Morfologia e histoquímica das glândulas de Duvernoy e supralabial de seis espécies de colubrídeos opistoglifodontes (serpentes, Colubridae)

Morfologia e histoquímica das glândulas de Duvernoy e supralabial de seis espécies de colubrídeos opistoglifodontes (serpentes, Colubridae)

Eliana de Oliveira Serapicos^{I, II}; José Luiz Bernardino Merusse^II

^ILaboratório de Herpetologia, Instituto Butantan. Avenida Vital Brazil, 1500, CEP 05503900, São Paulo, SP, Brasil. E-mail: [e-mail]

^IIDepartamento de Patologia, Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, Avenida Professor Orlando Marques de Paiva, 87, CEP 05508900, São Paulo, SP, Brasil. E-mail: [e-mail]

RESUMO

Visto que alguns colubrídeos são capazes de causar envenenamento humano, fazem-se necessários estudos capazes de elucidar os mecanismos biológicos relacionados ao aparelho de veneno destes animais. Este estudo abordou características morfológicas e histoquímicas das glândulas de Duvernoy e supralabial de seis espécies de colubrídeos opistoglifodontes. Na maioria das espécies analisadas, a glândula de Duvernoy apresentou características de uma glândula seromucosa, com exceção a de Oxyrhopus guibei que não apresentou positividade à presença de proteínas indicando um caráter mucoseroso. Observou-se ainda, uma variação na quantidade das células serosas dentre as espécies estudadas. Esta variação pode estar relacionada com a presença de substâncias ricas em um complexo carboidrato-proteína e, conseqüentemente, com a função tóxica da secreção.

Palavras-chave: Serpentes, Colubridae, glândula de Duvernoy, morfologia, histoquímica.

ABSTRACT

Since some colubrids can cause human envenomation, the importance of studies relating biological mechanisms to their venom apparatus is crucial. The present work dealt with morphological and histochemical characteristics of Duvernoy's gland of six opisthoglyphous colubrid species. The Duvernoy's gland of most species presented characteristics of a seromucous gland, except that of Oxyrhopus guibei, which did not show positive reaction to proteins indicating a mucoserous feature. We found variation in the quantity of serous cells among the species. This variation may be related to the presence of substances rich in carbohydrate-protein complex, and consequently to the toxic function of the secretion.

Keywords: Serpentes, Colubridae, Duvernoy's gland, morphology, histochemistry.

INTRODUÇÃO

Em várias regiões do mundo acidentes fatais com colubrídeos têm sido relatados. Na África, dois colubrídeos opistóglifos, Dispholidus typus e Thelotornis kirtlandi, foram responsáveis por óbitos em seres humanos (Fitzsimons & Smith, 1958; Pope, 1958). Na América do Sul, foi registrado no Chile um caso fatal por Tachymenis peruviana (Lema, 1978). No Brasil, as serpentes consideradas não-peçonhentas são responsáveis por 40% dos casos registrados no Hospital Vital Brasil do Instituto Butantan, localizado no estado de São Paulo (Silva & Buononato, 1983/84; Salomão et al., 2003). Dentre estas, há relato de apenas um único caso fatal com Philodryas olfersii (Salomão & Di-Bernardo, 1991), apesar de diversos gêneros de colubrídeos opistoglifodontes terem sido responsáveis por acidentes em seres humanos, entre eles, Erythrolamprus (Martins, 1916), Thamnodynastes (Martins, 1916; Hoge, 1952; Diaz et al., 2004), Philodryas (Martins, 1916; Nickerson & Henderson, 1976; Silva & Buononato, 1983/84; Kuch & Jesberger, 1993; Nishioka & Silveira, 1994; Ribeiro et al., 1994; Araújo & Dos Santos, 1997; Ribeiro et al., 1999), Phalotris (= Elapomorphus) (Lema, 1978), Clelia (Pinto et al., 1991), e Boiruna (Santos-Costa et al., 2000).

