Potencial de isolados de Metarhizium anisopliae e Beauveria bassiana e do óleo de Nim no controle do pulgão Lipaphis erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae)

Potential of Metarhizium anisopliae and Beauveria bassiana isolates and Neem oil to control the Aphid Lipaphis erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae)

BIOLOGICAL CONTROL

Potencial de isolados de Metarhizium anisopliae e Beauveria bassiana e do óleo de Nim no controle do pulgão Lipaphis erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae)

Potential of Metarhizium anisopliae and Beauveria bassiana isolates and Neem oil to control the Aphid Lipaphis erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae)

José M de Araujo Jr; Edmilson J Marques; José V de Oliveira

Dept.o de Agronomia - Entomologia, Univ. Federal Rural de Pernambuco, Av. Dom Manoel de Medeiros s/n, Dois Irmãos, 52171-900, Recife, PE; [e-mail]; [e-mail]; [e-mail]

RESUMO

Avaliou-se a eficiência de Metarhizium anisopliae e Beauveria bassiana para o controle do pulgão Lipaphis erysimi (Kalt.) em couve Brassica oleracea L. var. acephala D.C., bem como sua compatibilidade com óleo de nim (Neemseto^®). Dez isolados desses fungos foram utilizados, onde o isolado CG 001 de B. bassiana e o isolado CG 30 de M. anisopliae apresentaram-se como os mais virulentos com 90% e 4,4 dias, e 64% e 3,8 dias, de mortalidade e tempo letal médio, respectivamente. Bioensaios com o produto à base de nim nas concentrações 0,5; 1,0 e 2,0% foram realizados por imersão foliar e pulverização sobre os pulgões. O tratamento com pulverização de 2,0% de Neemseto^® proporcionou mortalidade de 90%. O teste in vitro de Neemseto^® a 0,125; 0,25 e 0,5%, sobre os isolados CG 001 de B. bassiana e CG 30 de M. anisopliae mostrou que esses isolados podem ter seu crescimento colonial e viabilidade alterados quando expostos a concentrações de nim maiores que 0,25%. Em valores absolutos, os isolados CG 001 de B. bassiana e CG 30 de M. anisopliae foram os mais virulentos para L. erysimi, podendo ser utilizados no manejo dessa praga.

Palavras-chave: Fungo entomopatogênico, inseticida botânico, compatibilidade, crucífera

ABSTRACT

This work aimed to determine the efficiency of the entomopathogenic fungi Metarhizium anisopliae and Beauveria bassiana to control the aphid Lipaphis erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae) in kale Brassica oleracea var acephala D.C., as well as their compatibility with a neem oil formulation (Neemseto^®). Ten isolates of both fungi were tested and the most pathogenic ones were B. bassiana CG001 and M. anisopliae CG30 with 90% and 4.4 days, and 64% and 3.8 days of mortality and median lethal time, respectively. Bioassays with neem at concentrations of 0.5, 1.0 and 2.0% were done either by leaf discs dipping or spraying the aphids on the leaf discs. The neem spraying treatment at 2.0% provided 90% mortality. The use of B. bassiana isolate CG001 or M. anisopliae isolate CG30 with neem at 0.125, 0.25, and 0.5%, demonstrated that these isolates could have their spore viability or colony growth affected when exposed to neem concentrations higher than 0.25%. In absolute values, the isolates B. bassiana CG001 and M. anisopliae CG30 are the most virulent to L. erysimi, and could be utilized in the management of this pest.

Key words: Entomopathogenic fungi, botanic insecticide, compatibility, crucifer

A produtividade das brassicáceas pode ser reduzida pela presença de vários insetos, com destaque para os pulgões Brevicoryne brassicae L, Myzus persicae (Sulzer) e Lipaphis erysimi (Kaltenbach) (Sousa-Silva & Ilharco 1995, Blackman & Eastop 2000). As ninfas e os adultos de L. erysimi sugam a seiva das folhas, brotos jovens e inflorescência, resultando até mesmo na morte da planta. Adicionalmente, podem transmitir viroses, como o vírus do mosaico do pepino e do feijoeiro (Castle et al 1992).

