Biovolume de cianobactérias e algas de reservatórios tropicais do Brasil com diferentes estados tróficos

Biovolume of Cyanobacteria and algae from Brazilian tropical reservoirs with different trophic status

ARTIGOS

Biovolume de cianobactérias e algas de reservatórios tropicais do Brasil com diferentes estados tróficos

Biovolume of Cyanobacteria and algae from Brazilian tropical reservoirs with different trophic status

Bárbara Medeiros FonsecaI, ^*; Carla Ferragut^II, Andréa Tucci^III; Luciane Oliveira Crossetti^IV; Fernanda Ferrari^V; Denise de Campos Bicudo^II; Célia Leite Sant'Anna^III; Carlos Eduardo de Mattos Bicudo^II

^IUniversidade Católica de Brasília, Curso de Ciências Biológicas (Sala E-10), QS 07, Lote 1, Águas Claras, 71966-700 Brasília, DF, Brasil

^IIInstituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Ecologia, Caixa Postal 68041, 04045-972 São Paulo, SP, Brasil

^IIIInstituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Ficologia, Caixa Postal 68041, 04045-972 São Paulo, SP, Brasil

^IVUniversidade Federal do Rio Grande do Sul, Departamento de Ecologia, Caixa Postal 15007, 91501-970 Porto Alegre, RS, Brasil

^VUniversidade Tecnológica Federal do Paraná, Câmpus Dois Vizinhos, Estrada para Boa Esperança, Km 04, 85660-000 Dois Vizinhos, PR, Brasil

RESUMO

O presente estudo visou apresentar o biovolume de cianobactérias e algas fitoplanctônicas e perifíticas de reservatórios com diferentes estados tróficos do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP, Brasil. O estudo inclui uma proposta para determinação do biovolume de formas coloniais de Cyanobacteria como, por exemplo, Microcystis e Sphaerocavum. A lista de biovolume auxiliará os estudos sobre ecologia de algas, permitindo a aplicação dessa informação em trabalhos nessa área de estudo, além de servir de modelo comparativo em outros ecossistemas de região tropical. A lista inclui o biovolume de 568 táxons, incluindo informações sobre suas respectivas classes taxonômicas, máxima dimensão linear e razão superfície/volume.

Palavras-chave: estudos quantitativos, ficoperifíton, fitoplâncton.

ABSTRACT

The present study aimed at presenting the biovolume of planktonic and periphytic cyanobacteria and algae from reservoirs with different trophic status at Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, São Paulo State, Brazil. The study includes a proposal for determining the biovolume of colonial forms of Cyanobacteria such as Microcystis and Sphaerocavum. The list of biovolume will contribute to algal ecology studies, allowing the application of this information to research in this area of knowledge, besides serving as a comparative model for other tropical ecosystems. The list comprises the biovolume of 568 taxa, including information on their taxonomic classes, maximum linear dimension and surface/volume ratio.

Keywords: phycoperiphyton, phytoplankton, quantitative studies.

Introdução

O biovolume é um atributo estrutural básico das comunidades algais, que pode ser potencialmente usado para acessar condições ambientais (Stevenson & Smol 2003). O tamanho das algas varia consideravelmente de uma espécie para outra e em uma mesma espécie e, ainda, ao longo do crescimento durante diferentes fases do ciclo de vida (Bellinger & Sigee 2010). O significado ecológico do tamanho das algas em relação à sua biomassa pode ser observado quando se compara a participação de espécies de dimensões máximas lineares muito distintas na estrutura de uma comunidade (Bellinger & Sigee 2010). Por exemplo, a contribuição de um único indivíduo de uma espécie microplanctônica pode ser equivalente à de vários indivíduos de uma espécie picoplanctônica. Do mesmo modo, espécies coloniais ou filamentosas consideradas como unidades na contagem acabam tendo sua abundância relativa subestimada (Figueredo & Giani 2001). Tal fato pode apresentar uma série de implicações ecológicas, pois tais diferenças de tamanho estão diretamente relacionadas à forma como as populações exploram os recursos ambientais disponíveis (Reynolds 1984). Por esses motivos, o biovolume tem sido o atributo estrutural mais utilizado para expressar quantitativamente as comunidades fitoplanctônicas e ficoperifíticas em estudos ecológicos (ex. Soares et al. 2007, Crossetti & Bicudo 2008, Kruk et al. 2009, Becker et al. 2010, Wyatt et al. 2010, Fonseca & Bicudo 2011, Borduqui & Ferragut 2012).

