Checklist de Cladocera de água doce do Estado de São Paulo

Checklist of fresh-water Cladocera from São Paulo State, Brazil

INVENTÁRIOS

Checklist de Cladocera de água doce do Estado de São Paulo

Checklist of fresh-water Cladocera from São Paulo State, Brazil

Odete RochaI, ^*; Maria José Santos-Wisniewski^II; Takako Matsumura-Tundisi^III

^IDepartamento de Ecologia e Biologia Evolutiva, Universidade Federal de São Carlos - UFSCar, Rod. Washington Luis, Km 235, CP 676, CEP 13565-605, São Carlos, SP, Brasil

^IIInstituto de Ciências da Natureza, Universidade Federal de Alfenas - UNIFAL, Rua Gabriel Monteiro da Silva, 714, Centro, CEP 37130-000, Alfenas, MG, Brasil, e-mail: [e-mail]

^IIIInstituto Internacional de Ecologia, Rua Bento Carlos, 750, Centro, CEP 13560-660, São Carlos, SP, Brasil

RESUMO

Neste trabalho é apresentada uma lista atualizada das espécies de Cladocera do Estado de São Paulo com base em levantamentos anteriores e em revisão da literatura recente, a qual inclui em grande parte os estudos oriundos do Programa Biota FAPESP. Levantamentos realizados há uma década apontaram a ocorrência de 112 espécies de Cladocera no Brasil e 84 para o Estado de São Paulo. A presente revisão evidencia a ocorrência de 96 espécies deste grupo no Estado de São Paulo, o que representa um acréscimo de 15% na riqueza de espécies. Dentre os 300 corpos de água amostrados em 23 unidades de gerenciamento dos recursos hídricos do Estado de São Paulo, no âmbito do Programa BIOTA/FAPESP, as unidades Mogi-Guaçu e Aguapeí são aquelas com maior riqueza de espécies, tendo sido registradas 27 espécies de Cladocera em cada. Dentre os avanços obtidos pelo Programa BIOTA/FAPESPdestacaram-se a ampla cobertura geográfica e o registro das novas ocorrências de espécies, das quais 12 são espécies nativas e 2 são espécies exóticas. Este estudo evidenciou que ainda existem importantes lacunas no conhecimento, especialmente em relação à taxonomia, pois muitas espécies que foram consideradas cosmopolitas são provavelmente um complexo de espécies, sendo necessárias revisões taxonômicas detalhadas acopladas a estudos ecológicos das espécies. Acredita-se que com a continuidade destes estudos a riqueza de espécies de Cladocera poderá aumentar consideravelmente.

Número de espécies: No mundo: 620, No Brasil: 150, Estimadas no Estado de São Paulo: 120.

Palavras-chave: Cladocera de água doce, biota paulista, Programa BIOTA/FAPESP.

ABSTRACT

In the present work an updated checklist of the species of Cladocera in the state of São Paulo is presented, based on previous check-list and a review of the recent studies which include in majority the studies developed within the BIOTA/FAPESP Program. Species inventory performed ten years ago revealed the occurrence of 112 species in Brazil and 84 species in the State of São Paulo. The present review shows the occurrence of 96 species of this group in the state of São Paulo, representing a 15% increase in the species richness. Among the 300 water bodies sampled in 23 units water resource management units (UGHRI) of São Paulo State within the scope of the BIOTA/FAPESP Program, the highest richness of Cladocera species was found in Mogi-Guaçu and Aguapeí units with 27 species recorded in each. Among the advances reached by the BIOTA/FAPESP Program it could be emphasized the wide geographic covering and the number of species recorded, with 12 new occurrences of native species and 2 exotic species as well. This study evidenced that still there are important gaps in the knowledge, particularly regarding the taxonomy, since many species regarded as cosmopolitan may be a complex of many species requiring taxonomical reviews and ecological studies of the species. It is believed that with the continuity of the studies, the richness of species of Cladocera can increase considerably.

Number of species: In the world: 620, In Brazil: 150, Estimated in São Paulo State: 120.

Keywords: fresh-water Cladocera, biodiversity of the State of São Paulo, BIOTA/FAPESP Program.

