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Prevalência de deficiência de ferro em gestantes de primeira consulta em centros de saúde de área metropolitana, Brasil: etiologia da anemia

The prevalence of iron deficiency in pregnant women at their first consultation in health centers in a metropolitan area, Brazil: etiology of anemia in anemic pregnant women

Resumos

No período compreendido entre abril e outubro de 1988, foram estudadas 363 gestantes de primeira consulta , que estavam inscritas no Programa de Atendimento à Gestante em oito Centros de Saúde da Secretaria da Saúde do Estado de São Paulo (Brasil). Na ocasião da coleta de material estas gestantes não faziam uso de medicamentos que continham ferro, ácido fólico, vitamina B12 ou associações destes. A idade média das gestantes foi de 25 anos; 65,9% delas pertenciam a famílias com renda de até um SMPC (salário mínimo per capita) e apenas 3,1% pertenciam a famílias com renda superior a 3 SMPC. Tomando-se a saturação da transferrina inferior a 15% como índice mínimo para definir a deficiência de ferro, a prevalência de deficiência de ferro no primeiro trimestre (4,6%) foi significativamente menor do que a observada no segundo (17,3%), e esta foi menor do que no terceiro trimestre (42,8%). A prevalência de deficiência de ferro total agrupada nos três trimestres foi de 12,4%. Não houve diferença significativa entre as prevalências de deficiência de ferro segundo o número de partos. Esta prevalência foi maior no grupo das gestantes que pertenciam a famílias com renda de até 0,5 SMPC. Nas gestantes anêmicas, 46,7% eram deficientes de ferro, 44,4% de ácido fólico, 20,0% de ferro e ácido fólico e nenhuma delas eram deficientes de vitamina B12.

Deficiência de ferro; Complicações na gravidez; Anemia hipocrômica


Three hundred and sixty-three pregnant women enrolled in the Pregnancy Medical Care Program of S. Paulo Health Department in the district of Butantan, S. Paulo city, Brazil, were studied at their first routine consultation between April and October, 1988. Their average age was 25 and 65,9% of them belonged to families with a monthly income below US$ 50.00 per capita. Only 3.1% presented an income above US$ 150.00 per capita. Taking the minimum transferrin saturation threshold of 15% as determining iron deficiency, a 4.6% prevalence of iron deficiency was observed in the first trimester, 17.3% in the second trimester and 42.8% in the third trimester, resulting in an overall prevalence of 12.4%. There was no significant difference between prevalences of iron deficiency according to the number of pregnancies. The prevalence of iron deficiency was higher in women presenting incomes below US$ 50.00 per capita.

Iron deficiency; Pregnancy complications; Anemia hypochromic


Prevalência de deficiência de ferro em gestantes de primeira consulta em centros de saúde de área metropolitana, Brasil. Etiologia da anemia

The prevalence of iron deficiency in pregnant women at their first consultation in health centers in a metropolitan area, Brazil. Etiology of anemia in anemic pregnant women

Elvira Maria GuerraI; Orlando Cesar de Oliveira BarrettoII; Aymoré Vaz PintoIII; Kátia Gomes CastellãoI

IInstituto Adolfo Lutz. Divisão de Patologia - Seção de Hematologia - São Paulo, SP - Brasil

IIFaculdade de Medicina da Universidade de São Paulo - Laboratório de Pesquisas Hematológicas - São Paulo, SP-Brasil

