Avaliação das comunidades de nematóides do solo em agroecossistemas orgânicos

Evaluation of nematodes communities in organic agricultural system

SOLOS

Avaliação das comunidades de nematóides do solo em agroecossistemas orgânicos

Evaluation of nematodes communities in organic agricultural system

Eduardo Ariel Mondino^*; Orlando Carlos Huertas Tavares; Adierson Gilvani Ebeling; Adriana França Figueira; Emmeris Ivan Quintero; Ricardo Luis Louro Berbara

Laboratório de Biologia do Solo, Departamento de Solos, Instituto de Agronomia, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Br 465, Km 7, 23890-000, Seropédica, Rio de Janeiro, Brasil

RESUMO

Este estudo teve como objetivo avaliar os efeitos de diferentes sistemas agrícolas na comunidade de nematóides de uma área do Sistema Intergrado de Produção Agroecológica (SIPA) de Seropédica, Estado do Rio de Janeiro. Os tratamentos consistiram nos seguintes cultivos: 1- abacaxi; 2-feijão; 3- consórcio milho/feijão; 4- araruta; 5- pasto sujo e 6- capoeira. Os parâmetros avaliados foram: Abundância relativa, Grupos tróficos, índices de Shannon, Dominância, Equitatividade, IM, IM2-5, e a Análise faunística dos nematóides. A abundância relativa dos nematóides flutuou entre 0,02 e 0,59, o número de gêneros variou entre 4 e 14 e a riqueza acumulada foi de 21 gêneros. 79% dos nematóides encontrados foram fitófagos, 14,5% bacteriófagos, 4,7% onívoros-predadores e 1,1% micófagos. Os índices que avaliaram a comunidade de nematóides permitiram estabelecê-los como bioindicadores da qualidade dos sistemas de cultivos. O sistema araruta apresentou as melhores condições agroecológicas devido aos valores elevados dos índices de Shannon, Equitatividade, IM, IM2-5 e altos valores de IS.

Palavras-chave: bioindicadores, sistema de cultivo, nematofauna, carbono.

ABSTRACT

This study had the objective to evaluate the effects of different agricultural systems in the community of nematodes in an area of the organic farm in Seropédica, Rio de Janeiro State. The treatments consisted of the following cultivations: 1 - pineapple; 2-bean; 3 - consortium corn/bean; 4 - araruta; 5 - pasture and 6 - capoeira. The appraised parameters were: Relative abundance, trophic group, index of Shannon, Dominance, Equitativity, MI, MI2-5, and the faunistic analysis of the nematodes. The relative abundance floated between 0.02 and 0.59, the number of genus varied between 4 and 14 and the accumulated wealth it was of 21 genus. 79% of the nematodes are plant feeders, 14.5% bacterial-feeders, 4.7% omnivorous-predators and 1.1% fungal-feeders. The indices that evaluated the nematodes community allowed establishing them as bioindicators of the quality of the systems of cultivations. The system araruta presented the best agroecological conditions, due to the high values of the indexes of Shannon, Equitatividade, MI, MI2-5 and higher values of SI.

Key words: bioindicators, agricultural systems, nematofauna, carbon.

Introdução

Os nematóides fazem parte da fauna do solo e interagem diretamente em ecossistemas, como herbívoros em plantas e indiretamente como consumidores da microflora, regulando assim a microflora e a liberação dos nutrientes para as plantas (COLEMAN et al., 1984). Os nematóides são abundantes (+ 3 milhões m^-2 em alguns lugares) e suas comunidades diversas (+ 200 espécies em alguns locais) (YEATES; BOAG, 2003). Sua composição de espécies reflete o substrato, textura, clima, biogeografia, inputs orgânicos, e distúrbios naturais e antrópicos (YEATES, 1984; NEHER, 2001). Ou seja, algumas mudanças no manejo e cobertura do solo levarão as alterações na oferta de seus recursos, refletindo na diversidade da comunidade de nematóides (FERRIS; FERRIS, 1974; WASILEWSKA, 1989).

Em agroecossistemas as mudanças na diversidade de nematóides parasitas de plantas têm recebido maior atenção devido ao impacto econômico desses herbívoros (THOMAS, 1978; FERRIS et al., 1990). Porém, práticas de manejo como o uso de pesticidas, ou matéria orgânica, também são distúrbios que promovem impactos no sistema solo (ELLIOTT; COLE, 1989). Por este motivo a comunidade invertebrada de solo (SILVA et. al., 2008), em particular os nematóides (FRECKMAN, 1988), possuem vários atributos que os tornam úteis como indicadores ecológicos.