Introdução

Os Cladocera constituem um dos mais representativos componentes do plâncton de água doce, onde são importantes nas redes tróficas, principalmente de hábito herbívoro filtrador, desempenhando o papel de consumidores primários. Anteriormente considerados uma Ordem da Classe Crustacea e Sub-Classe Branchiopoda, eles foram recentemente sujeitos a revisões taxonômicas. Fryer (1987, 1995) e Paggi (1995) sugerem que eles não constituiriam um agrupamento natural, sendo provavelmente um grupo polifilético, cujas semelhanças seriam mais o reflexo de processos de convergência. No entanto, Forró et al. (2008) consideram se tratar de um grupo monofilético e anciente, de origem paleozóica. Os Cladocera estão atualmente reclassificados em quatro novas ordens: Anomopoda, Ctenopoda, Onychopoda e Haplopoda (Fryer 1987). Os Haplopoda e Onychopoda de água doce só ocorrem em águas continentais da região Holártica (América do Norte e parte da Eurásia). Os Haplopoda da família Leptodoridae, de hábito predatório, não ocorrem nos trópicos (Korinek 2002), estando assim ausentes no Brasil e no Estado de São Paulo. Por outro lado, representantes das Ordens Ctenopoda e Anomopoda que englobam a maioria das espécies de Cladocera distribuem-se por todos os continentes (Frey 1987b, 1995). A maior parte dos Onychopoda (famílias Podonidae, Polyphemidae, e Cercopagidae) estão restritos aos ambientes estuarinos e marinhos. A maioria das espécies de Cladocera pertence, portanto, às ordens: Ctenopoda (famílias Sididae e Holopedidae) e Anomopoda (famílias: Macrothricidae, Ilyocryptidae; Bosminidae, Daphnidae, Moinidae, e Chydoridae) Paggi (1995). Antes alocadas na sub-ordem Calyptomera, as duas primeiras famílias (Macrothricidae e Chydoridae) foram reclassificadas em uma nova sub-ordem, Radopoda (Dumont & Silva-Briano 1998).

Os Cladocera ocupam uma grande variedade de habitats de água doce, incluindo desde pequenos volumes de água contidos em fitotelmata e em cavidades de troncos de plantas terrestres, pequenas poças e pântanos até os corpos de água maiores, onde atingem maior diversificação como nas lagoas, lagos, canais e reservatórios. Embora ocorram preferencialmente em ambientes lênticos, são também habitantes de riachos, córregos e rios, nestes ocupando preferencialmente os remansos, de fluxo mais reduzido.

Os cladóceros estão distribuídos pelos vários continentes, inclusive em regiões circumpolares (Brooks 1959). A idéia do cosmopolitismo de muitas espécies resultou de identificações feitas com base na análise morfológica superficial e descrições incompletas de espécies do Hemisfério Norte. Este conceito baseou-se também no fato de que os cladóceros produzem ovos de resistência, os quais podem ser transportados passivamente de um corpo d'água a outro por diversos animais, principalmente por aves, ou mesmo pelo vento (Frey 1982). Entretanto, sabe-se que algumas espécies são restritas a determinados climas, como por exemplo o tropical, não ocorrendo em regiões temperadas frias (Green 1981). Isso significa que mesmo na ausência de barreiras físicas importantes, a maioria das espécies tende a não se adaptar nos locais onde foram introduzidas (Frey 1987a). Neste caso os ovos de resistência adquirem papel relevante para a manutenção da variabilidade genética nas populações.

Apesar do cosmopolitismo ser amplamente questionado (Frey 1982, 1987, Forró et al. 2008) as dificuldades de revisão taxonômica são ainda muito grandes pois dependem da disponibilidade de material abundante, seja preservado para melhores descrições morfológicas, seja vivo para a realização de estudos ecológicos e análises genético-moleculares específicas. Há, além disso, a necessidade da reunião de expertises nos campos da taxonomia, da ecologia e da genética molecular.