A secreção tóxica presente nos colubrídeos opistoglifodontes provém da glândula de Duvernoy, a qual, segundo Kochva (1978), Underwood (1967) e Kardong (1982) é homóloga à glândula de veneno das famílias Atractaspididae, Elapidae e Viperidae. Contudo, McDowell (1986; 1987) considera que a glândula de veneno é homóloga à glândula rictal, a qual estaria relacionada indiretamente com a glândula de Duvernoy, e apresentaria ligamentos musculares semelhantes ao músculo compressor presente na glândula de veneno dos elapídeos. Além disso, Atractaspis possui glândula de veneno e glândula de Duvernoy, o que inviabilizaria a hipótese de serem glândulas homólogas. A função da glândula de Duvernoy está diretamente relacionada à alimentação destas serpentes, em que a presença de células serosas auxilia a imobilização e captura das presas, lubrificação do alimento, higiene bucal, e desempenham ainda, funções digestivas e anti-putrefação do alimento (Taub, 1967; Gabe & Girons, 1969; Zago, 1971; Ball & Bellairs, 1976; Gans, 1978; Goin et al., 1978; Kardong, 1982; Salomão, 1991). Deste modo, o ato de imobilizar e lubrificar a presa facilitaria não somente a ingestão, mas também a digestão da mesma (Kochva & Gans, 1970; Gans, 1978).

Neste estudo tivemos como objetivos descrever morfologicamente e comparar a histomorfologia das glândulas de Duvernoy e supralabial de seis espécies de colubrídeos opistoglifodontes, pertencentes a três tribos da subfamília Xenodontinae, assim como analisar a composição química do veneno secretado pela glândula de Duvernoy através de métodos histoquímicos.

MATERIAL E MÉTODOS

Neste estudo foram utilizadas doze serpentes opistoglifodontes, sendo 2 indivíduos de cada espécie, as quais pertencem a três tribos da subfamília Xenodontinae, Família Colubridae, com dentição opistóglifa. São elas, Philodryas olfersii e Philodryas patagoniensis (Tribo Philodryadini), Oxyrhopus guibei e Phimophis guerini (Tribo Pseudoboini) e Thamnodynastes strigatus e Tomodon dorsatus (Tribo Tachymenini).

As referidas serpentes foram destinadas à Coleção Herpetológica "Alphonse Richard Hoge" do Laboratório de Herpetologia do Instituto Butantan, onde se encontram tombadas com os seguintes registros: Philodryas olfersii (IB 64.220; IB 64.577), Philodryas patagoniensis (IB 64.750; IB 64.749), Oxyrhopus guibei (IB 64.623; IB 64.624), Phimophis guerini (IB 66.398; IB 66.404), Thamnodynastes strigatus (IB 67.871; IB 65.736) e Tomodon dorsatus (IB 64.851; IB 63.857).

Os animais utilizados neste experimento foram submetidos à eutanásia de acordo com os Princípios Éticos de Experimentação Animal e aprovado pela Comissão de Ética de ambas as Instituições envolvidas. Em seguida, as glândulas de Duvernoy foram coletadas e fixadas em líquido de Bouin para posterior processamento histológico e após a inclusão em parafina, os cortes de 5 µm de espessura foram submetidos à coloração de hematoxilina/eosina (H/E) e aos seguintes métodos histoquímicos Alcian Blue (pH 2,5) (Beçak & Paulete, 1976), PAS (Ácido Periódico Schiff) (Beçak & Paulete, 1976), PAS + Alcian Blue (pH 2,5) (Beçak & Paulete, 1976), PAS + Amilase Salivar (Renner, 1999), Tricômico de Mallory (Junqueira & Junqueira, 1983), Azul de Toluidina (Junqueira & Junqueira, 1983), Hematoxilina Crômica-Floxina (Behmer et al., 1976), Azul de Bromofenol (Bancroft & Stevens, 1996) e Lars Grimelius (Renner, 1999).

RESULTADOS

Morfologia Geral

A dissecação da região lateral do maxilar superior revela uma estrutura circundada por tecido conjuntivo. Microscopicamente, esta estrutura revela-se composta por duas porções bem definidas. São elas, a glândula de Duvernoy e a glândula supralabial (Figura 1), as quais variam em forma e tamanho de acordo com a espécie estudada.

A glândula de Duvernoy é dividida em lóbulos constituídos por túbulos secretores, os quais podem ou não apresentar ramificações. Cada lóbulo é delimitado por um septo de tecido conjuntivo rico em fibras colágenas. Os túbulos secretores são constituídos por células serosas de forma colunar e citoplasma acidófilo. Cada túbulo secretor apresenta uma luz com conteúdo acidófilo (Figura 2A). Os túbulos secretores convergem para a região central da glândula, onde se encontra um ducto excretor que corre em sentido longitudinal, constituído, na sua maioria, por células mucosas e raras células epiteliais (Figura 2B). O padrão histológico descrito caracteriza a glândula de Duvernoy para as seis espécies analisadas neste estudo.