Conforme Bellinger & Sigee (2010), o biovolume do fitoplâncton pode ser considerado em relação aos seguintes aspectos: (1) biovolume médio da espécie, que consiste no volume médio de organismos individuais (células ou colônias), expresso em micrômetros cúbicos (µm³); (2) biovolume populacional, ou seja, o volume ocupado por uma única população por unidade de volume da água do lago, expresso em micrômetros cúbicos por litro (µm³ L^-1); e (3) biovolume total do fitoplâncton, ou o volume acumulado ocupado por todas as espécies de fitoplâncton em uma amostra, expresso em micrômetros cúbicos por litro (µm³ L^-1). Para a comunidade ficoperifítica, o biovolume é comumente expresso por unidade de área de substrato (ex. micrômetros cúbicos por centímetro quadrado - µm³ cm^-2) (Stevenson 1996).

O cálculo do biovolume é normalmente feito tomando-se como base os sólidos geométricos que mais se aproximem, isolados ou combinados, da forma da célula. Trabalhos como os de Edler (1979), Rott (1981), Hillebrand et al. (1999) e Sun & Liu (2003) apresentaram fórmulas a serem utilizadas para vários táxons. Alguns trabalhos trazem, às vezes, propostas de novos modelos geométricos para o cálculo do biovolume de espécies em particular (ex. Konoplya & Soares 2011), evidenciando a necessidade de um constante aprimoramento dos cálculos. Outros ainda sugerem a necessidade de padronização dos cálculos devido à influência de fixadores na redução do biovolume algal (Hawkins et al. 2005).

Outra possibilidade para determinação do biovolume algal é a utilização de programas de computador desenvolvidos especificamente para os estudos quantitativos, os quais trazem opções de cálculo de biovolume. Nesses casos, é necessária apenas a seleção da forma mais apropriada para a espécie e a inserção de suas medidas. Alguns exemplos destes programas são o Algamica (Gosselain & Hamilton 2000) e o OptiCount (Hepperle & Schmidt-Halewicz 2000). O Algamica foi criado para quantificação de algas planctônicas, perifíticas e bentônicas e sua última versão dispõe de 20 formas geométricas para cálculo de biovolume. O OptiCount foi desenvolvido para enumeração de plâncton e partículas em geral e dispõe de 23 formas geométricas, sendo uma delas livre para a inserção de um valor de biovolume fixo, previamente calculado. Contudo, nem sempre as formas geométricas mais apropriadas para algumas espécies são fornecidas nos programas de quantificação, o que leva a estimativas muitas vezes grosseiras de biovolume.

Dados de biovolume para fins comparativos em ecossistemas subtropicais brasileiros são escassos (ex. Torgan et al. 1998). Por sua vez, aqueles referentes a ambientes tropicais estão distribuídos, de modo geral, em trabalhos de dissertações e teses, jamais publicados. Frequentemente os dados brutos dos biovolumes de cada espécie ficam restritos aos apêndices de tais trabalhos acadêmicos. Nesse contexto, este estudo teve como objetivo apresentar o biovolume de algas planctônicas e perifíticas de reservatórios com diferentes estados tróficos localizados no Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP, Brasil.