A ampla ocorrência dos Cladocera e a facilidade no seu cultivo viabilizam sua utilização em estudos laboratoriais e consequente aumento do conhecimento sobre o grupo. Deste modo várias pesquisas sobre a biologia das espécies e a utilização destas na realização de bioensaios para o controle da qualidade do ambiente tem sido desenvolvidas em condições padronizadas (Guntzel et al. 2003, Castilho 2005, Santos-Wisniewski et al., 2006, Nogueira et al., 2005, Freitas & Rocha, 2006, Rosa 2008.).

No mundo, cerca de 620 espécies são conhecidas atualmente, contudo, estima-se que se fossem resolvidos os casos de falso cosmopolitismo e de espécies crípticas (complexo de espécies) este número poderia duplicar (Forró et al. 2008). Cerca 150 espécies tinham ocorrência registrada no Brasil até o final do século XX (Rocha & Guntzel 1999), contudo parte daqueles registros eram na realidade sinonímias, as quais foram sendo corrigidas, de forma que apesar dos novos registros, o número absoluto de espécies de Chydoridae não aumentou se comparadas as listas apresentadas neste último trabalho referido e a presente síntese. No entanto, considerando os novos registros ocorridos ao longo da última década (Elmoor-Loureiro 2004, Lansac-Tôha et al. 2009, Sinev & Elmoor-Loureiro 2010) e o registro da invasão por espécies exóticas (Zanata et al. 2003) este número tem aumentado.

No Estado de São Paulo há registros de espécies pertencentes a todas as sete famílias da Ordem Anomopoda (Sididae, Moinidae, Daphnidae, Bosminidae, Macrothricidade Ilyocryptidae e Chydoridae). Dentre estas, as famílias Daphnidae, Bosminidae, Sididae e Moinidae são importantes componentes do plâncton limnético, com ocorrência em um grande número e variedade de corpos de água. As espécies destas famílias são bem conhecidas e é provável que poucas espécies não tenham ainda sido registradas. Por outro lado, as espécies das famílias e Chydoridae, Macrothricidae e Ilyocryptidae, tipicamente associadas a substratos, principalmente às macrófitas, com ocorrência principalmente na região litorânea dos corpos de água tem amplas possibilidades de ampliação no número de espécies, principalmente pela revisão das espécies cosmopolitas.

Metodologia

Para este trabalho baseou-se na revisão de literatura realizada no início do Programa Biota/FAPESP (Rocha & Guntzel 1999) e na revisão atual sobre as publicações em periódicos nos últimos 10 anos e na compilação de registros de espécies contidos em teses, dissertações, e monografias de conclusão de cursos, além de material disponível em sites confiáveis na internet.

Resultados e Discussão

1. Comentários sobre a lista das espécies do Estado de São Paulo

Na Tabela 1 é apresentada a lista das espécies registradas no Estado de São Paulo, com base nos dados obtidos no Programa BIOTA/FAPESP sobre o zooplâncton das águas doces e na revisão de literatura efetuada.

No mundo, são conhecidas atualmente cerca de 620 espécies, contudo, acredita-se que se resolvidos os casos de falso cosmopolitismo e de espécies crípticas este número poderia duplicar (Forró et al. 2008). Até o final da década passada cerca de 112 espécies tinham ocorrência registrada no Brasil, e 84 no Estado de São Paulo (Rocha & Guntzel 1999). Contudo, parte dos registros no Estado de São Paulo referia-se a sinonímias, as quais foram sendo corrigidas, de forma que apesar de novos registros, o número absoluto de espécies de Cladocera não aumentou muito se comparadas as listas apresentadas naquele trabalho e a presente síntese. Considerando-se os novos registros ocorridos ao longo da última década (Elmoor-Loureiro 2004, Serafim Jr. et al. 2003, Sinev & Elmoor-Loureiro 2010) e o registro da invasão por espécies exóticas (Rocha et al. 2003, Zanata et al. 2003) observa-se, no entanto, que o número de espécies válidas aumentou efetivamente.

A lista de espécies de Cladocera de água doce para o Estado de São Paulo inclui atualmente 96 spécies (Tabela 1), sendo 52 espécies da família Chydoridae, e 44 das demais, assim distribuídas: 16 espécies da família Daphnidae, nove espécies de Sididae, oito espécies de Macrothricidae, seis espécies de Bosminidae, três espécies de Moinidae e duas espécies de Ilyocryptidae.

