Influência da temperatura na freqüência de cópula de Anticarsia gemmatalis Hübner e Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae)

Temperature effects on the mating frequency of Anticarsia gemmatalis Hüebner and Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae)

ECOLOGY, BEHAVIOR AND BIONOMICS

Influência da temperatura na freqüência de cópula de Anticarsia gemmatalis Hübner e Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae)

Temperature effects on the mating frequency of Anticarsia gemmatalis Hüebner and Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae)

Patrícia Milano^I; Evoneo Berti Filho^I; José R.P. Parra^II; Fernando L. Cônsoli^III

^ILab. Entomologia Florestal; [e-mail]; [e-mail]

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^IIILab. Ecologia Nutricional e Molecular de Interações entre Artrópodes e Microrganismos. Depto. Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola. ESALQ/USP, Avenida Pádua Dias 11, C. postal 9, Piracicaba, 13418-900, SP; [e-mail]

RESUMO

Este trabalho estudou a influência da temperatura na freqüência de cópula de Anticarsia gemmatalis Hübner e Spodoptera frugiperda J. E. Smith, que empregam diferentes estratégias de alocação, e a utilização de nutrientes para suas atividades reprodutivas. Os insetos foram criados em dieta artificial a 25ºC, sendo a influência da temperatura na freqüência de cópula, fecundidade, fertilidade e longevidade de adultos avaliada em cinco temperaturas (15, 20, 25, 30 e 35ºC). A temperatura afetou a freqüência de cópula de ambas as espécies, sendo o seu efeito mais evidente nas temperaturas extremas estudadas (15ºC e 35ºC), principalmente, para A. gemmatalis, que apresentou redução drástica em sua atividade de cópula. Temperaturas intermediárias (20ºC a 30ºC) permitiram o maior número de cópulas, com S. frugiperda apresentando (até oito cópulas) atividade de cópula muito superior à de A. gemmatalis (até duas cópulas). Mesmo com a variação encontrada na atividade de cópula nas diferentes temperaturas, não foi verificada correlação entre o número de cópulas e os demais parâmetros biológicos observados (fecundidade, fertilidade e longevidade), com exceção da fecundidade de S. frugiperda a 25ºC, que apresentou correlação positiva com a atividade de cópula nessa temperatura (r = 0,589; P = 0,003), indicando que as alterações na atividade reprodutiva desse inseto foram decorrentes, basicamente, de sua resposta à temperatura. Fêmeas de S. frugiperda foram mais fecundas nas temperaturas entre 20ºC e 30ºC e as de A. gemmatalis a 25ºC. A longevidade de ambos os sexos decresceu com o aumento da temperatura para as duas espécies estudadas.

Palavras-chave: Reprodução, lagarta desfolhadora, espermatóforo, fecundidade

ABSTRACT

This paper deals with the influence of temperature on the mating frequency of two lepidopterans, Anticarsia gemmatalis Hübner and Spodoptera frugiperda (J.E. Smith), which use different strategies of allocation, and with the utilization of nutrients for their reproductive activities. The insects were reared on artificial diets at 25ºC, and the adults were exposed to five temperatures (15, 20, 25, 30, and 35ºC) to observe the influence of each temperature on their mating frequency, fecundity, fertility and longevity. The temperature affectedthe mating frequency of both species, being more evident at 15ºC and 35ºC, mainly for A. gemmatalis, which presented a drastic reduction on mating activities. The highest number of matings were observed from 20ºC to 30ºC, with S. frugiperda presenting mating activity (0-8) much higher than that of A. gemmatalis (0-2), but no correlation was observed among the number of matings and all other biological parameters evaluated (fecundity, fertility and longevity). However, S. frugiperda showed a positive correlation between fecundity and mating activity of females (r = 0.589; P = 0.003) at 25ºC. The highest fecundities were observed at temperatures from 20ºC to 30ºC for S. frugiperda and at 25ºC for A. gemmatalis. For both species, the longevity of males and females decreased as temperature increased.

Keywords: Reproduction, defoliator caterpillar, spermatophore, fecundity

A temperatura é um dos fatores abióticos mais importantes que afeta a biologia de insetos, provocando alterações no metabolismo, desenvolvimento e reprodução, principalmente, quando expostos a extremos térmicos (Chapman 1998). Tais alterações são causadas diretamente pela temperatura por serem os insetos organismos pecilotérmicos, em que a atividade metabólica está diretamente relacionada à temperatura, resultando em taxas de crescimento mais elevadas em temperaturas mais altas (Moscardi et al. 1981, Bavaresco et al. 2002, Pessoa et al. 2004).

A reprodução de insetos, além de ser afetada direta ou indiretamente pela temperatura, é dependente ainda de fatores como o comportamento de corte, disputas territoriais por parceiros e freqüência de cópulas, entre outros aspectos reprodutivos (Thornhill & Alcock 1983, Wickman 1985, Larsson & Kustvall 1990, Ritchie et al. 2001, Hedrick et al. 2002).