A glândula supralabial é formada por túbulos secretores, os quais são constituídos exclusivamente por células mucosas. Estas apresentam forma esférica e núcleo em posição basal (Figuras 2C e 2D). Nas seis espécies analisadas é possível notar uma variação na proporção de tamanho em relação à glândula de Duvernoy. A glândula supralabial de Philodryas olfersii e Philodryas patagoniensis apresenta um tamanho bem reduzido quando comparada à de Duvernoy. No entanto, nas espécies Oxyrhopus guibei, Phimophis guerini, Tomodon dorsatus e Thamnodynastes strigatus esta diferença de tamanho entre as glândulas supralabial e de Duvernoy é menos acentuada.

Em todas as espécies estudadas o método de coloração Tricômico de Mallory aplicado à glândula de Duvernoy, evidenciou em azul tanto os septos de tecido conjuntivo que se separam em lóbulos (Figuras 3A e 3D) como os ductos excretores com suas ramificações (Figura 3B), destacando, ainda, a estrutura morfológica da glândula supralabial (Figuras 3C e 3D).

Histoquímica

A histoquímica revela que os túbulos secretores e ductos excretores da glândula de Duvernoy das espécies analisadas diferenciam-se quanto à natureza química do conteúdo citoplasmático.

Para analisar a intensidade das reações histoquímicas foram utilizados critérios de acordo com a simbologia descrita por Zago (1971) (Tabela 1).

A glândula supralabial e o epitélio de revestimento dos ductos excretores da glândula de Duvernoy de todas as espécies analisadas reagiram positivamente aos métodos de PAS e/ou Alcian Blue (pH 2,5), evidenciando mucopolissacarídeos ácidos (Figura 4A) e neutros (Figura 4B), os quais indicam a presença de radicais do grupamento carboxilados e sulfatados e de radicais vic-glicol, respectivamente. Ao associar os métodos de PAS + Alcian Blue (pH 2,5) não se observou predominância entre os radicais evidenciados, conforme o indicado pela cor violeta (Figura 4C). Os túbulos secretores da glândula de Duvernoy de Tomodon dorsatus, Philodryas patagoniensis e Philodryas olfersii apresentaram fraca positividade ao PAS, enquanto os ductos excretores da glândula de Duvernoy e a glândula supralabial de Thamnodynastes strigatus foram fortemente PAS reativos. Contudo, após a reação PAS + Amilase Salivar, todas as estruturas citadas revelaram-se negativas, o que indica que a positividade ao PAS ocorrera pela presença de glicogênio, o qual foi retirado pela amilase salivar durante o processo histoquímico. Nas demais espécies analisadas, a positividade ao PAS foi confirmada, mesmo após o tratamento com Amilase Salivar, indicando a presença de outros mucopolissacarídeos neutros (Figura 4D).

Em todas as espécies estudadas a glândula de Duvernoy é composta por células que secretam diferentes substâncias, como mucopolissacarídeos ácidos evidenciados pelo Alcian Blue (pH 2,5) na cor azul, mucopolissacarídeos neutros evidenciados pelo PAS em magenta e proteínas evidenciadas pelo Azul de Bromofenol em azul.

As glândulas supralabial e de Duvernoy de Oxyrhopus guibei reagiram negativamente ao Azul de Bromofenol, não se corando em azul. Para os colubrídeos Phimophis guerini, Tomodon dorsatus e Thamnodynastes strigatus foi observada uma fraca positividade nos túbulos secretores da glândula de Duvernoy, enquanto que, Philodryas patagoniensis (Figura 5A) e Philodryas olfersii apresentaram, respectivamente, média e forte reação para a detecção de proteínas na glândula de Duvernoy. A reação foi negativa nos túbulos secretores da glândula supralabial de todas as espécies analisadas.

A ocorrência de metacromasia foi observada na glândula supralabial e nos ductos excretores da glândula de Duvernoy de Phimophis guerini após coloração pelo Azul de Toluidina.

A presença de neurossecreção, evidenciada em azul escuro através da reação de Hematoxilina Crômica – Floxina foi detectada nos túbulos secretores da glândula de Duvernoy de Philodryas olfersii (Figuras 5B e 5C) e, de maneira mais discreta, nos túbulos de Phimophis guerini e Thamnodynastes strigatus. A glândula supralabial de todas as espécies analisadas neste estudo reagiu negativamente em relação a presença de neurossecreção (Figura 5B).

O método de Lars Grimelius evidenciou, com pouca intensidade, a presença de células argirófilas (ricas em enzimas) apenas nos túbulos secretores da glândula de Duvernoy de Philodryas olfersii (Figura 5D) e Philodryas patagoniensis.