2. Comentários sobre a lista, riqueza do estado comparado com outras regiões

A comparação da riqueza total de espécies de Cladocera com outras entre regiões é dificultada pelo fato dos Chydoridae, que respondem por mais de 50% da riqueza total do grupo terem sido pouco estudados em outras regiões ou estados. Para outras famílias a riqueza é comparável àquela descrita por exemplo para a planície de inundação do Paraná, no Estado do Paraná (Lansac-Toha et al. 1997). A riqueza, no entanto é muito maior do que a reportada em estudos fragmentados oriundos de outros estados do Sul e Sudeste brasileiros. Na realidade não existem ainda inventários consistentes da diversidade da fauna e flora das águas continentais brasileiras, particularmente em relação aos invertebrados.

As unidades (UGRHi) onde se registrou a maior riqueza de espécies foram Mogi-Guaçu e Aguapei, ambas com 27 espécies. De maneira geral as unidades de gerenciamento onde foram registradas as mais baixas riquezas de espécies foram a Litoral Norte, as três unidades compreendidas na bacia do rio Paranapanema (Alto, Médio e Pontal) e a Baixada Santista em cujos corpos de água amostrados não foram encontradas espécies de Cladocera (Figura 1).

Quanto aos padrões de distribuição das espécies observa-se que espécies pertencentes ao mesmo gênero apresentam padrões bem diferenciados e contrastantes. Como exemplo Simocephalus serrulatus é uma espécie amplamente distribuída, enquanto Simocephalus acutirostris tem distribuição muito restrita. O mesmo se observa para as espécies Ceriodaphnia cornuta e Ceriodaphnia silvestri de ampla distribuição, comparadas com Ceriodaphnia pulchella e Ceriodaphnia richardi, ambas com ocorrência registrada em apenas uma localidade.

Ainda no âmbito do Projeto BIOTA/FAPESP foram realizados estudos aprofundados do ciclo de vida de algumas espécies: Diaphanosoma birgei e Ceriodaphnia silvestrii (Rosa 2008); Macrothrix flabelligera (Guntzel et al. 2003); Pseudosida ramosa (Freitas & Rocha 2006a) e Chydorus pubescens (Santos-Wisniewski et al. 2006).

3. Principais avanços relacionados ao Programa BIOTA/FAPESP

O Programa BIOTA/FAPESP, com enfoque sobre a comunidade zooplanctônica, buscou uma ampla cobertura geográfica visando mapear a distribuição das espécies já conhecidas no Estado de São Paulo, e possibilitar que novas espécies fossem encontradas ou novas ocorrências registradas. Neste sentido foram analisadas amostras oriundas de 172 corpos de água pertencentes a 22 unidades de gerenciamento dos recursos hídricos do Estado de São Paulo. O número de corpos de água amostrados foi maior, contudo em alguns não havia ocorrência de Cladocera.

Com este estudo houve uma ampliação significativa no conhecimento sobre a distribuição geográfica das espécies no Estado de São Paulo (Tabela 1), cujo conhecimento era muito fragmentado. Nesta tabela são registradas 96 espécies, com 12 novos registros de espécies para o Estado de São Paulo, sendo 10 espécies nativas (Pseudosida ramosa , Latonopsis australis, Simocephalus acutirostris, Simocephalus latirostris, Scapholeberis armata, Bosmina freyi, Bosmina huaronensis, Macrothrix superaculeata e Macrothrix flabelligera ) e 2 espécies exóticas (Daphnia lumholtzi e Ceriodaphnia dubia ). Desta forma o total de 84 espécies de Cladocera para o Estado de São Paulo foi elevado para 96 espécies, com um acréscimo de 15% na diversidade do grupo.

No total de 22 unidades foram registradas 52 espécies de Chydoridae, 30 da sub-família Aloninae e 17 da sub-família Chydorinae (Tabela 1). As espécies mais amplamente distribuidas foram Alona guttata da sub-família Aloninae e Chydorus eurynotus da sub-família Chydorinae. A distribuição de algumas espécies ficou restrita a apenas uma unidade como Alona setigera e Disparalona leptoryncha.