A freqüência de cópula em insetos é um dos aspectos reprodutivos que pode influenciar o sucesso reprodutivo, visto que além da transferência de esperma, há também a transferência de substâncias adicionais presentes no ejaculado dos machos no momento da cópula, cuja função pode ser nutritiva e/ou moduladora, influenciando a fecundidade e fertilidade das fêmeas (Boggs & Gilbert 1979, Thornhill & Alcock 1983, Arnqvist & Nilsson 2000). Porém, tais parâmetros podem ser afetados não somente pela freqüência de cópulas (Opp & Prokopy 1986), mas também pela idade (Delisle & Bouchard 1995, Roggers & Marti 1996, Seth et al. 2002) e o tamanho dos adultos (Bergstrom et al. 2002), além do processo de maturação do ovário que, por sua vez, pode ser afetado pela temperatura (Taufer et al. 2000, Crema & Castelo Branco 2004) e/ou por fatores nutricionais (Jervis et al. 2001, Jervis et al. 2005).

Assim, sabendo que a temperatura afeta o metabolismo de insetos e, por conseqüência, influencia a reprodução dos mesmos, a presente pesquisa buscou avaliar a influência da temperatura na freqüência de cópulas de Anticarsia gemmatalis Hübner e Spodoptera frugiperda (J. E. Smith), espécies que apresentam estratégia reprodutiva diferenciada pois a primeira necessita de alimentação na fase adulta e a segunda, não necessita (Milano et al. submetido), e verificar as alterações causadas na fecundidade, fertilidade e longevidade dos adultos em ambas as espécies em condições de laboratório.

Material e Métodos

A. gemmatalis e S. frugiperda obtidas a partir da quinta geração de populações mantidas em laboratório, renovadas anualmente pela introdução de insetos de campo, foram criadas em dieta artificial à base de feijão, germe de trigo, proteína de soja, caseína e levedura (Mihsfeldt & Parra 1999) e mantidas em condições controladas até a pupação (25 ±2ºC, UR 60 ± 10% e fotofase 14h). As pupas foram sexadas e pesadas 48h antes da emergência dos adultos, baseando-se na duração da fase pupal de A. gemmatalis (10 dias) (Silva 1981) e S. frugiperda (11 dias) (Nalim 1991).

Para minimizar a variação causada pelo efeito do peso na reprodução, os experimentos foram realizados utilizando pupas fêmeas com 240 mg a 255 mg, e machos de A. gemmatalis com 260 mg a 285 mg e pupas fêmeas e machos de S. frugiperda com 270 mg a 295 mg. Após pesadas, as pupas de A. gemmatalis e S. frugiperda foram colocadas em placas de Petri (9 cm de diâmetro e 2 cm de altura) forradas com papel filtro umedecido e transferidas para gaiolas de emergência formadas por tubo de PVC (20 cm de altura e 10 cm de diâmetro), forradas em seu interior com papel do tipo sulfite.

Após a emergência, 25 casais de A. gemmatalis, escolhidos ao acaso, foram transferidos para cada uma das temperaturas estudadas, 15, 20, 25, 30 e 35ºC. Os casais foram colocados em gaiola cilíndrica (40 cm de altura e 30 cm de diâmetro) revestida por tecido tipo tule (Fig. 1A), e transferidos para câmaras climatizadas, tipo BOD, ajustadas as temperaturas testadas (60 ± 10 UR; 14h de fotofase). No início da escotofase, das quatro lâmpadas presentes em cada BOD, três foram retiradas, sendo, apenas uma mantida acesa e envolta por uma proteção de papel cartão de cor preta (Fig. 1B). Esse procedimento foi realizado com a finalidade de manter luminosidade mínima necessária para garantir o acasalamento nessa espécie (Magrini 1993).

Os casais foram mantidos em gaiolas de acasalamento revestidas por tule durante 48h, sendo posteriormente individualizados em gaiolas de PVC (20 cm de altura e 10 cm de diâmetro), forradas em seu interior com papel do tipo sulfite, contendo solução aquosa de mel a 10% como alimento (Fig. 1C). Os casais individualizados foram mantidos nas mesmas temperaturas em que permaneceram durante o período de acasalamento. As gaiolas de acasalamento e manutenção dos adultos foram umedecidas a cada 24h durante a condução dos bioensaios.

Para S. frugiperda, adultos recém-emergidos foram escolhidos ao acaso e 25 casais, por temperatura, foram individualizados em gaiolas de PVC (Fig. 1C) forradas em seu interior por papel jornal (Parra, 1996), contendo apenas água para os adultos e, umedecidas a cada 24h durante a condução dos bioensaios.