Atualmente, o controle de pulgões baseia-se no uso de inseticidas químicos sintéticos e produtos alternativos como o alho, arruda, confrei (Symphytum officinali), fumo e outros (Abreu Jr 1998). Os pulgões, entretanto, possuem alta capacidade reprodutiva e com a aplicação intensiva de inseticidas, pode ocorrer desenvolvimento de resistência (Zheng et al 1997), levando à busca de novas alternativas para o controle desses insetos, como o controle biológico, a utilização de inseticidas naturais, e até mesmo a interação entre esses dois agentes de controle.

O controle microbiano com o uso de entomopatógenos, principalmente fungos, tem se destacado devido à ocorrência dos microorganismos em condições naturais, tanto enzoótica como epizoóticamente, e tem sido, no Brasil e em outros países, um fator importante na redução de populações de insetos. Os fungos entomopatogênicos Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliae são mundialmente conhecidos e utilizados como agentes biocontroladores de pragas agrícolas de várias espécies em diversas ordens (Alves et al 2008), inclusive Hemiptera, como os pulgões (Butt et al 1994, Loureiro & Moino Jr 2006).

Os produtos à base de azadiractina, encontrada principalmente nas sementes de nim, estão entre os principais métodos alternativos para o controle de pulgões (Schmutterer 1990, Mordue & Nisbet 2000). Os efeitos da azadiractina sobre insetos incluem repelência, deterrência alimentar, interrupção do crescimento, interferência na metamorfose, esterilidade e anormalidades anatômicas (Mordue & Nisbet 2000, Martinez & Emden 2001, Venzon et al 2007, Santos et al 2004).

Testes de compatibilidade de produtos fitossanitários com fungos entomopatogênicos in vitro mostram que esses produtos promovem grande variação de resposta e, dependendo do produto químico, podem ser observados efeitos deletérios, nulos ou mesmo sinérgicos sobre esses agentes de controle microbiano (Alves et al 1998).

O presente trabalho teve por objetivos avaliar a eficiência da aplicação de nim formulado e de isolados de Metarhizium anisopliae e Beauveria bassiana no controle do pulgão L. erysimi, e avaliar, in vitro, o efeito de nim sobre os fungos.

Material e Métodos

Criação de pulgões, obtenção e multiplicação dos isolados dos fungos.Lipaphis erysimi foi coletada na horta da UFRPE e criada sobre plantas de couve-folha B. oleraceae var. acephala, mantidas em casa-de-vegetação em vasos plásticos de 1 L, contendo mistura de solo mais esterco (2:1).

Os isolados utilizados de M. anisopliae e B. bassiana são mantidos na micoteca do Laboratório de Patologia de Insetos da UFRPE. Os isolados selecionados (Tabela 1) foram multiplicados em BDA (batata-dextrose-ágar) e MC (meio completo), constituído de extrato de levedura, glicose, sais minerais, ágar e água destilada (Alves 1998).

Seleção de isolados. O experimento foi conduzido em delineamento inteiramente casualizado, com 21 tratamentos e 10 repetições, sendo cada parcela constituída por 10 ninfas do pulgão L. erysimi com 24-48h de idade, de primeiro ou segundo instar (Godoy & Cividanes 2002).

Os isolados foram multiplicados em placas de Petri com BDA + antibiótico (estreptomicina) e mantidos em estufa incubadora B.O.D. a 26 ± 1ºC, com fotofase de 12h. Em seguida, foram preparadas as suspensões fúngicas, adicionando-se 10 ml de água destilada esterilizada mais espalhante adesivo Tween 80^® a 0,01% (ADE + espalhante). Após diluições sucessivas, obtiveram-se suspensões nas concentrações de 10⁷ conídios ml^-1, que foram utilizadas para os testes de patogenicidade. A viabilidade dos conídios foi aferida em microscópio óptico 20h após o plaqueamento em BDA + antibiótico (sulfato de estreptomicina a 0,05%).

Para os bioensaios com pulverização, dez ninfas foram colocadas sobre discos de folhas de couve com 5 cm de diâmetro, mantidas em placas de Petri plásticas de 9 cm de diâmetro com meio ágar-água (1%) (Loureiro & Moino Júnior 2006). Os discos de folhas contendo os insetos foram pulverizados com 1 ml das suspensões fúngicas na concentração de 107 conídios ml-1 e com água destilada mais espalhante adesivo Tween 80^® (testemunha), utilizando-se o microatomizador "Paasche Airbrush" elétrico, modelo "VL", acoplado a um compressor regulado para 15 libras/pol2 de pressão. Em seguida, os discos foram deixados em placas de Petri plásticas perfuradas nas tampas e cobertas com tela anti-afídeo, a 26 ± 2 ºC, 70 ± 10% de UR e fotofase de 12h. A mortalidade foi avaliada diariamente, sendo os insetos mortos transferidos para placas de Petri com papel de filtro umedecido para confirmação do agente causal.