IIIFaculdade de Medicina da Universidade de Brasília - Brasília, DF -Brasil

RESUMO

No período compreendido entre abril e outubro de 1988, foram estudadas 363 gestantes de primeira consulta , que estavam inscritas no Programa de Atendimento à Gestante em oito Centros de Saúde da Secretaria da Saúde do Estado de São Paulo (Brasil). Na ocasião da coleta de material estas gestantes não faziam uso de medicamentos que continham ferro, ácido fólico, vitamina B12 ou associações destes. A idade média das gestantes foi de 25 anos; 65,9% delas pertenciam a famílias com renda de até um SMPC (salário mínimo per capita) e apenas 3,1% pertenciam a famílias com renda superior a 3 SMPC. Tomando-se a saturação da transferrina inferior a 15% como índice mínimo para definir a deficiência de ferro, a prevalência de deficiência de ferro no primeiro trimestre (4,6%) foi significativamente menor do que a observada no segundo (17,3%), e esta foi menor do que no terceiro trimestre (42,8%). A prevalência de deficiência de ferro total agrupada nos três trimestres foi de 12,4%. Não houve diferença significativa entre as prevalências de deficiência de ferro segundo o número de partos. Esta prevalência foi maior no grupo das gestantes que pertenciam a famílias com renda de até 0,5 SMPC. Nas gestantes anêmicas, 46,7% eram deficientes de ferro, 44,4% de ácido fólico, 20,0% de ferro e ácido fólico e nenhuma delas eram deficientes de vitamina B12.

Descritores: Deficiência de ferro, epidemiologia. Complicações na gravidez. Anemia hipocrômica, etiologia.

ABSTRACT

Three hundred and sixty-three pregnant women enrolled in the Pregnancy Medical Care Program of S. Paulo Health Department in the district of Butantan, S. Paulo city, Brazil, were studied at their first routine consultation between April and October, 1988. Their average age was 25 and 65,9% of them belonged to families with a monthly income below US$ 50.00 per capita. Only 3.1% presented an income above US$ 150.00 per capita. Taking the minimum transferrin saturation threshold of 15% as determining iron deficiency, a 4.6% prevalence of iron deficiency was observed in the first trimester, 17.3% in the second trimester and 42.8% in the third trimester, resulting in an overall prevalence of 12.4%. There was no significant difference between prevalences of iron deficiency according to the number of pregnancies. The prevalence of iron deficiency was higher in women presenting incomes below US$ 50.00 per capita.

Keywords: Iron deficiency, epidemiology. Pregnancy complications. Anemia hypochromic, etiology.

Introdução

A gestação representa para mulher um estado de sobrecarga fisiológica, pois o desenvolvimento do feto não só se sobrepõe ao metabolismo materno, como também o modifica susbstancialmente. Determina então, um reajuste do organismo materno a esta nova condição1,51.

Na gestação ocorre normalmente uma hemodiluição decorrente do maior aumento do volume plasmático (aproximadamente 50%) em relação ao volume critrocitário (de 20-30%), com o pico desta hemodiluição por volta do sétimo mês de gestação9,25,32,33,36,38.

Quando a gravidez ocorre em mulheres com reservas suficientes para atender às necessidades da formação da placenta e do feto, o organismo materno mantém-se em equilíbrio, não acontecendo o mesmo com aquelas que apresentam poucas reservas de ferro, ácido fólico, vitamina B12, e que facilmente se tornarão anêmicas durante a gravidez.

A elevada incidência de anemia nutricional em gestantes pode estar relacionada com a dieta deficiente e/ou pelo aumento da demanda de ferro, ácido fólico e vitamina B1215,26,27,40,45. Na gravidez há um aumento das necessidades de ferro em torno de 1.000 mg para suprir a expansão da massa eritrocitária da própria gestante, a formação do sangue da placenta e do feto e ainda para compensar as perdas durante o parto5.

A dieta normal nem sempre é suficiente para suprir as necessidades de ferro na gestação, sendo necessário até dois anos para restabelecer os depósitos perdidos no ciclo gravídico-puerperal. Tem sido por isso proposta suplementação de ferro durante a gestação, mesmo em mulheres normais 1,8,35,40,46 .