O número de cópulas realizado pelas espécies em estudo, em cada temperatura avaliada, foi determinado pela verificação do número de espermatóforos presentes na bolsa copuladora das fêmeas após sua morte. Nenhum processo químico foi empregado para a observação dos espermatóforos, pois estes foram facilmente reconhecidos após dissecação das fêmeas utilizando-se microscópio estereoscópico. Foram observadas, ainda, a fecundidade e a fertilidade, esta determinada pela viabilidade da segunda postura, a longevidade dos adultos, a porcentagem de acasalamento e o número médio de posturas.

Os dados foram submetidos a análise de variância e as médias foram comparadas pelo teste de Tukey (P < 0,05). Somente os dados de longevidade das fêmeas de S. frugiperda foram transformados por log(y) pelo Método Potência Ótima de Box-Cox (Box & Cox 1964).

Resultados e Discussão

O número de cópulas de A. gemmatalis e S. frugiperda foi afetado pela temperatura, sendo reduzido nos extremos térmicos de 15ºC e 35ºC (Tabela 1). No entanto, o número de cópulas realizado por ambas as espécies estudadas não apresentou nenhuma correlação com as demais variáveis observadas (fecundidade, fertilidade e longevidade), com exceção da fecundidade de S. frugiperda a 25ºC, a qual demonstrou estar diretamente correlacionada com a atividade de cópula dessa espécie (Pearson Product Moment Correlation, r = 0,589, P = 0,003).

Os resultados obtidos nessa pesquisa concordaram com aqueles observados na literatura em relação à influência da temperatura no número de cópulas de insetos, o qual pode aumentar (Cook 1994, Kindle et al. 2006) ou diminuir (Fay & Meats 1983) com a elevação térmica. Assim, apesar de não ter havido correlação entre o número de cópulas e os parâmetros biológicos observados, para S. frugiperda, mantida a 25ºC, o maior número de cópulas implicou em aumento da fecundidade, concordando com dados presentes na literatura (revisado por Arnqvist & Nilsson 2000). Apesar de a temperatura provocar variações, como mencionado anteriormente, a freqüência de cópulas pode influenciar, de forma diferenciada, a fecundidade e longevidade das fêmeas de ambas as espécies estudadas (Milano 2008).

As maiores porcentagens de acasalamento para ambas as espécies foram verificadas entre 20ºC e 30ºC (Tabela 1) (Fig. 2A e 2B). Nessa faixa térmica, os resultados obtidos para A. gemmatalis (Fig. 2A) aproximaram-se dos resultados observados por Leppla et al. (1977). Já as menores porcentagens de acasalamento observadas a 15ºC e 35ºC ocorreram, provavelmente, devido à influência da temperatura no metabolismo de insetos. Adultos de A. gemmatalis permaneceram imóveis a maior parte do tempo, tanto nas gaiolas de acasalamento como nas de manutenção de adultos, na temperatura mínima estudada. Já na temperatura extrema (35ºC), os insetos movimentaram-se pouco e procuraram constantemente pelo alimento, mesmo durante o período da escotofase. Provavelmente, esse comportamento se deva à baixa atividade metabólica nas temperaturas inferiores e à desidratação em temperaturas elevadas, uma vez que a reação dos insetos frente a extremos térmicos pode variar entre as espécies, provocando alterações no metabolismo dos mesmos e, por conseqüência, no comportamento e reprodução (Chapman 1998).

O número de cópulas de S. frugiperda entre 20ºC e 30ºC foi semelhantes ao observado por Simmons & Marti (1992) e, na temperatura de 25ºC, foi superior aos valores obtidos por Burton & Perkins (1972) e Nalim (1991), que foram 2,6 e 2,2, respectivamente.

A atividade de cópula sofreu redução em ambas as espécies nas temperaturas extremas de 15ºC e 35ºC (Tabela 1). Assim, sabendo-se que o número de cópulas pode afetar os parâmetros biológicos (fecundidade, fertilidade e longevidade) de insetos (Arnqvist & Nilsson, 2000), os dados obtidos nestas temperaturas extremas foram suprimidos das análises estatísticas de A. gemmatalis devido ao número limitado de casais que copularam.

A fecundidade de A. gemmatalis não foi afetada pelo número de cópulas nas temperaturas de 20ºC (r = 0,239, P = 0,261); 25ºC (r = 0,094, P = 0,660) e 30ºC (r = 0,191, P= 0,382). O número médio de ovos colocados foi maior a 25ºC (Tabela 2), concordando com os dados obtidos em observações anteriores disponíveis para essa espécie (Moscardi et al. 1981; Silva 1981; Magrini 1993, 1996). S. frugiperda também não teve sua fecundidade afetada pelo número de cópulas, com exceção das observações realizadas a 25ºC, temperatura na qual a fecundidade foi diretamente relacionada ao número de acasalamentos (Fig. 3), concordando com resultados presentes na literatura, que demonstram que a fecundidade de insetos pode ser dependente do número de cópulas, sendo, na maioria das vezes, esse número positivamente relacionado à fecundidade (Svärd & McNeil 1994, Costa et al. 1998, Hsu & Wu 2000).