Os dados de mortalidade média foram analisados mediante análise de variância (ANOVA), utilizando o Proc ANOVA do SAS (SAS Institute 1999-2001), e as médias comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade quando significativo, sendo os dados transformados para √ (x + 0,5).

A partir dos dados de mortalidade confirmada, certificada após a extrusão micelial do fungo no corpo do inseto morto, determinou-se a porcentagem de sobrevivência média em 10 dias. As médias de sobrevivência foram submetidas aos testes Log-Rank, através do método Kaplan-Meyer, por comparação de pares de isolados usando o Proc Lifetest do SAS (SAS Institute 1999-2001).

Ação de nim sobre L. erysimi. Na primeira etapa pulverizaram-se emulsões de óleo de nim adquiridas através do produto comercial Neemseto^® (Cruangi Neem do Brasil Ltda, Timbaúba, PE), que contém 2,389 ppm de princípio ativo (azadirachtina A e B, nimbina e salanina), nas concentrações de 0,5, 1,0 e 2,0% sobre discos de folha de couve com 5 cm de diâmetro, infestadas com 10 ninfas do pulgão com 24-48h de idade, em placas de Petri contendo meio ágar-água (1%).

Para a segunda etapa, os discos de folhas foram imersos por 20 segundos em emulsão de óleo de nim nas concentrações citadas anteriormente, sendo em seguida infestados com 10 ninfas do pulgão por repetição. Na testemunha, os discos contendo os pulgões foram pulverizados com água destilada. O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado com sete tratamentos e 10 repetições cada.

As avaliações foram realizadas diariamente, por um período de 10 dias. Os insetos mortos foram coletados, sendo os dados de mortalidade média submetidos à análise de variância (SAS Institute 1999-2001). As médias foram comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade, quando significativas, sendo os dados transformados para √ (x + 0,5).

Efeito in vitro do óleo de nim sobre o crescimento, esporulação e viabilidade de M. anisopliae e B. bassiana. Foram avaliados os isolados CG 001 de B. bassiana e CG 30 de M. anisopliae, selecionados como os mais eficientes no controle do pulgão. Em função dos resultados experimentais verificados em outros trabalhos (Marques et al 2004, Depieri et al 2005), o Neemseto foi utilizado nas concentrações de 0,125, 0,25 e 0,5%. Com o meio BDA ainda líquido à temperatura próxima de 40ºC, adicionou-se o produto nas referidas concentrações e, em seguida, a mistura foi vertida em placas de Petri (20 ml/placa). Devido às baixas concentrações utilizadas, obteve-se uma mistura uniforme do produto com o meio. Após a solidificação, os entomopatógenos foram inoculados tocando-se, com ajuda de uma pinça, um fragmento de sílica gel impregnado com os fungos em três pontos por placa, três placas por tratamento, em câmara de fluxo laminar.

Em seguida, as placas foram mantidas em B.O.D. (26 ± 1ºC e fotofase de 12h) por um período de 14 dias. Após esse período, foi aferido o diâmetro médio das colônias e contados o número de conídios produzidos por colônia (Alves 1998). Essa etapa do experimento foi realizada em delineamento inteiramente casualizado, constando de sete tratamentos, onde cada tratamento foi composto por três placas de Petri com três colônias do fungo em cada, sendo avaliadas apenas seis colônias.

Para os testes de viabilidade, foi adicionado 1 ml da suspensão de 10⁷ conídios ml^-1 às emulsões do Neemseto nas concentrações de 0,125, 0,25 e 0,5%. Decorridos 60 minutos, alíquotas de 0,1 ml dessa mistura foram espalhadas em placas de Petri contendo meio de cultura BDA+A. Na testemunha utilizou-se a suspensão do fungo diluída em ADE+E. Para cada tratamento foram realizadas quatro repetições (placas). Após 20h avaliou-se a germinação dos conídios, dividindo-se as placas em quatro quadrantes, quantificando-se os conídios germinados e não-germinados (100 conídios/quadrante), sob microscópio óptico.