Segundo Herbert18 a deficiência de ferro ocorre em três fases: na primeira ocorre um decréscimo dos estoques de ferro que é refletido pela queda da ferritina sérica (< 12 µg/L). Na segunda, a protoporfirina está elevada, a saturação da transferrina está reduzida e em 95% dos casos a hemoglobina está normal. Só então na terceira fase ocorre a anemia com a queda da concentração de hemoglobina, apresentando hemácias microciticas e hipocrômicas. Estas três fases propostas por Herbert não são estáticas, podendo haver a presença de microcitose e hipocromia na segunda fase antecedendo a anemia.

No Brasil a anemia por deficiência de ferro tem sido estudada por diversos autores29,37,41,42,45, e os resultados encontrados tem variado segundo: os critérios de seleção da amostragem; os critérios adotados para caracterizar a deficiência de ferro; a idade gestacional; as condições sócio-econômicas das gestantes; o estado de saneamento básico da região estudada.

A proposição deste trabalho foi de estudar a prevalência de deficiência de ferro em gestantes de primeira consulta na rede estadual no subdistrito do Butantan, bem como estudar a freqüência de deficiência de ferro, ácido fólico e vitamina B12 nas gestantes anêmicas. Para caracterizar tais deficiências, foram adotados os critérios da Organização Mundial da Saúde.

Material e Método

Amostragem

Do total de 481 gestantes de primeira consulta, inscritas no Programa de Atendimento à Gestante, em oito Centros de Saúde da Secretaria da Saúde do Estado, no Subdistrito de Paz do Butantan, situado na zona oeste do Município de São Paulo, apresentando grande número de favelas11 e infra-estrutura básica carente39. No período compreendido entre abril a outubro de 1988 foram estudadas 363 gestantes, pois o restante fazia uso de medicamentos que continham ferro, ácido fólico, vitamina B12 ou associações destes, o que as excluiu do estudo.

A Secretaria da Saúde do Estado de São Paulo mantém o Programa de Atendimento à Gestante nos Centros de Saúde, no qual são solicitados, na inscrição ou na primeira consulta médica, exames laboratoriais de rotina40. Todas as gestantes que procuraram o serviço pela primeira vez, naquela gestação, nos Centros de Saúde* * Escola Butantan, II do Butantan, III São Luiz, II do Rio Pequeno, II do Caxingui, II Vila Borges, III Monte Kemel e II Real Parque. , foram agendadas para coleta de material para exames laboratoriais, bem como para aplicação de inquérito.

Foi aplicado um questionário à população estudada, contendo as seguintes informações: idade da gestante, idade gestacional, paridade, intervalo do último parto, uso de medicamentos, renda familiar e número de pessoas que compunham a família da gestante16.

Foram colhidas amostras de sangue para as dosagens de: hemoglobina, ferro sérico, capacidade total de ligação com o ferro (CTLF), saturação da transferrina, ácido fólico e vitamina B12. Na mesma ocasião foram recebidas amostras de fezes das gestantes.

Metodologias Laboratoriais

Foram utilizados os seguintes métodos:

- dosagem de hemoglobina pelo método da cianometahemoglobina7;

- dosagem de ferro sérico e capacidade total de ligação com o ferro (CTLF) pelo método da batofenantrolina3,22,30, com os valores do ferro sérico e capacidade total de ligação com ferro, calculou-se a percentagem da saturação da transferrina;

- dosagem da vitamina B12 pelo método microbiológico31,44 utilizando o Laclobaccillus leischmannii ATCC 7830, somente para as gestantes anêmicas;

- dosagem de ácido fólico através do método microbiológico47, utilizando o Lactobaccillus casei ATCC 7469, somente nas gestantes anêmicas;

- exame protoparasitológico através dos métodos: direto, Hoffman20, Kato23 e Willis48.

Critérios de Avaliação

1. Considerou-se a gestante anêmica quando a concentração de hemoglobina foi inferior a 11,6 g/ dl, pois estando o Município de São Paulo a 835 m do nível do mar, acrescentou-se 0,2 g/dl à concentração de 11 g/dl49, para cada 300 m de altitude 12,21.