Analises para determinar o efeito de prática de manejo na estrutura e função da comunidade de nematóides são geralmente baseadas em número de espécies, gêneros ou abundância do grupo trófico, biomassa, diversidade como os índices de Shannon (SHANNON; WEAVER, 1949); de Simpson (PIELOU, 1977) entre outros. Frequentemente utiliza-se associações entre espécies parasitas de plantas (TOPHAM et al., 1991). Índices ecológicos adicionais têm sido desenvolvidos para considerar a comunidade de nematóides como um indicador em ecossistemas aquáticos e terrestres como o índice maturidade (IM) e o índice de parasitas de plantas (IPP) (BONGERS, 1990; BONGERS et al., 1991). Da mesma forma são utilizados índices que diagnosticam a cadeia alimentar do solo, como o índice de enriquecimento (IE), índice de estrutura (IS) e índice canal (IC) (FERRIS et al., 2001). Essas análises oferecem informações complementares que quando usados em combinação revelam informações descritivas e quantitativas da comunidade de nematóide do solo e as condições dos sistemas naturais e/ou agrícolas.

Cada vez mais é necessário conhecer-se os efeitos das práticas agrícolas em agroecossistemas em geral e sobre a biologia do solo, em particular. Assim, utilizaremos a comunidade de nematóides como indicador de qualidade de manejo em sistemas orgânicos de produção. Assume-se que as comunidades dos nematóides são estruturalmente diferentes segundo características do sistema de produção.

Sendo assim, o objetivo deste trabalho foi estudar as comunidades dos nematóides sob diferentes sistemas de cultivo, que permitam induzir a qualidade dos agroecossistemas orgânicos.

Material e métodos

O trabalho foi conduzido no Sistema Integrado de Produção Agroecológica (SIPA), em Seropédica, Estado do Rio de Janeiro, em um Planossolo Háplico. As amostras do solo foram provenientes de áreas submetidas a diferentes sistemas de cultivo.

Cada sistema de cultivo constituiu um tratamento: abacaxi, feijão, consorcio milho-feijão e araruta, instalados após três anos de pousio. O abacaxi (Aba), o feijão solteiro (Fei) e o feijão consorciado com milho (M-f) foram plantados em março de 2007 e a araruta (Ara) em junho de 2006. Para o abacaxi foi utilizado plantio direto e para as outras culturas aração, gradagem e enxada rotativa com microtrator para destorroar e nivelar o solo. Como testemunhas foram utilizadas duas áreas, adjacentes ao experimento, um pasto sujo (Pas) e uma capoeira (Cap).

Os dados referentes à avaliação da biomassa microbiana nas áreas de estudo, com exceção do pasto sujo, foram obtidos concomitantemente aos de nematóides de acordo com Alcântara et al. (2007) (Tabela 1).

Os tratamentos foram amostrados, em linha zig-zag, seis pontos ao acaso, coletando-se o solo a 20 cm de profundidade. Essas seis amostras foram misturadas para se ter uma amostra composta.

Para a extração dos nematóides, foi usado o método de flutuação-centrifugação como descrito por Caveness e Jensen (1955). Basicamente, 100 g de solo são passados em duas peneiras sobrepostas, uma com malha de 250 µm e outra de 45 µm. O material retido em cada peneira foi suspenso em água, passado para tubos e centrifugados por 7 min. a 3000 rpm (1800 g). O material precipitado na centrifugação foi resuspenso em solução de sacarose com densidade 1,18 e centrifugado novamente por 5 min. a 3000 rpm (1800 g). Finalmente, o sobrenadante foi passado em peneira de 45 µm e o que foi retido foi armazenado em água para a contagem e montagem de lâminas para identificação. A identificação dos nematóides foi feita por observação em microscópio, chegando-se até a categoria de gênero, seguindo Jairajpuri e Ahmad (1992); Fortuner e Raski (1987), Heyns (1971) e Siddiqui (1985).

A comunidade de nematóides foi descrita por meio dos parâmetros ecológicos abaixo.

1) Abundância: abundância total (número total de nematóides em 100 mL de solo); abundância absoluta e relativa (referente ao número e percentagem, respectivamente, de cada gênero sobre a abundância total) conforme Magurran (1988).