Material e métodos

Área de estudo - Os reservatórios estudados são três sistemas aquáticos localmente chamados Lago das Ninféias (23º38'18,95"S, 46º37'16,3"W), Lago das Garças (23º38'40,6"S, 46º37'28,0"W) e Lago do IAG (23°39'03,4"S, 46°37'26,7"W), localizados no Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (PEFI), região sul do Município de São Paulo, em área sob jurisdição do Instituto de Botânica da Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo. O Lago das Ninfeias (Z_máx = 3,6 m; Z_med = 1,32 m; área = 5.433 m²) é um reservatório com características oligo-mesotróficas, que apresenta região litorânea com grande abundância de macrófitas aquáticas (Fonseca & Bicudo 2010, 2011). O Lago das Garças (Z_máx = 4,7 m; Z_med = 2,14 m; área = 88.156 m²) é um reservatório com características eutróficas, elevado aporte de matéria orgânica e floração periódica de cianobactérias (Crossetti & Bicudo 2008, Fonseca & Bicudo 2008). O Lago do IAG (Instituto de Ciências Atmosféricas e Geofísicas) (Z_máx = 4,7 m; Z_med = 1,51 m; área = 11.270 m²) é, por sua vez, o único oligotrófico dentro da unidade de conservação (Lopes et al. 2005).

Amostragem - Amostras da comunidade de algas planctônicas e perifíticas foram coletadas nos reservatórios do PEFI para os estudos de Tucci (2002), Ferragut (2004), Fonseca (2005), Crossetti (2006) e Ferrari (2010).

Inicialmente, calculou-se o biovolume individual de cada táxon a partir dos valores médios das medidas de um até 83 indivíduos, dependendo do tamanho da população analisada. O material analisado encontrava-se já fixado em solução de formalina a 4% ou em lugol acético. Para o presente estudo, fez-se uma média dos dados encontrados nos trabalhos citados acima, para cada táxon. Os cálculos de biovolume basearam-se nas fórmulas sugeridas por Hillebrand et al. (1999) e Sun & Liu (2003), às vezes com algumas adaptações.

A tabela 1 apresenta as formas utilizadas, com suas respectivas legendas. No caso de espécies de cianobactérias com colônias densas, tais como as de Microcystis (exceto M. protocystis) e Sphaerocavum, os biovolumes foram calculados em três ou quatro categorias diferentes, considerando colônias pequenas (P), médias (M), grandes (G) ou muito grandes (GG) (tabela 2).

Para estas cianobactérias, o biovolume foi calculado para cada categoria segundo os passos a seguir:

1) Calculou-se o biovolume total da colônia, excetuada a mucilagem, como se a colônia fosse um sólido compacto. Em geral, foram usadas formas geométricas como esfera, esferoide, elipsoide ou a combinação dos mesmos (figura 1).

2) Multiplicou-se o biovolume total da colônia por um fator (f) definido arbitrariamente, o qual dependeu da espécie considerada. Tal fator considerou o espaço livre entre as células, que é uma característica taxonômica de cada espécie. Exemplo:

Microcystis aeruginosa: f = 0,7 → V_final = V_total × 0,7

Microcystis panniformis: f = 0,9 → V_final = V_total × 0,9

3) Calculou-se o biovolume celular individual (esfera):

V_cél = (π / 6) × a³

4) O número de células da colônia foi estimado dividindo-se o biovolume da colônia (passo 2 pelo biovolume da célula (passo 3).

5) Para espécies como Sphaerocavum brasiliense, que apresenta colônias ocas, o biovolume relacionado ao espaço central vazio deve ser subtraído do valor total da colônia durante o passo 1 (figura 2). Os espaços entre as células foram compensados multiplicando-se o biovolume total pelo fator 0,7 (passo 2):

S. brasiliense: f = 0,7 → V_final = V_total × 0,7

Resultados e discussão

São apresentados, ao todo, os biovolumes de 568 táxons (espécies, variedades e formas taxonômicas) de cianobactérias e algas, além de suas respectivas classes taxonômicas, máxima dimensão linear e razão superfície/volume (tabela 3). Destaca-se o número relativamente alto de táxons mencionados no presente estudo. A título de comparação, o trabalho de Torgan et al. (1998), um dos poucos publicados no Brasil sobre o biovolume de espécies fitoplanctônicas, apresentou os dados de 37 táxons.