2. A Organização Mundial da Saúde15,50 considera haver deficiência de ferro em gestantes quando a concentração de ferro sérico for inferior a 50 ug/dl ou saturação da transferrina inferior a 15%; deficiência de ácido fólico quando a concentração de ácido fólico sérico for inferior a 3 ng/ml; deficiência de vitamina B12 quando a concentração sérica desta vitamina for inferior a 80 pg/ml. No presente trabalho foram adotados os critérios da Organização Mundial de Saúde para caracterizar deficiência de ferro quanto aos dois critérios anteriormente citados.

3. Na variável paridade não foram considerados os abortos tidos pela gestante, mas foram considerados os casos de natimortos.

4. Na variável renda foi utilizado o SMPC (salário mínimo per capita), o qual foi obtido através de duas divisões. Primeiro, foi dividida a renda familiar pelo piso nacional de salários do mês da aplicação do questionário. A seguir, a renda familiar em salários mínimos foi dividida pelo número de pessoas que compunham a família da gestante, inclusive as crianças, obtendo-se assim o SMPC. O valor do piso nacional de salário foi dividido pelo valor oficial do dólar americano no dia 30 de cada mês, obtendo-se assim, o valor de um piso nacional de salário nessa moeda.

Análise dos Dados

As freqüências foram obtidas através do programa de banco de dados DBASE III PLUS para microcomputador IBM PC XT compatível. A análise estatística foi realizada através dos seguintes testes:

- teste do Qui-quadrado para comparar as prevalências de deficiência de ferro em relação ao trimestre gestacional, paridade, intervalo do último parto e renda familiar;

- análise de variância para comparar as médias das dosagens de ferro sérico, capacidade total de ligação com ferro, saturação da transferrina nos três trimestres gestacionais. Quando a análise mostrou diferença estatística usou-se o Teste de Scheffe como teste complementar da análise de variância.

O nível de significância aceito foi igual ou menor do que 0,05 (p < 0,05).

Resultados e Discussão

A idade média das gestantes foi de 25 anos, com idade mínima de 14 e máxima de 46 anos. Não houve diferença significativa entre as médias das idades das gestantes nos três trimestres de gestação17 mostrando ser a amostra homogênea quanto a este aspecto.

Das 363 gestantes, 188 (51,8%) eram caucasóides e 175 (48,2) negróides. Não encontramos nenhuma gestante mongolóide no grupo estudado, provavelmente devido às características sócioeconômicas desse grupo. Apenas 33,6% das gestantes eram nascidas no Estado de São Paulo; 11,6% eram procedentes de outros Estados da região sudeste, 44,6% da região nordeste, 8,8% da região sul, 1,1 % da região centro-oeste do Brasil e apenas uma 0,3% era proveniente do Chile, caracterizando uma população de migrantes de outros Estados.

Das gestantes que declararam renda familiar (n = 358), 65,9% pertenciam a famílias com renda até 1,0 SMPC, 31,0% a famílias com renda maior que 1,0 até 3,0 SMPC e apenas 3,1% pertenciam a famílias com renda superior a 3,0 SMPC. O salário mínimo per capita médio foi de 0,98. No período de abril a outubro de 1988, um piso nacional de salário correspondia, em média, a US$ 52,3, tendo variado de US$ 50,1 a US$ 53,5.

A maior parte das gestantes (54%) procurou o Serviço de Pré-Natal no primeiro trimestre de gestação, 38,3% no segundo e apenas 7,7% no terceiro trimestre. Entre o total de gestantes de terceiro trimestre, de primeira consulta, que procuraram os Centros de Saúde, a maior parte fazia uso de medicamentos contendo ferro, ácido fólico, vitamina B12, o que explica o número menor de gestantes em relação aos outros trimestres, além do fato delas procurarem os serviços de saúde logo no início da gestação, possivelmente devido a grande oferta de serviços na região do subdistrito do Butantan 17.