DISCUSSÃO

As células secretoras da glândula de Duvernoy das espécies Phimophis guerini (Tribo Pseudoboini), Tomodon dorsatus, Thamnodynastes. strigatus (ambas da Tribo Tachymenini), Philodryas patagoniensis e Philodryas olfersii (ambas da Tribo Philodryadini) foram classificadas como seromucosas, com exceção de Oxyrhopus guibei (tribo Pseudoboini) que apresentou características mucoserosas. Este dado difere dos resultados apresentados por Lisle (1982) e por Sleypen (1984), que classificam a glândula de Duvernoy, referindo-se ao gênero Oxyrhopus, como serosa. Enquanto Taub (1967) classifica como mucosa, a glândula de Duvernoy de Oxyrhopus petola. Contudo, não é esclarecido em nenhum destes estudos, quais são os critérios utilizados para a classificação da glândula de Duvernoy, ou seja, se foram consideradas apenas as características dos túbulos secretores ou se estes foram analisados juntamente com os ductos excretores da glândula de Duvernoy. Este fato, segundo Salomão (1991) pode ser responsável por diferenças observadas na literatura.

Em todas as espécies estudadas a glândula supralabial apresentou características mucoserosas, de acordo com o estudo Gabe & St. Girons (1969), que descreveram quatro tipos celulares nas glândulas salivares de lagartos e serpentes baseados em reações histoquímicas.

A presença de mucopolissacarídeos ácidos foi evidenciada na glândula supralabial de todas as espécies de colubrídeos analisadas neste estudo. Este fato sugere se tratar de uma glândula de natureza mucosa ou mucoserosa, dependendo da espécie, o que corrobora o estudo de Costa et al. (1980) que descreveram a presença de forte positividade ao Alcian Blue pH 2,5 em células mucosas e mucoserosas nas supralabiais de Mastigodryas bifossatus bifossatus. Em todas as serpentes analisadas foi constatada positividade ao PAS nos grânulos de secreção dos ductos excretores da glândula de Duvernoy, fato já relatado por Kochva & Gans (1970) em colubrídeos opistóglifos, bem como uma forte positividade ao PAS no epitélio de revestimento dos ductos excretores.

A fraca positividade ao PAS observada nos túbulos secretores da glândula de Duvernoy de Tomodon dorsatus, Philodryas olfersii e Philodryas patagoniensis, deve-se à presença de glicogênio, o que foi confirmado após a reação PAS + Amilase Salivar. Os ductos excretores das mesmas espécies, no entanto, continuaram PAS reativos indicando a presença de outros mucopolissacarídeos neutros. Zago (1971) evidenciou reações PAS positivas nas glândulas supralabial e de Duvernoy em Philodryas patagoniensis mesmo após tratamento com amilase salivar, assim como Renner & Sabóia-Morais (2000) que também descreveram células PAS reativas na glândula de Duvernoy de Clelia plumbea. Salomão (1991) não detectou a presença de glicogênio nas glândulas de Duvernoy de Philodryas olfersii, corroborando os resultados de Costa et al. (1980) em Mastigodryas bifossatus bifossatus e de Kochva & Gans (1970) em Natrix tessellata, Spalerosophis diadema cliffordi (= Spalerosophis cliffordi), Dispholidus typus e Natrix natrix.

A metacromasia observada nos ductos excretores de Phimophis guerrini indica a presença de grupamentos ácidos, como a sialomucina, evidenciados por Zago (1971) em células mucosas e mucoserosas das glândulas labiais (inferior e superior) e de Duvernoy de Philodryas patagoniensis e de outros colubrídeos áglifos.

A presença de células argirófilas (ricas em enzimas) nos túbulos secretores de Philodryas olfersii e Philodryas patagoniensis também foi observado em Clelia plumbea por Renner & Sabóia-Morais (2000). A presença acentuada de proteínas (enzimas) nos túbulos secretores de Philodryas olfersii e Philodryas patagoniensis, discreta em Phimophis guerini, Tomodon dorsatus e Thamnodynastes strigatus e a reação negativa em Oxyrhopus guibei, pode estar relacionada ao hábito alimentar de cada espécie, assim como o modo pelo qual subjugam as suas presas.

A detecção de neurossecreção nos túbulos secretores da glândula de Duvernoy de Philodryas olfersii, Phimophis guerini e Thamnodynastes. strigatus, pode estar relacionada com o processo de estimulação da secreção e inoculação de substâncias tóxicas. Porém não há informação sobre a ocorrência de neurossecreção em colubrídeos opistóglifos.