O presente estudo propõe uma nova forma de cálculo do biovolume de cianobactérias coloniais. Várias destas espécies frequentemente formam florações e são muito citadas por sua toxicidade (ex. Giani et al. 2005, Sant'Anna et al. 2008), razão pela qual a contagem de células de cianobactérias passou a ser um procedimento requerido pela legislação brasileira (Brasil 2011). As empresas de tratamento de água quantificam, em geral, as células de cianobactérias usando o retículo de Whipple, conforme proposto por Jardim et al. (2002), como segue: (1) contar o número médio de células em cada quadrado; (2) contar o número de quadrados sobrepostos pelas colônias; e (3) multiplicar o número de quadrados contados pelo número médio de células em cada quadrado. Em alguns casos, o número de células em um plano é multiplicado pelo fator 2 ou 3, considerando o plano de divisão da espécie (ex. fator 3 para espécies da família Microcystaceae e fator 2 para espécies da família Merismopediaceae). Entretanto, o presente estudo questiona tais procedimentos por considerar que subestimam o número de células numa dada colônia, em especial as maiores, formadoras de florações. Estas espécies apresentam colônias tridimensionais, o que torna muito difícil a quantificação precisa do número de células num único plano, especialmente em colônias mais densas como as de Microcystis panniformis.

Para Hillebrand et al. (1999), a estimativa do biovolume apresenta vários aspectos positivos, que o tornam uma medida recomendada de biomassa, tais como: alta resolução taxonômica, método relativamente barato e simples de aplicar e restrito a poucas fontes de erros que, muitas vezes, estão sob controle do pesquisador. Contudo, a grande desvantagem é a inconsistência do cálculo do biovolume, o que pode ser contornado utilizando os modelos geométricos sugeridos pelos autores. Posteriormente, Sun & Liu (2003) melhoraram a aplicabilidade dos modelos geométricos de Hillebrand e colaboradores reduzindo o número de parâmetros de linhas microscopicamente medidas, aperfeiçoando as formas e atualizando os modelos. Atualmente, a maioria dos estudos (ex. Soares et al. 2007, Crossetti & Bicudo 2008, Kruk et al. 2009, Becker et al. 2010, Wyatt et al. 2010, Fonseca & Bicudo 2011, Borduqui & Ferragut 2012) que aplicaram o cálculo do biovolume para algas planctônicas e perifíticas utilizaram, basicamente, Hillebrand et al. (1999) e/ou Sun & Liu (2003), tornando a aplicação do biovolume mais consistente e padronizada.

Vale a pena dizer, porém, que diferenças aparentemente pequenas nas medidas de uma mesma espécie apresentadas por pesquisadores distintos podem gerar grandes discrepâncias no valor final do biovolume, ainda que sejam utilizadas as mesmas formas geométricas. Tais variações são causadas, por exemplo, por diferenças de alguns poucos micrômetros para mais ou para menos resultantes do efeito de halos de luz ou da resolução do equipamento óptico utilizado. Nesse sentido, acredita-se que o uso de listas contendo biovolume das espécies de algas de ecossistemas aquáticos em nível regional possa facilitar os estudos comparativos.

A princípio, recomenda-se que o cálculo do biovolume seja feito, preferencialmente, a partir das medidas dos espécimes locais, para evitar erros decorrentes de diferenças nas dimensões de indivíduos de populações distintas ou mesmo de variações sazonais no tamanho dos representantes das espécies. De fato, alguns táxons são particularmente sensíveis a isto. Fonseca & Bicudo (2008) registraram, por exemplo, variação sazonal de até duas ordens de magnitude no biovolume de cianobactérias coloniais dos gêneros Microcystis ou Sphaerocavum em represa hipertrófica (Lago das Garças). Desta forma, casos específicos como este devem ser tratados com a maior atenção, a fim de evitar os problemas mencionados anteriormente.

A lista de biovolumes apresentada auxiliará estudos sobre ecologia de algas, pois permitirá a aplicação dessa informação nos trabalhos em andamento na área de estudo, além de servir de modelo comparativo para outros ecossistemas de região tropical. Acredita-se, por fim, que os dados de biovolume apresentados possam ser utilizados em outros locais, desde que as espécies registradas tenham dimensões próximas às citadas no presente trabalho, o que pode ser verificado pelos valores de MDL. Representam um passo para a padronização do cálculo do biovolume no Brasil, permitindo, assim, avançar nos estudos comparativos de ecossistemas.