2) Diversidade: índice de Shannon-Weaver (H') que confere maior peso às espécies raras sendo, H' = -Σpi x log_e(pi), onde pi = a freqüência da taxa "i" (SHANNON; WEAVER, 1949); índice de Simpson (Ds) que dá maior peso a espécies comuns, sendo Ds = 1-Σ (ni / N)², onde ni = nº de indivíduos da taxa "i" (SIMPSON, 1949), o índice alto significa dominância de poucas taxa (espécies ou gêneros). Equitatividade (J) determina a porção equitativa da diversidade, ou seja, como se distribuem os indivíduos nas taxa presentes (PIELOU, 1977).

3) Distúrbio: índice de maturidade (IM) incorpora características ecológicas das famílias baseado na escala de colonizadores-persistentes (c-p), um índice mais baixo indica distúrbios, índice de maturidade 2-5 (IM25) neste índice são excluídos os nematóides com valor c-p=1 e o índice de parasitas de plantas (IPP) o qual lista apenas os fitófagos, baseado numa escala c-p de 2 a 5. O IM, o IPP e o IM25 são calculados pela mesma fórmula sendo, igual ao Σ (vi) x f(i), onde v(i) = valor c-p que varia de 1 (colonizador) a 5 (persistentes) do taxon "i" (BONGERS, 1990; YEATES, 1994).

O índice de maturidade (IM) pode ser visto como uma medida de distúrbio, com baixos valores indicando um maior distúrbio ambiental e altos valores característica de menor distúrbio. O IM decresce com aumento da atividade microbiana. O índice de maturidade para as taxa de fitoparasita (IPP) pode correlacionar-se negativamente com IM, como encontrado por Bongers et al. (1997), ou positivamente como apresentado por Neher e Campbell (1994).

4) Estrutura trófica é descrita com base na distribuição relativa dos grupos tróficos de nematóides classificados pelos hábitos alimentares conhecidos ou pela morfologia do estoma-esôfago em: fitófagos, bacteriófagos, micófagos, predadores e onívoros (YEATES et al., 1993).

5) Os índices de enriquecimento (IE) e estrutura (IS) são baseados na importância como indicadores do grupo funcional de nematóides, como descritores da cadeia trófica do solo. IE é calculado da seguinte maneira [IE = 100 x (e / (e+b))] onde, e = Ke x Ne, sendo, Ke = peso atribuído ao grupo [Ba₁ (Rhabditidae, Panagrolaimidae e Diplogasteridae) e Fu₂ (Aphelenchoididae, Aphelenchidae e Anguinidae)] e Ne = abundância destes grupos e, b = Kb x Nb [Ba₂ (Cephalobidae) e Fu₂ (Aphelenchodidae, Aphelenchidae e Anguinidae)], sendo Kb = peso atribuído aos grupos e, Nb = abundância destes grupos; o (IS) é calculado como, IS = 100 x (s / (s+b)) sendo os grupos Ba_3-5 (Prismatolaimidae), Fu_3-5 (Diphtheroidae), OM_3-5 (Mononchidae, Dorylaimidae e Thornematidade e Qudsianematidae) e Ca_2-5 (Mononchidae, Dorylaimidae, Discolaimidae, Trypilidae, Aphelenchoididae e Aphelenchidae) e o índice Canal (IC), indicador da via de decomposição predominante no solo, é calculado como IC = 100 x (0,8 Fu₂ / (3,2 Ba₁ + 0,8 Fu₂)) (FERRIS et al., 2001).

Os grupos funcionais foram definidos com uma matriz de características do habito alimentar, biológica, ecológica e histórico de vida reunidos em uma classificação cp.

Resultados e discussão

Este estudo discute o impacto dos diferentes sistemas de cultivo orgânico sob a comunidade de nematóides do solo. Este grupo foi selecionado por sua importância na direção das repostas funcionais do solo.

Em relação às características químicas do solo os altos teores de matéria orgânica foram encontrados no tratamento capoeira seguido por milho-feijão. O maior teor de K foi encontrado na araruta seguido pelo abacaxi e o menor teor no pasto sujo e capoeira. Os maiores teores de P foram encontrados em milho-feijão, feijão e abacaxi e os menores em pasto sujo e capoeira (Tabela 1).

Para N os teores são significativamente maiores no sistema capoeira seguido de milho-feijão e os menores no sistema araruta e abacaxi. O N acompanha os maiores teores de C no sistema capoeira.

Carbono da biomassa microbiana do solo (C-BMS), Respiração da biomassa do solo (RBS), Quociente metabólico (qCO₂), Relação Biomassa microbiana do solo/carbono total do solo (B/C).