Para a classificação da compatibilidade do produto com os entomopatógenos foi utilizado o modelo IB (Índice Biológico), desenvolvido por Alves et al (2007), para caracterizar a compatibilidade de fungos entomopatogênicos com produtos inseticidas in vitro, em meio de cultura sólido. Assim, foram calculados os valores percentuais médios de esporulação e crescimento vegetativo das colônias dos fungos com relação à testemunha, sendo aplicada, para cada concentração do produto, a seguinte fórmula:

IB = [47 (CV) + 43 (ESP) + 10 (GERM)] / 100, onde:

IB = Índice biológico

CV = Porcentagem de crescimento vegetativo em relação à testemunha

ESP = Porcentagem de esporulação das colônias em relação à testemunha

GER = Porcentagem de germinação dos conídios

Os valores de IB para a classificação dos produtos são: tóxico 0-41, moderadamente tóxico 42-66 e com-patível > 66.

Resultados e Discussão

Testes de patogenicidade dos isolados. Os conídios dos isolados de B. bassiana e de M. anisopliae apresentaram viabilidades superiores a 95%. A mortalidade confirmada e o tempo médio de sobrevivência dos pulgões, obtidos dos isolados de ambos os fungos, mostram virulência variável para os isolados de B. bassiana (F_{10; 99} = 11,36; P < 0,0001) (Tabela 2), bem como para M. anisopliae (F_10;99 = 24,07; P < 0,0001) (Tabela 3). Os valores porcentuais médios de sobrevivência, ao final dos 10 dias de avaliação, foram estatisticamente diferentes, variando de 4,4 a 7,3 dias (χ²_Gl=9 = 178,06; P < 0,0001) e 3,8 a 6,4 dias (χ²_Gl=9 = 141,68; P < 0,0001), para B. bassiana e M. anisopliae, respectivamente.

Levando-se em consideração que os valores de mortalidade e sobrevivência final foram significativos, o isolado de B. bassiana que apresentou maior eficiência sobre o pulgão L. erysimi foi CG 001, proporcionando 90% de mortalidade confirmada e 4,4 dias de sobrevivência média, ao término dos dez dias de avaliação. Esses valores são próximos aos obtidos por Almeida et al (2007), que constataram que o produto comercial Boveril^®, que contém conídios do fungo B. bassiana, apresentou níveis de mortalidade confirmada superiores a 85% para o pulgão B. brassicae.

Para M. anisopliae, o isolado selecionado como o mais virulento para L. erysimi foi CG 30, com 64% de mortalidade confirmada e 3,8 dias de sobrevivência, um pouco inferiores aos relatados para outros isolados desse fungo ou outros entomopatógenos no controle de pulgões (Butt et al 1994, Loureiro & Moino Jr 2006).

Ação de contato do nim sobre L. erysimi. A mortalidade de ninfas do pulgão entre os tratamentos diferiu (F_{6; 63} = 29,54; P < 0,0001), sendo maior nos tratamentos onde se pulverizou as emulsões do Neemseto a 2,0% e 1,0%, com 90% e 81%, respectivamente. Os tratamentos com imersão foliar, também nas mesmas concentrações, proporcionaram mortalidade de 79% e 77%, respectivamente (Tabela 4). A eficiência do nim no controle de pulgões é dependente do tipo de formulação e forma de aplicação utilizada e do inseto-alvo, visto os valores distintos relatados para a mesma espécie, como M. persicae (Verkerk et al 1998, Venzon et al 2007). No entanto, de forma geral, o controle exercido pela formulação comercial utilizada neste estudo foi muito superior àquela relatada para extrato de sementes de nim para o controle do pulgão M. persicae (Venzon et al 2007), mas comparável àquela encontrada quando da utilização de extrato aquoso de pó de sementes no controle de A. gossypii (Santos et al 2004), ou de inseticidas à base de nim para o controle de M. persicae e B. brassicae (Verkerk et al 1998).