Agradecimentos

Ao projeto "Tipologia, monitoramento e recuperação de corpos d'água da Reserva Biológica do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo", financiado pela Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP, processos 1999/10695-7 e 2002/00817-2), no qual as teses citadas aqui estiveram inseridas; à Dra Vera L.M. Huszar (MNRJ), pela planilha que serviu de base para cálculo dos biovolumes.

Literatura citada

Recebido: 5.12.2012

Aceito: 16.08.2013

• Becker, V., Caputo, L., Ordonez, J., Marce, R., Armengol, J., Crossetti, L.O. & Huszar, V.L.M. 2010. Driving factors of the phytoplankton functional groups in a deep mediterranean reservoir. Water Research 44: 3345-3354.
• Bellinger, E.G. & Sigee, D.C. 2010. Freshwater Algae: Identification and Use as Bioindicators. John Wiley & Sons, Chichester.
• Borduqui, M. & Ferragut, C. 2012. Factors determining periphytic algae succession in a tropical hypereutrophic reservoir. Hydrobiologia 683: 109-122.
• Brasil. 2011. Ministério da Saúde. Portaria no. 2.914 de 12 de dezembro de 2011. Dispõe sobre os procedimentos de controle e de vigilância da qualidade da água para consumo humano e seu padrão de potabilidade. Diário Oficial da União no. 239, Seção 1, Brasília, 14 de dezembro de 2011, pp. 39-46.
• Crossetti, L.O. 2006. Estrutura e dinâmica da comunidade fitoplanctônica no período de oito anos em ambiente eutrófico raso (Lago das Garças), Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto.
• Crossetti, L.O. & Bicudo, C.E.M. 2008. Adaptations in phytoplankton life strategies to imposed change in a shallow urban tropical eutrophic reservoir, Garças Reservoir, over 8 years. Hydrobiologia 614: 91-105.
• Edler, L. 1979. Recomendations for marine biological studies in the Baltic Sea: Phytoplankton and chlorophyll. [s.l.], 33p. (Baltic Marine Biologists).
• Ferragut, C. 2004. Respostas das algas perifíticas e planctônicas à manipulação de nutrientes (N e P) em reservatório urbano (Lago do IAG, São Paulo). Tese de Doutorado, Universidade Estadual Paulista, Rio Claro.
• Ferrari, F. 2010. Estrutura e dinâmica da comunidade de algas planctônicas e perifíticas (com Ênfase nas Diatomáceas) em reservatórios oligotrófico e hipertrófico (Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo). Tese de Doutorado, Universidade Estadual Paulista, Rio Claro.
• Figueredo, C.C. & Giani, A. 2001. Seasonal variation in the diversity and species richness of phytoplankton in a tropical eutrophic reservoir. Hydrobiologia 445: 165-174.
• Fonseca, B.M. 2005. Diversidade fitoplanctônica como discriminador ambiental em dois reservatórios rasos com diferentes estados tróficos no Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, SP. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo.
• Fonseca, B.M. & Bicudo, C.E.M. 2008. Phytoplankton seasonal variation in a shallow stratified eutrophic reservoir (Garças Pond, Brazil). Hydrobiologia 600: 267-282.
• Fonseca, B.M. & Bicudo, C.E.M. 2010. How important can the presence/absence of macrophytes be in determining phytoplankton strategies in two tropical shallow reservoirs with different trophic status? Journal of Plankton Research 32: 31-46.
• Fonseca, B.M. & Bicudo, C.E.M. 2011. Phytoplankton seasonal and vertical variations in a tropical shallow reservoir with abundant macrophytes (Ninféias Pond, Brazil). Hydrobiologia 665: 229-245.
• Giani, A., Bird, D.F., Prairie, Y.T. & Lawrence, J.F. 2005. Empirical study of cyanobacterial toxicity along a trophic gradient of lakes. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 62: 2100-2109.