O alto qCO₂ no sistema araruta indica correlação com os baixos índices encontrados para biomassa nesta área o qual apresenta menores teores de C e N. A maior umidade (Ug) foi encontrada no sistema capoeira e a menor no sistema araruta (Tabela 1).

A abundância relativa dos nematóides flutuou, nos diferentes tratamentos, entre 0,02 e 0,59, o número de gêneros variou entre 4 e 14, enquanto que a riqueza acumulada foi de 21 gêneros (Tabela 2).

A composição da comunidade de nematóides incluiu quatro grupos principais com 20 gêneros e uma família identificados nas amostras do solo: fitófagos (9 gêneros), bacteriófagos (8 gêneros), micófagos (3 gêneros) e onívoro-predador (1 família) (Tabela 2). Dentro dos nematóides identificados no estudo, 79% pertenciam aos fitófagos, 14,5% aos bacteriófagos, 4,7% aos onívoros-predadores e apenas 1,1% aos micófagos.

Aproximadamente 80% da abundância total pertenceu a quatro gêneros: Helicotylenchus spp. (30%), Criconemella sp. (16%), Tylenchus sp. (14%) e Xiphinema spp. (13%). A população de Helicotylenchus spp. e Hemicycliophora apresentaram-se abundantes a elevados níveis (> 50% da abundancia relativa), em níveis intermédios se apresentaram as populações de Tylenchus sp. (26%) e Xiphinema spp. (25%). Enquanto que em baixo nível as populações de Criconemella sp. (19%), Rhabditis sp. (15%), Cruznema sp. (13%), Plectus sp. (13%) e Paraphelenchus sp. (13%) e muito baixa Dytilenchus sp. (5%), Meloidogyne spp. (2%), Prismatolaimus sp. (2%), Acrobeles sp. (2%) e Anaplectus sp. (1%) (Tabela 2). Freckman e Caswel (1985) indicaram que os agroecossistemas são, em geral, dominados por fitoparasitas e bacteriófagos. Da mesma forma Mondino et al. (2006); Cares e Huang (1991); Gomes et al. (2003) reportaram resultados coincidentes para climas temperados e tropicais, respectivamente.

Na Tabela 3 são apresentados os valores dos índices descritores da comunidade de nematóides. O valor maior do H' foi no abacaxi e o menor no pasto sujo. Com valores intermédios ficaram, em ordem crescente, capoeira; milho-feijão; feijão e araruta. O valor Ds foi maior na parcela de pasto sujo e menor no abacaxi, enquanto o índice de equitatividade apresentou-se com valores altos, excetuando o pasto sujo que apresentou o menor valor de J (Tabela 3). Os maiores valores de H' no sistema abacaxi sob plantio direto e araruta coincidem com o trabalho de Wardle (1995) e Takeda (1995), que detectaram impactos positivos do plantio direto sobre a infiltração, evapotranspiração e a perda de matéria orgânica do solo, além de estimular as comunidades microbianas contribuindo para um aumento da densidade e diversidade de virtualmente todos os grupos da fauna de solo. Esta prática de manejo tem sido considerada como um dos processos chave para a manutenção da estrutura e fertilidade dos solos tropicais (LAVELLE et al., 1993) e induzem incrementos na diversidade de organismos do solo em geral e nematóides em particular.

O valor do índice de dominância foi maior no sistema pasto sujo, o que pode estar associado à biomassa de raízes geradas pela vegetação dominante no sistema que favorece a proliferação de nematóides fitoparasitas, tais como Helicotylenchus sp. e Tylenchus sp., que são nematóides comumente associados a pastagens Cares e Huang (1991). Da mesma forma, nestas condições a qualidade da matéria orgânica é baixa, com restos vegetais de alta relação C/N. Assim, não houve estímulo ao desenvolvimento de outros grupos funcionais como o dos bacteriófagos.

Nos índices que avaliam distúrbios, o IM e IM 2-5, refletiram maior estabilidade em araruta (1,0) e (1,0), respectivamente (Tabela 3). Além disso, pode-se perceber que a combinação destes índices permite demonstrar a presença de nematóides oportunistas cp 1, principalmente Rhabiditis, pela diminuição do IM para IM2-5 em abacaxi, milho-feijão e capoeira (Tabelas 2 e 3). O maior valor do IM no sistema de araruta deve-se a uma maior presença de nematóides da família Dorilaimidae, que apresentam c-p alto que caracteriza os indivíduos com "k-estratégia" (BONGERS, 1990; BONGERS; BONGERS, 1998). Também, devido à presença de micófagos que tem características intermediárias "rk-estratégia". A presença dos dorilaimidos é favorecida devido à estabilidade do sistema, considerando o tempo de cultivo de um ano sem praticas agrícolas. Enquanto, a presença dos micófagos (Paraphelenchus sp.) devem-se provavelmente a uma produção de hifas pela alta micorrização da cultura araruta. Da mesma forma o índice IM 2-5 foi maior em araruta, favorecido pela falta de distúrbio o que evita a proliferação dos grupos da taxa c-p1 (bacteriófagos) indicando baixa atividade microbiana confirmado pelos baixos valores da C-BMS e RBS da araruta (Tabela 1) e também pela manutenção da população de nematóides mais sensíveis ao distúrbio como os persistentes (BONGERS, 1990).