A segunda maior riqueza foi registrada na família Daphnidae, com 16 espécies. Parte das espécies desta família são cladóceros tipicamente planctônicos (espécies dos gêneros Daphnia e Ceriodaphnia) e também as espécies de maior tamanho, com mais de 3,0 mm de comprimento (Daphnia laevis, Daphnia gessneri e Simocephalus serrulatus). Destacou-se também a família Sididae com nove espécies, algumas de maior tamanho como Latonopsis australis, Pseudosida ramosa e Diaphanosoma birgei.

Ao longo do desenvolvimento do Programa BIOTA/FAPESP relativo ao Zooplâncton foram realizados 14 novos registros de espécies para o Estado de São Paulo, sendo nove espécies nativas (Pseudosida ramosa, Latonopsis australis, Simocephalus acutirostris, Simopcephalus latirostris, Scapholeberis armata, Bosmina freyi, Bosmina huaronensis, Macrothrix superaculeata,Macrothrix flabelligera e Alona setigera) e duas espécies exóticas (Daphnia lumholtzi e Ceriodaphnia dubia). Desta forma o total de 84 espécies de Cladocera para o Estado de São Paulo foi elevado para 96 espécies, com um acréscimo de 15% na diversidade do grupo.

Diversas pesquisas sobre a biologia das espécies foram realizadas a partir do material vivo trazido ao laboratório no âmbito do Programa BIOTA/FAPESP (Guntzel et al. 2003, Rosa 2003, Santos-Wisniewski et al. 2006, Freitas & Rocha 2006a). Estes estudos permitiram ainda que algumas espécies nativas tivessem sua biologia conhecida ou incrementada e por esta razão pudessem ser adotadas como organismos-teste em estudos ecotoxicológicos (Nogueira 2002, Gusso 2004, Choueri 2004, Castilho 2005, Freitas & Rocha 2006a, b, 2009, 2011, Rocha 2009, Melo 2009), minimizando desta forma o risco de invasão de corpos de água por espécies exóticas, oriundas de escape de organismos-teste exóticos utilizados em experimentos de laboratório.

4. Principais grupos de pesquisa no Estado de São Paulo

Não existem pesquisadores dedicados especificamente ao grupo dos Cladocera, no Estado de São Paulo, para se aprofundar em conhecimento taxonômico. A maioria desses estudos são realizados por pesquisadores especializados no estudo da comunidade zooplanctônica sob o ponto de vista ecológico ( relações da ocorrência dos diferentes grupos zooplanctônicos com o meio físico) não conseguindo estudar especificamente um determinado grupo de uma forma detalhada. O Programa BIOTA/FAPESPpermitiu cobrir essa lacuna formando grupos de pesquisa para os diferentes grupos taxonômicos do zooplancton.

5. Principais acervos

As coleções de espécimes representativos de cada espécie são e serão imprescindíveis para o avanço do conhecimento sobre a diversidade de Cladocera no Estado de São Paulo e no Brasil. Neste sentido o material coletado no âmbito do Programa BIOTA/FAPESP e em outros projetos financiados por diferentes agências encontram-se armazenados nas instituições de origem dos pesquisadores, mas não constituem ainda uma coleção de referência propriamente dita. Será ainda necessário organizar uma coleção espécimes preservados em meio líquido e montados em lâminas para todas as espécies com ocorrência no estado.

O Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) possui espécimes de Cladocera depositados por diferentes pesquisadores em diferentes épocas.

Existem coleções do material bruto (amostras do zooplâncton total) oriundas do Programa BIOTA/FAPESP e de outros projetos, depositados no Instituto Internacional de Ecologia e na Universidade Federal de São Carlos, São Carlos, SP. Existem ainda coleções relevantes de material zooplanctônico na Universidade Estadual, campus de Botucatu, e na Universidade de São Paulo, campus de Ribeirão Preto.