As médias da concentração de ferro sérico, capacidade total de ligação com ferro e saturação da transferrina são apresentadas na Tabela 1.

Os valores do ferro sérico e da saturação da transferrina tiveram decréscimo significativo com o decorrer da idade gestacional, enquanto que a capacidade total de ligação com ferro teve aumento significativo, confirmando que no terceiro trimestre de gravidez é freqüente a presença do ferro sérico baixo, CTLF alto, sem haver a presença de anemia46.

Flores e col.13, estudando gestantes na província de Cartago, Costa Rica, obtiveram resultados mais elevados nas médias de ferro sérico, nos três trimestres de gestação, do que as médias encontradas no presente trabalho, não havendo diferença significativa entre as médias encontradas por aqueles autores nos três trimestres gestacionais.

Szarfac e col.43, obtiveram valores semelhantes aos presentes achados, nas médias da saturação da transferrina, mostrando que esta diminui de valor durante todo o processo gestacional.

Lira e col.27, observaram que a média da saturação da transferrina em parturientes em Santiago, Chile, foi de 18,4%, semelhante a de nossa população no terceiro trimestre gestacional. Grebe e col.14, estudando também gestantes de Santiago, Chile, obtiveram médias da saturação da transferrinanas 20 primeiras semanas de gravidez, de 29,1%, e nas seguintes (21 a 38 semanas), de 19,3%.

Lamparelli e col.24, estudando gestantes de Joannesburg, África do Sul, observaram que a média da saturação da transferrina decresce com o decorrer da idade gestacional, sendo a média da saturação da transferrina no primeiro trimestre, de 23,1%, no segundo, 19,1% e 14,6% no terceiro trimestre.

A prevalência de deficiência de ferro, adotando os critérios da OMS15,50, foi de 12,4% (saturação da transferrina inferior a 15%) e 10,2% (dosagem de ferro sérico inferior a 50 µg/dl), não havendo diferença significativa entre as freqüências obtidas por estes dois critérios.

Coulibaly e col.6, verificaram deficiência de ferro (ferro sérico < 50 µg/dl) em 10% das gestantes migrantes do Norte de Cameroon, África, sendo que 40% delas podiam ser consideradas deficientes se o critério fosse a saturação da transferrina <15%. Szarfac41 encontrou 15,7% de deficiência de ferro (ferro sérico < 70 µg/dl) em parturientes da Casa Maternal e de Assistência a Infância da Legião Brasileira em São Paulo. Bayley e col.2 estudando gestantes de baixo nível sócio-econômico em primeria consulta em Gainsville, na Flórida, encontrou que 4% das gestantes apresentavam ferro sérico < 50 µg/dl) e 12% delas apresentavam saturação da transferrina < 15%. Lira e col.27 estudando parturientes em Santiago, Chile, observaram que 41,1% apresentavam deficiência de ferro (saturação da transferrina < 15%), enquanto que Cardozo e col.4, estudando gestantes em Santa Cruz, Bolívia, observaram que 59% das gestantes eram deficientes de ferro (sideremia baixa).

No presente estudo verificamos que das gestantes anêmicas (n = 45), 19 (42,2%) apresentaram dosagem de ferro sérico < 50 ug/dl e 21 (46,7%) apresentaram saturação da transferrina inferior a 15%. Nas não anêmicas (n = 318), 18 (5,7%) e 24 (7,5%) apresentaram, respectivamente dosagem de ferro sérico < 50 µg/dl e saturação da transferrina < 15%, sendo assim deficientes de ferro com ausência de anemia (Tabela 2).

Na Tabela 3 são apresentadas as prevalências de deficiência de ferro segundo o trimestre gestacional, utilizando os dois critérios da OMS, observando-se que a prevalência de deficiência de ferro foi significativamente maior no terceiro trimestre gestacional para os dois critérios adotados. Houve diferença significativa entre os três trimestres gestacionais, quanto ao critério saturação da transferrina < 15%, sendo a freqüência no primeiro trimestre (4,6%) menor do que a segundo (17,3%) e a do segundo menor do que a do terceiro trimestre (42,8%).

