou células abertas em ninhos de Centris mixta servem para evadir parasitas ou alojar adultos que a usam como dormitório. Com exceção dessa fêmea aparentemente construindo dois ninhos ao mesmo tempo, não foram encontradas, nos 15 ninhos observados de C. flavifrons, ramificações ou túneis laterais e nem células cegas. Entretanto as fêmeas fundadoras permaneciam na entrada do túnel à noite ou em períodos de chuva.

Sazonalidade, recursos florais e análise polínica. Indivíduos de C. flavifrons foram observados nas flores no período de maio a dezembro, sendo agosto o mês de maior abundância (Fig. 2). C. flavifrons visita uma variedade de tipos florais para a coleta de pólen o qual é utilizado, segundo Vinson et al. (1997), no aprovisionamento de até 2/3 do conteúdo da célula juntamente com o óleo (Tabela 1). O´Toole & Raw (1991) enfatizam que nos trópicos a maior parte das espécies de abelhas solitárias emerge no final da estação de alta pluviosidade, o que coincide com o período de maior floração e, portanto de maior oferta de recursos, néctar, pólen e óleo. Logo após a emergência, os adultos desenvolvem estratégias para a localização e atração dos pares para acasalamento, estabelecendo territórios (Vinson et al. 1996); patrulha nas flores ou em ninhos são freqüentes por essas ocasiões (Alcock 1980, Roubik 1989, Alcock 1991). Os agregados encontrados de C. flavifrons foram fundados no fim do período de estiagem, principalmente nos meses de outubro a dezembro, que coincidem com o período de maior ocorrência de comportamentos de marcação territorial de machos e nidificação de Centridini diagnosticados por Rego et al. (2000) em ambiente de cerrado no Maranhão. Como foram encontrados ninhos em diferentes estágios (alguns sendo construídos, outros já aprovisionados e poucos com larvas em diferentes estágios de desenvolvimento) somente no período de estiagem e sem atividade no período subseqüente, supõe-se que o fim do período de estiagem (outubro a dezembro) representaria o período das fundações.

Foram identificados os grãos de pólen de quatro células de C. flavifrons. Vinte e três espécies florais, dentre as quais seis espécies de Malpighiaceae foram diagnosticadas (Tabela 2). Banisteropsis sp., Byrsonima amoena Cuatrec., B. crassiffolia, B. intermedia A.Juss., B. sericea DC e Tetrapterys sp. destacam-se como fontes de óleo e pólen; Sena latifolia (G. Mey.) HS Irwin & Barneby, Chamaecrista hispidula (Vahl) HS Irwin & Barneby, Hymenea courbaril L. e Ouratea hexasperma (St.- Hill) Baill., como fontes exclusivas de pólen; as demais espécies são consideradas principalmente nectaríferas. Na análise polínica da célula C_3, 45% dos grãos diagnosticados eram de B. crassifolia, ressaltando a relevância dessa espécie no aprovisionamento de C. flavifrons e conseqüentemente no seu processo de polinização. Para a maioria das espécies vegetais encontradas nas células C₄, C₅, e C₆ (Tabela 1) não foi possível a identificação ao nível de espécie. Grãos de pólen de Byrsonima foram inferiores a 1% nessas células, não sendo, portanto, contabilizados na amostra. Vinson et al. (1997) descrevem que o primeiro conteúdo de pólen contido nas células de Centris é preferencialmente pólen compactado, quase sem mistura de líquidos e que somente nas camadas mais superficiais das células o pólen se apresenta mais esponjoso. Assim sendo, a baixa freqüência de plantas de óleo diagnosticadas nas células C₄, C₅ e C₆ poderia ser atribuída ao fato de as mesmas não terem sido totalmente aprovisionadas. Do total de 23 espécies encontradas na análise polínica, C. flavifrons não havia sido registrada em apenas seis espécies florais, Lecythis lurida (Miers) Mori, Hymenea courbaril L., Myrcea sp., Protium sp., Tetrapterys sp. e Thalisia sp. (Tabela 1).

Agradecimentos

Esta pesquisa faz parte do projeto "Polinizadores do murici (Byrsonima crassifolia, Malpighiaceae) em área nativa, Maranhão: diversidade de espécies, nidificação e seu uso sustentável na agricultura" financiado pelo PROBIO, tendo recebido apoio logístico em Urbano Santos da Cia Agrícola Paineiras Ltda. à qual somos gratos. Ao biólogo Adriano Oliveira Maciel pela ajuda de campo. À Fundação Sousândrade (FSADU) especialmente a Regina Luna que sempre nos apoiou. Aos consultores anônimos pelas valiosas críticas e sugestões. Marina Ramos recebeu bolsa de Iniciação Científica do PIBIC/CNPq/UFMA.

Received 19/VII/05.

Accepted 02/II/06.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  11 Dez 2006
• Data do Fascículo
  Out 2006

Histórico

• Aceito
  02 Fev 2006
• Recebido
  19 Jul 2005