Efeito in vitro do óleo de nim sobre o crescimento, esporulação e viabilidade de M. anisopliae e B. bassiana. O isolado CG 001 de B. bassiana teve o crescimento vegetativo (diâmetro das colônias) e a esporulação (quantificação de conídios) reduzida apenas na maior concentração do Neemseto^® (0,5%), não havendo nenhum efeito sobre sua viabilidade. Já para o isolado CG 30 de M. anisopliae, o crescimento vegetativo foi reduzido nas três concentrações (0,125, 0,25 e 0,5%); porém o número e a viabilidade de conídios produzidos só foram reduzidos na maior concentração (Tabela 5). Resultados encontrados por Marques et al (2004) indicam que o crescimento vegetativo das colônias e a esporulação de B. bassiana (JAB 07) e M. anisopliae (E9) também foram prejudicados quando estes foram inoculados em meio de cultura contendo óleo de nim a 0,156, 0,312 e 0,625%, concentrações essas próximas àquelas utilizadas no presente trabalho. Porém, a viabilidade dos conídios não foi afetada em todas as concentrações testadas.

A incompatibilidade do nim com entomopatógenos já havia sido demonstrada utilizando-se outra formulação comercial de óleo emulsionável (Dalneem^®, azadirachtina a 0,1%) em isolado do fungo B. bassiana, quando foram constatadas inibições significativas do crescimento vegetativo e redução na produção e viabilidade dos conídios (Depieri et al 2005). Entretanto, os valores de IB determinados neste estudo, que variaram de 85,6 a 106,5, indicam as emulsões de nim da formulação testada, nas concentrações de 0,125, 0,25 e 0,5%, foram compatíveis com os isolados CG 001 de B. bassiana e CG 30 de M. anisopliae. Sendo assim, esses resultados confirmam que formulações contendo até 2,389 ppm de princípio ativo (azadirachtina A e B, nimbina e salanina), nas referidas concentrações, são compatíveis com os isolados dos fungos citados.

Os isolados CG 001 e ESALQ 645 de B. bassiana e CG 30 de M. anisopliae podem ser considerados os mais virulentos para L. erysimi por causarem maiores mortalidades em menor tempo. A pulverização de formulação à base de nim nas três concentrações testadas, causou mortalidades semelhantes dos pulgões, sendo a mesma compatível com M. anisopliae em concentrações de até 0,25%.

Agradecimentos

Á Dra. Rachel Gonçalves Ferreira da Empresa IPA (Recife-PE) pela identificação do pulgão L. erysimi, à Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco (FACEPE) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela concessão de bolsa durante o curso de mestrado.

Received 02/IV/08.

Accepted 30/III/09.