6. Principais lacunas do conhecimento

Existe ainda uma lacuna no conhecimento taxonômico. Para a maioria das famílias há espécies que são consideradas grupos ou complexos de espécies e que precisam ser objeto de estudos taxonômicos detalhados. Diaphanosoma birgei, de ampla distribuição no estado é considerado um complexo de espécies assim como Latonopsis australis (Korovchinsky 2002, 2005). Daphnia ambigua, Daphnia laevis e Daphnia gessneri são três espécies de ocorrência no Brasil e no Estado de São Paulo (Matsumura-Tundisi 1984). As duas primeiras espécies são de ampla ocorrência na América do Norte, e são consideradas complexos de espécies (Taylor et al. 1998, Herbert et al. 2003). Elías-Gutierrez et al. (2008) obtiveram elevada variabilidade genética no DNA mitocondrial de Moina micrura e sugerem que esta seja também um complexo de espécies. Um outro aspecto é que embora o projeto "Biodiversidade zooplanctônica e o estado de degradação dos ecossistemas aquáticos continentais do Estado de São Paulo" integrante do Programa BIOTA/FAPESP no qual o estudo dos Cladocera estava inserido tenha se destacado em relação a outros projetos do Programa pela sua ampla cobertura geográfica (todas as unidades de recursos hídricos do Estado de São Paulo, e um número de corpos de água avaliados ao redor de 300), teve por outro lado as limitações inerentes a um estudo desta envergadura, como o fato de ter tido apenas uma coleta por corpo de água na maioria das localidades amostradas, e não ter abrangido um número muito grande de pequenas lagoas ricas em vegetação. Acredita-se que para os Chydoridae, cladóceros habitantes da região litorânea dos lagos, futuros estudos que priorizem a região litorânea de pequenos lagos vegetados venham a ampliar a diversidade de espécies de cladóceros desta família. Para os Cladocera limnéticos considera-se que a ampliação de 15% obtida foi grande e que os resultados do projeto constituíram um grande avanço no conhecimento. Para os Chydoridae um grande avanço foi também obtido com a formação de recursos humanos e na cuidadosa identificação taxonômica que veio a esclarecer muitos registros duvidosos. Assim, consideramos que a cobertura geográfica poderá ainda ser ampliada, com focos mais específicos para alguns grupos. As informações já obtidas no Programa BIOTA/FAPESP permitirão que as amostragens sejam agora direcionadas para as unidades de gerenciamento onde estas espécies ocorreram (Tabela 2).

7. Perspectivas de pesquisa em Cladocera para os próximos 10 anos

Para ampliar o conhecimento taxonômico, ecológico e comportamental desse grupo taxonômico é imprescindível a formação de recursos humanos especializados nesse grupo zooplanctônico nos próximos 10 anos. É importante estender o estudo que foi realizado no Programa BIOTA/FAPESP para outras áreas do Brasil, estabelecendo uma rede de comunicação e troca de informações, através da formação de Grupos de Pesquisa com objetivos comuns em varias partes do Brasil manter o grupo por longo tempo para dar continuidade à pesquisa. Deverão ser ampliados em alguns temas principais, como a Revisão Taxonômica dos complexos de espécies, utilizando estudos morfológicos, ecológicos e de genética molecular; Bar-coding de espécies de Cladocera; Estudos de ciclo de vida da maioria das espécies, especialmente da família Chydoridae, ainda muito pouco conhecidos; Estudos aplicados de utilização de novas espécies de Cladocera em aquicultura; Estudos ecológicos voltados especificamente para a preservação de ecossistemas aquáticos ricos em espécies de Cladocera visando a preservação da biodiversidade em águas doces, incluindo o estudo ecológico das espécies e suas funções nas comunidades e ecossistemas.

Agradecimentos

À FAPESP pelo financiamento das pesquisas, ao CNPq pelas bolsas concedidas aos pesquisadores; ao Dr. Célio Wisniewski pelo auxílio na organização dos dados e às pós-graduandas Natália Felix Negreiros e Lidiane Cristina da Silva pela colaboração na formatação e na pesquisa e organização da revisão bibliográfica.

Recebido em 19/07/2010

Versão reformulada recebida em 14/10/2010

Publicado em 15/12/2010

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  03 Out 2012
• Data do Fascículo
  Dez 2011

Histórico

• Aceito
  15 Dez 2010
• Revisado
  14 Out 2010
• Recebido
  19 Jul 2010