Lira e col.26 encontraram 9,9% de deficiência de ferro (saturação da transferrina < 15%) em gestantes com até 20 semanas de gravidez e 34,8% de deficientes nas gestantes com mais de 20 semanas de gravidez, em Santiago no Chile. Grebe e col.14 estudando gestantes em Santiago, Chile, encontrou as seguintes deficiências de ferro (saturação da transferrina <15%) em 9,2% das gestantes com até 20 semanas e 34,2% nas gestantes com idade gestacional superior a 20 semanas.

Diez-Ewald e Molina10 obtiveram as seguintes deficiências de ferro (ferro sérico < 50 µg/dl): 22% no primeiro trimestre, 27% no segundo e 28% no terceiro trimestre, em gestantes de Maracaibo, Venezuela.

Do total de 363 gestantes, 151 (41,6%) não tiveram nenhum parto anterior àquela gestação, 93 (25,6%) tiveram um parto, 52 (14,3%) tiveram dois e 67 (18,5%) tiveram três ou mais. Não houve diferença significativa entre as freqüências de deficiência de ferro segundo o número de partos tido pela gestante (Tabela 4).

Das gestantes que tiveram um parto ou mais (n = 212), em 102 (48,1%) o intervalo do último parto foi de até dois anos e em 110 (51,9%) este intervalo foi maior que dois anos. A prevalência de deficiência de ferro (ferro sérico < 50 µg/dl) foi significativamente maior nas gestantes com intervalo do último parto até dois anos. Não houve diferença significativa entre as duas freqüências quando o critério adotado foi a saturação da transferrina < 15% (Tabela 5).

A prevalência de deficiência de ferro foi significativamente maior naquelas gestantes pertencentes a famílias com renda per capita de até 0,5 SMPC (Tabela 6).

A infecção por ancilostomídeos pode ocasionar a perda de sangue de modo crônico levando a deficiência de ferro. A prevalência de infecção por ancilostomídeos foi de 14,0% (n = 300), semelhante à encontrada por Vaz Pinto e col.45 Nas gestantes deficientes de ferro (saturação da transferrina < 15%) apenas 5 (11,1%) estavam infectadas por este helminto, 11 (24,4%) tiveram o exame protoparasitológico negativo e 10 (22,2%) não trouxeram amostra de fezes para análise. Estes resultados sugerem que a infecção por ancilostomíneos não pode ser considerada um fator que tenha influenciado na etiologia da deficiência de ferro.

O Grupo de Peritos da Organização Mundial da Saúde50 cita que na concentração da hemoglobina corpuscular média (CHCM) inferior a 31% sugere a presença de deficiência de ferro. No presente trabalho, observou-se que o CHCM foi inferior a 31 em 16,2% das gestantes com ferro sérico < 50 µg/ dl e 13,3% daquelas com saturação da transferrina < 15%, sugerindo que o CHCM não é um bom indicador para deficiência de ferro.

Nas gestantes com hemoglobina < 11,6 g/dl (n = 45) foram encontradas as seguintes deficiências: 46,7% de ferro, 44,4% de ácido fólico, 20,0% deficiente concomitantemente de ferro e ácido fólico e nenhuma gestante deficiente em vitamina B12 (Tabela 7).

A menor concentração sérica de vitamina B12 encontrada foi de 138 pg/ml em uma das gestantes anêmicas. Esta gestante teve dois partos anteriores sendo o intervalo do último de um ano e sete meses, estava no terceiro trimestre de gestação, apresentou concentração de ferro sérico igual a 61 µg/dl, saturação da trasferrina de 10,9% e ácido fólico de 4,1 ng/ml. As demais gestantes apresentaram níveis de vitamina B12 superiores a 140 pg/ml. Se forem consideradas deficientes em vitamina B12 aquelas gestantes com dosagem séricas até 140 pg/ml 45,50, ter-se-ia 2,2% de deficiência desta vitamina.