O menor valor do índice IM foi do sistema feijão, como conseqüência do distúrbio das praticas agrícolas como sistema de preparo do solo e adubação, refletindo altos valores de N e P, dados similares foram apresentados por Ettema et al. (1999).

Por outro lado o IPP foi maior no feijão (3,20), que apresentou menor valor IM (0,32) (Tabela 3). O IPP de modo geral apresentou um padrão oposto ao de IM concordando com Bongers et al. (1997), o sistema feijão mostrou-se com maior valor em função da maior abundância dos nematóides fitoparasitas Xiphinema sp., Helicotylenchus sp., Tylenchus e Criconemella. O IPP é maior em feijão em relação a pasto sujo onde se esperaria um maior valor, provavelmente devido aos maiores teores de nutrientes em feijão como P e Ca (Tabela 1) que incrementam o volume de raízes, refletindo maior vigor da planta (BONGERS; FERRIS, 1999) aumentando a capacidade de carrear nematóides fitoparasitas (BONGERS et al., 1997), quando comparados com pasto sujo.

Nos valores dos índices que diagnosticam a cadeia trófica do solo o IE foi maior em capoeira e menor em araruta. O índice de enriquecimento é uma medida da presença de nematóides bacteriófagos e fungívoros oportunistas, O consórcio milho-feijão e a mata apresentaram alto enriquecimento devido aos altos teores de nitrogênio no solo, levando a um aumento dos nematóides bacteriófagos oportunistas (Rhabditis cp1) (Tabela 2), refletindo uma alta densidade de bactérias.

Enquanto o IS foi maior em Feijão, Pasto sujo e araruta, apresentando nos demais tratamentos valor zero. O índice de estrutura indica o estado da cadeia trófica afetada por estresse ou distúrbio (FERRIS et al., 2001).

Na Figura 1 apresenta-se a análise faunal, que é combinação dos valores de IE e IS. O qual permite situar as comunidades de nematóides presentes nas diferentes parcelas nos quadrantes A e B. Esses quadrantes apresentam as seguintes características:

Quadrante A: os sistemas abacaxi, milho-feijão e capoeira apresentam a cadeia alimentar, com distúrbio alto, enriquecido e não estruturado, canal de decomposição por bactérias e relação C/N baixa.

Quadrante B: os sistemas araruta e pasto sujo estão com distúrbio baixo a moderado, enriquecido e estruturado, canal de decomposição balanceado, relação C/N baixa e com cadeia alimentar em condições de maturação.

O IC revelou-se muito maior para araruta em relação aos demais tratamentos, demonstrando com isto, a via de decomposição por meio de fungos em araruta (FERRIS et al., 2001), coincidindo com a alta micorrização desta cultura.

Os sistemas de cultivo apresentaram condição de enriquecido e não estruturado, enriquecido e estruturado (quadrantes A e B, respectivamente), indicando que a cadeia alimentar está perturbada e em maturação (FERRIS et al., 2001).

Conclusão

O trabalho confirmou a hipótese de que os nematóides são sensíveis ao manejo e que eles podem ser usados como indicadores da qualidade dos sistemas de cultivos orgânicos. Pôde-se demonstrar que o sistema araruta apresentou índices que permitem qualificá-lo como o sistema mais estável nesta área devido aos valores elevados dos índices de Shannon, Equitatividade, IM, IM2-5 e altos valores de IS.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao SIPA, à Disciplina Biologia do Solo-CPGA-CS/UFRRJ e ao Inter American Institute for Global Change Research (IAI CRN II - 14) pelo apoio logístico e financeiro, respectivamente.

Received on November 22, 2007.

Accepted on April 11, 2008.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  04 Abr 2012
• Data do Fascículo
  Set 2009

Histórico

• Recebido
  22 Nov 2007
• Aceito
  11 Abr 2008