No limite térmico inferior de 15ºC, a fecundidade de S. frugiperda foi inferior à observada às temperaturas de 20ºC a 30ºC (Tabela 3), porém foi superior à registrada por Bowling (1967), Burton & Perkins (1972) e Ferraz (1982) em temperaturas mais elevadas. No extremo térmico de 35ºC, S. frugiperda realizou a deposição de ovos, diferindo das observações prévias realizadas por Ferraz (1982), que indicavam a incapacidade dessa espécie em ovipositar nessa temperatura. Os resultados obtidos na presente pesquisa diferem dos encontrados na literatura nos limites térmicos de 15ºC e 35ºC, possivelmente devido ao método utilizado, especialmente em relação à manutenção de umidade nas gaiolas de acasalamento durante a condução dos bioensaios, o que poderia explicar o fato de S. frugiperda ovipositar a 35ºC.

A viabilidade dos ovos de A. gemmatalis foi maior a 20ºC e 25ºC (Tabela 2) e superior à encontrada por Moscardi (1979) em temperaturas mais elevadas, diferenças essas decorrentes, possivelmente, da manutenção de umidade aos ovos, geração de insetos e dieta artificial utilizada.

A viabilidade dos ovos de S. frugiperda foi alta entre 15ºC e 30ºC (Tabela 3), diferindo da observada por Busato et al. (2005) quando estudaram dois biótipos de S. frugiperda entre 18ºC e 32ºC. Ferraz (1982) e Busato et al. (2005) registraram a maior viabilidade dos ovos para S. frugiperda a 25ºC, com valores superiores aos encontrados por Nalim (1991) e Souza et al. (2001). A temperatura de 35ºC foi a mais prejudicial à reprodução dessa espécie, com viabilidade nula. As variações entre os dados obtidos na presente pesquisa e os disponíveis na literatura podem estar relacionadas à abordagem experimental empregada pelos diferentes autores, com variações em fatores como, método, umidade e fontes de alimento (dietas artificiais e dieta natural, no caso milho).

A longevidade dos adultos de ambas as espécies decresceu com o aumento da temperatura (Tabelas 2 e 3), sendo os resultados obtidos para A. gemmatalis semelhantes aos observados por Moscardi et al. (1981) e Magrini et al. (1996) e para S. frugiperda, aos observados por Ferraz (1982), Nalim (1991), Busato et al. (2005).

Durante a condução dessa pesquisa ocorreram "cópulas imperfeitas" para S. frugiperda, definidas pela transferência incompleta do espermatóforo para a fêmea. Esse fenômeno ocorreu porque apenas a parte do bulbo do espermatóforo foi introduzida na fêmea, mantendo a parte tubular presa no aparelho reprodutor do macho, fazendo com que o casal permanecesse em cópula e causando, por conseqüência, a morte prematura dos mesmos. Isso foi observado em todas as temperaturas testadas, sendo mais freqüente a 35ºC (Fig. 4). Seth et al. (2002) observaram a transferência do espermatóforo e a transferência de espermatozóide durante a cópula de S. litura (F.) e verificaram que 30 min. após a cópula, a parte tubular do espermatóforo ainda estava parcialmente dentro do aparelho genital do macho. A transferência do espermatóforo foi finalizada aos 45 min., mas o bulbo do espermatóforo continha apenas metade das secreções, tornando-se completamente cheio, na bolsa copuladora da fêmea, após 60 min. Através deste estudo, pode-se hipotetizar que o processo de transferência de espermatóforos em S. frugiperda é semelhante ao de S. litura, e que a temperatura afetou a cópula de S. frugiperda no momento de transferência do espermatóforo, não permitindo que o macho concluísse a transferência por motivos ainda desconhecidos.

Portanto, na presente pesquisa, fica evidente que a temperatura afetou a freqüência de cópulas de ambas as espécies estudadas, sendo A. gemmatalis aparentemente mais sensível aos extremos térmicos de 15ºC e 35ºC, condições em que não foram obtidas cópulas suficientes para a análise de dados. A correlação entre temperatura, atividade de cópula e fecundidade foi observada apenas para a espécie S. frugiperda na temperatura de 25ºC, havendo correlação positiva entre atividade de cópula e fecundidade.

Agradecimento

À CAPES pela concessão da bolsa de doutorado o que permitiu a realização desta pesquisa.

Received 12/II/08. Accepted 12/IX/08.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  27 Nov 2008
• Data do Fascículo
  Out 2008

Histórico

• Aceito
  12 Set 2008
• Recebido
  12 Fev 2008