Edited by Ítalo Delalibera Jr - ESALQ/USP

• Abreu Jr H (1998) Práticas alternativas de controle de pragas e doenças na agricultura. Coletânea de receitas. Emopi, São Paulo, 114p.
• Almeida G D, Pratissoli D, Polanczyk R A, Holtz A M, Vicentini V B (2007) Determinação da concentração letal média (CL₅₀) de Beauveria bassiana para o controle de Brevicoryne brassicae Idesia 25: 69-72.
• Alves S B (1998) Fungos Entomopatogênicos, p: 289-381. In Alves S B Controle microbiano de insetos. 2. ed. Piracicaba, Fealq, 1163p.
• Alves S B, Haddad M L, Faion M, Baptista G C, Rossi-Zalaf L S (2007) Novo índice biológico para classificação da toxicidade de agrotóxicos para fungos entomopatogênicos. Anais do X Simpósio de Controle Biológico - Siconbiol, Brasília - DF (CD-Room).
• Alves S B, Lopes R B, Vieira S A, Tamai M A (2008) Fungos Entomopatogênicos usados no controle de pragas na América latina, p.69-110. In Alves S B, Lopes R B Controle microbiano de pragas na América Latina. Piracicaba, Fealq, 414p.
• Alves S B, Moino Jr A, Almeida J E M (1998) Produtos fitossanitários e entomopatógenos, p.217-238. In Alves S B Controle microbiano de insetos. 2. ed. Piracicaba, FEALQ, 1163p.
• Blackman R L, Eastop V F (2000) Aphids on the world's crops: an identification and information guide. 2nd. ed., New York, John Wiley & Sons, 475p.
• Bhalla J S, Sandhu G S, Brar K S (1994) Efficacy of some insecticides for the control of Lipaphis erysimi (Kalt.) on rapeseed-mustard and turnip. Indian J Entomol 56: 421-425.
• Butt T M, Ibrahim L, Ball B V, Clark S J (1994) Pathogenicity of the entomogenous fungi Metarhizium anisopliae and Beauveria bassiana against crucifer pests and the honey bee. Pest Manag Sci 4: 207-214.
• Castle S J, Perring T M, Farrar C A, Kishaba A N (1992) Field and laboratory transmission of watermelon mosaic virus 2 and zucchini yellow mosaic virus by various aphid species. Phytopathology 82: 235-240.
• Chander S, Phadke K G (1995) Intraplant distribution of aphid infesting rapeseed. J Insect Sci 8: 151-153.
• Choi J S, Hwang C Y, Goh H G, Kim I S, Lee S G (1996) Insect pest fauna and their spatial distribution pattern on kale (Brassica oleracea L. var. acephala DC). J Agric Sci 38: 489-494.
• Depieri R A, Martinez S S, Menezes Jr A O (2005) Compatibility of the fungus Beauveria bassiana (Bals.) Vuill. (Deuteromycetes) with extracts of neem seeds and leaves and the emulsible oil. Neotrop Entomol 34: 601-606.
• Godoy K B, Cividanes F J (2002) Tabelas de esperança de vida e fertilidade para Lipaphis erysimi (Kalt.) (Hemiptera: Aphididae) em condições de laboratório e campo. Neotrop Entomol 31: 041-048.
• Goel S C, Singh B (1994) The intrinsic rate of natural increase and life expectancy of Lipaphis erysimi (Kalt.) on mustard in India. Insect Sci Appl 15: 287-291.
• Loureiro E S, Moino Jr A (2006) Patogenicidade de fungos hifomicetos aos pulgões Aphis gossypii Glover e Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae). Neotrop Entomol 35: 660-665.
• Marques R P, Monteiro A C, Pereira G T (2004) Crescimento, esporulação e viabilidade de fungos entomopatogênicos em meios contendo diferentes concentrações do óleo de nim (Azadirachta indica). Cienc Rural 34: 1675-1680.
• Martinez S S, Emden H F (2001) Growth disruption, abnormalities and mortality of Spodoptera littoralis (Boisduval) (Lepidoptera: Noctuidae) caused by azadirachtin. Neotrop Entomol 30: 113-124.
• Mordue A J, Nisbet A J (2000) Azadirachtin from the neem tree Azadirachata indica: its action against insects. An Soc Entomol Bras 29: 615-632.
• SAS Institute (1999-2001) SAS user's guide: statistics, version 8.2, 6th ed. SAS Institute, Cary, NC.
• Santos T M, Costa N P, Torres A L, Boiça Jr A L (2004) Effect of nim extract on the cotton aphid. Pesq Agropec Bras 39: 1071-1076.
• Schmutterer H (1990) Properties and potential of natural pesticides from neem tree. Annu Rev Entomol 35: 271-297.
• Sousa-Silva C R, Ilharco F A (1995) Afídeos do Brasil e suas plantas hospedeiras (lista preliminar). São Carlos, EDUFSCar, 85p.
• Srivastava A, Singh H, Thakur H L (1996) Assessment of avoidable yield loss caused by green peach aphid, Myzus persicae (Sulzer) and mustard aphid, Lipaphis erysimi (Kalt.) in Brassica. Indian J Plant Prot 24: 115-116.
• Venzon M, Rosado M C, Pallini A, Fialho A, Pereira C J (2007) Toxicidade letal e subletal do nim sobre o pulgão-verde e seu predador Eriopis connexa Pesq Agropec Bras 42: 627-631.
• Verkerk R H J, Neugebauer K R, Ellis P R, Wright D J (1998) Aphids on cabbage: tritrophic and selective inseticide interactions. Bull Entomol Res 88: 343-349.
• Zheng B Z, Gao X W, Zhao G Y, Cao B J (1997) Insecticide resistance in turnip aphids, Lipaphis erysimi (Kaltenbach), from Beijing and suburbs. Res Pest Manage 9: 27-28.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  14 Set 2009
• Data do Fascículo
  Ago 2009

Histórico

• Aceito
  30 Mar 2009
• Recebido
  02 Abr 2008