• Gosselain, V. & Hamilton, P. 2000. Algamica: revisions to a key-based computerized counting program for free-living, attached, and benthic algae. Hydrobiologia 438: 139-142.
• Hawkins, P.R., Holliday, J., Kathuria, A. & Bowling, L. 2005. Change in cyanobacterial biovolume due to preservation by Lugol's Iodine. Harmful Algae 4: 1033 - 1043.
• Hepperle, D., Schmidt-Halewicz, S.E., 2000. Opticount ©. A software tool for the enumeration and biomass determination of plankton organisms and other particles. Win32-Version. http://science.do-mix.de/software_opticount.php (acesso em 10.05.2012).
• Hillebrand, H., Dürselen, C.-D., Kirschtel, D., Pollingher, U. & Zohary, T. 1999. Biovolume calculation for pelagic and benthic microalgae. Journal of Phycology 35: 403-424.
• Jardim, F.A., Calierei, S.O., Gallinari, P.C. & Vianna, L.N.L. 2002. Metodologia para a contagem de cianobactérias em células/mL - um novo desafio para o analista de laboratório. Engenharia Sanitária e Ambiental 7: 1-3.
• Konoplya, B.I. & Soares, F.S. 2011. New geometric models for calculation of microalgal biovolume. Brazilian Archives of Biology and Technology 54: 527-534.
• Kruk, C., Huszar, V.L.M., Peeters, E.H.M., Bonilla, S., Costa, L., Lurling, M., Reynolds, C.S.& Scheffer, M. 2009. A morphological classification capturing functional variation in phytoplankton. Freshwater Biology 55: 614-629.
• Lopes, M.R., Bicudo, C.E.M. & Ferragut, C. 2005. Short term spatial and temporal variation of phytoplankton in a shallow tropical oligotrophic reservoir, southeast Brazil. Hydrobiologia 542: 235-247.
• Reynolds, C.S. 1984. The Ecology of Freshwater Phytoplankton. Cambridge University Press, Cambridge.
• Rott, E. 1981. Some results from phytoplankton counting intercalibrations. Schweizerische Zeitschrift für Hydrologie 43: 34-62.
• Sant'Anna, C.L., Azevedo, M.T.P., Werner, V.R., Dogo, C.R., Rios, F.R. & Carvalho, L.H. 2008. Review of toxic species of Cyanobacteria in Brazil. Algological Studies 126: 251-265.
• Soares, M.C.S., Huszar, V.L.M. & Roland, F. 2007. Phytoplankton dynamics in two tropical rivers with different degrees of human impact (Southeast Brazil). River Research and Applications 23: 698-714.
• Stevenson, R.J. 1996. An introduction to algal ecology in freshwater benthic habits. In: R.J. Stevenson, M.L. Bothwell & R.L. Lowe (eds.). Algal Ecology: freshwater benthic ecosystems. Academic Press, San Diego, pp. 3-30.
• Stevenson, R.J. & Smol, J.P. 2003. Use of Algae in Environmental Assessments. In: J.D. Wehr, & R.G. Sheath (eds.). Freshwater Algae of North America. Academic Press, California, pp. 775-804.
• Sun, J. & Liu, D. 2003. Geometric models for calculating cell biovolume and surface area for phytoplankton. Journal of Plankton Research 25: 1331-1346.
• Taylor, W.D. & Wetzel, R.G. 1988. Phytoplankton community dynamics in Lawrence Lake of southwestern Michigan. Archiv fur Hydrobiologie 81: 491-532.
• Torgan, L.C., Becker, V. & Rodrigues, S.C. 1998. Volume celular de espécies fitoplanctônicas da Laguna dos Patos, Rio Grande do Sul, Brasil. Nota científica. Biociências 6: 183-186.
• Tucci, A. 2002. Sucessão da comunidade fitoplanctônica de um reservatório urbano e eutrófico, São Paulo, SP, Brasil. Tese de Doutorado, Universidade Estadual Paulista, Rio Claro.
• Wyatt, K.H., Stevenson, R.J. & Turetsky, M.R. 2010. The importance of nutrient co-limitation in regulating algal community composition, productivity and algal-derived DOC in an oligotrophic marsh in interior Alaska. Freshwater Biology 55: 1845-1860.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  10 Abr 2014
• Data do Fascículo
  Mar 2014

Histórico

• Recebido
  05 Dez 2012
• Aceito
  16 Ago 2013