Vaz Pinto e col.45 obtiveram as seguintes deficiências em gestantes anêmicas da cidade satélite de Sobradinho, Brasília, DF: 73,7% de ferro, 26,3% de ácido fólico (concentração sérica < 4,0 ng/ml), 10,5% de vitamina B12 (concentração sérica desta vitamina < 140 pg/ml). Hereberg e Galan19 estudando gestantes em duas maternidades públicas em Benin, África, encontraram que a anemia estava associada a deficiência de ferro em 83% e a deficiência de ácido fólico em 48%. Loria e col.28 observaram que as gestantes anêmicas, na cidade do México, apresentaram as seguintes deficiências: 47% de ferro, 6% de ferro e ácido fólico, 7% de ácido fólico e 1% de vitamina B12. Diez-Ewald e Molina10, estudando 132 gestantes em Maracaibo, Venezuela, não encontrou nenhuma gestante com concentração sérica de vitamina B12 < 80 pg/ml, sendo que nas gestantes anêmicas relataram as seguintes deficiências: 17% de ferro, 11% de ácido fólico e 30% de ferro e ácido fólico concomitantemente.

A alta freqüência de deficiência de ácido fólico no grupo das gestantes anêmicas (44%) é superior à encontrada por outros autores no Brasil45 e na América Latina10,28, regiões onde o quadro sócio-econômico não deve ser muito diferente.

Incidência tão elevada de deficiência de ácido fólico nas grávidas tem sido relatado em grupos populacionais mais pobres como índia52 ou na África19. Também Molina34 encontrou em seu trabalho, na Venezuela, que o grupo de gestantes que recebeu tratamento profilático com ferro teve maior incidência de ácido fólico baixo no soro. O autor sugere, para explicar este fato, que a administração de ferro incrementaria a eritropoese causando aumento no consumo de ácido fólico. As pacientes incluídas no presente estudo não faziam uso de ferro profilático.

Os presentes resultados, principalmente da alta freqüência de deficiência de ácido fólico, indicam a necessidade de outros estudos com população de gestantes, contribuindo para reavaliar medidas de prevenção de anemia no Programa de Atendimento à Gestante da rede pública.

Agradecimentos

A Diretoria do SUDS-RO2, aos diretores e aos funcionários dos Centros de Saúde: Escola Butantan, II do Butantan, São Luiz, Rio Pequeno, Vila Borges, Caxingui, Monte Kemel e Real Parque.

À Seção de Coleção de Culturas do Instituto Adolfo Lutz (IAL), na pessoa da Dra. Marina Ortolan, pelo fornecimento das cepas dos bacilos utilizados neste trabalho.

Às colegas Iara Ribeiro, Judite de Oliveira Bras e Ana Lúcia Zavitoski, da Seção de Hematologia do IAL, pelo auxílio técnico neste trabalho.

Recebido para publicação em 17/6/1991

Reapresentado em 2/1/1992

Aprovado para publicação em 10/2/1992

Separatas/Reprints:E.M. Guerra - Av. Dr. Arnaldo, 355 - 01246-902 - São Paulo, SP, Brasil

Publicação financiada pela FAPESP. Processo Saúde Coletiva 91/4994-0

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    Escola Butantan, II do Butantan, III São Luiz, II do Rio Pequeno, II do Caxingui, II Vila Borges, III Monte Kemel e II Real Parque.
  • Datas de Publicação

    • Publicação nesta coleção
      16 Out 2003
    • Data do Fascículo
      Abr 1992

    Histórico

    • Aceito
      10 Fev 1992
    • Revisado
      02 Jan 1992
    • Recebido
      17 Jun 1991
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