Taub (1967) relatou que a glândula de Duvernoy com características mucoserosas ocorre em serpentes que subjugam as suas presas por constricção, enquanto que as seromucosas evidenciam o processo de envenenamento das presas. Estes dados corroboram os resultados observados neste estudo. Das seis espécies analisadas, três apresentam hábito generalista, ou seja, a sua dieta é composta por vários ítens alimentares. Destas, a espécie Oxyrhopus guibei (Tribo Pseudoboini) subjuga as suas presas por constricção, alimentando-se de pequenos lagartos e roedores (Andrade & Silvano, 1996). A glândula de Duvernoy de Oxyrhopus guibei apresenta forte reatividade ao PAS + Alcian Blue (pH 2,5), sugerindo uma glândula de natureza mucoserosa, ou seja, desprovida de substâncias tóxicas. Em relação à espécie Phimophis guerini (Tribo Pseudoboini) não há informação sobre o comportamento alimentar. Entretanto, o estudo mais recente indica uma dieta constituída por lagartos e roedores (Marques et al., 2005). A glândula de Duvernoy de Phimophis guerini exibe uma forte positividade ao PAS + Alcian Blue pH 2,5 e uma fraca reatividade a presença de proteínas, sugerindo assim, um carater misto para a referida glândula. Philodryas olfersii e Philodryas patagoniensis (Tribo Philodryadini) utilizam a constricção e/ou o envenenamento, ingerindo anfíbios anuros, lagartos, serpentes, aves e roedores (Hartmann & Marques, 2005). A glândula de Duvernoy de Philodryas olfersii e Philodryas patagoniensis caracteriza-se por evidenciar uma forte positividade a proteínas, além de mostrar reatividade ao PAS + Alcian Blue (pH 2,5), o que revela uma glândula seromucosa. Deste modo, garantiria o sucesso na imobilização das presas, independente do uso da constricção, impedindo que estas presas pudessem utilizar táticas defensivas capazes de representar perigo à serpente. As duas espécies da Tribo Tachymenini, Thamnodynastes strigatus e Tomodon dorsatus, apresentam hábito especialista, podendo ter uma dieta restrita a uma determinada espécie ou podem apresentar preferências frente a uma presa predominante. O colubrídeo Tomodon dorsatus (moluscófago) utiliza adaptações presentes na mandíbula para subjugar as suas presas (Bizerra et al. 2005) e Thamnodynastes strigatus utiliza o envenenamento para imobilizar as suas presas e evitar situações de perigo, visto que se alimentam de anfíbios anuros, que podem inflar os pulmões durante o processo de captura dificultando assim a ingestão do mesmo (Bernarde et al., 2000). Ambas as espécies apresentam a glândula de Duvernoy reativa ao PAS + Alcian Blue (pH 2,5) e fracamente reativa à presença de proteínas, o que provavelmente seria suficiente para imobilizar as presas, facilitando o processo de digestão das mesmas.

Os resultados apresentados evidenciam a existência de uma relação entre a histoquímica da glândula de Duvernoy com o hábito e comportamento alimentar das espécies analisadas. A associação destes dados com a morfologia do dente opistóglifo, assim como os caracteres da osteologia craniana podem ser utilizados como ferramentas metodológicas para o desenvolvimento de estudos filogenéticos futuros envolvendo serpentes xenodontíneas.

AGRADECIMENTOS

Aos pesquisadores do Instituto Butantan Wilson Fernandes, Maria de Fátima D. Furtado, Hana Suzuki e Thélia R.F.J. Cinquini pelo apoio e sugestões. Aos funcionários do Laboratório de Herpetologia do Instituto Butantan, Valdir Germano e Fátima A. Cagnoto pelo inestimável auxílio técnico. Ao Prof. Dr. Douglas Antônio Zago, da Universidade de Santo Amaro, pelos ensinamentos na leitura das lâminas histológicas. Aos funcionários Luciano Antas Bugalho e Claudio Arroyo, do Laboratório de Histologia, Departamento de Patologia, da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo e Emília Ribeiro, do Instituto de Ciências Biomédicas I, da Universidade de São Paulo, pela confecção das lâminas histológicas. E ao Professores Nelson Pazzin e Márcia Tsuruta, da Universidade Cidade de São Paulo pela colaboração na elaboração e digitalização das fotomicrografias.

Recebido em: 25.10.2005

Aceito em: 24.11.2005

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  17 Jan 2007
• Data do Fascículo
  2006

Histórico

• Aceito
  24 Nov 2005
• Recebido
  25 Out 2005