OCORRÊNCIA DE LYMNAEA COLUMELLA SAY, 1817 INFECTADA NATURALMENTE POR FASCIOLA HEPATICA (LINNAEUS, 1758), NO VALE DO RIBEIRA, SÃO PAULO, BRASIL

NATURAL INFECTION IN LYMNAEA COLUMELLA SAY, 1817 BY FASCIOLA HEPATICA LINNEUS, 1758, IN VALE DO RIBEIRA, SÃO PAULO, BRAZIL

RESUMO

Exemplares de moluscos colhidos nos municípios de Miracatu e Eldorado, localizados no Vale do Ribeira, Estado de São Paulo, apontam taxas de 5,26% e 1,06%, respectivamente, de infecção natural do molusco Lymnaea columella por formas infectantes de Fasciola hepatica. Utilizando metacercárias obtidas durante a pesquisa, foram inoculados, experimentalmente, via oral, 39 camundongos. Ovos de F. hepatica foram eliminados com as fezes, 40 dias após a infecção.

PALAVRAS-CHAVE:
Trematoda; Digenea; Fasciola hepatica; moluscos; Lymnaea columella; infecção natural; camundongos; infecção experimental.

ABSTRACT

Samples of snails were collected in the counties of Miracatu and Eldorado, in Vale do Ribeira, in the State of São Paulo. Infection rates of 5.26% and 1.06%, respectivelly, were obtained in L. columella snails naturally infected by F. hepatica. Infected white mouse eliminated eggs of F. hepatica, in his faeces, 40 days after infection of the animals.

KEY WORDS:
Trematoda; Digenea; Fasciola hepatica; snails; Lymnaea columella; natural infection; mice; experimental infection

INTRODUÇÃO

Fasciola hepatica é um trematóide parasita comum em ruminantes, que também pode infectar o homem, suínos, eqüinos, roedores e outros mamíferos (SINCLAIR, 1967).

Apresenta distribuição cosmopolita e é importante causa de perdas econômicas na pecuária, relacionadas à mortalidade de animais, redução na produção de leite, de carne, condenação de fígados e elevação do custo terapêutico no tratamento de infecções bacterianas secundárias (LUZ et al., 1992).

No Brasil, diversos autores têm se preocupado em delinear estudos relativos à ocorrência e prevalência de F. hepatica em ruminantes (SILVA et al., 1980; UENO et al., 1982; BUSETTI et al., 1983; SERRA-FREIRE, 1990; LUZ et al., 1992; CALDAS et al., 1995).

Em pesquisas realizadas no Vale do Ribeira, situado na região sul do Estado de São Paulo, FUJII et al. (1993) observaram, pela primeira vez, a ocorrência de F. hepatica parasitando búfalos oriundos do município de Iguape. OLIVEIRA et al. (1993/94) examinaram 90 amostras de fezes de búfalos originários do Município de Pariquera-Açu e verificaram que 18,89% foram positivas para ovos de F. hepatica.

Também no Vale do Ribeira, FUJII et al. (1998) desenvolveram pesquisas relacionadas à fasciolose hepatica em diversos municípios onde havia criações de búfalos. Os autores observaram que das 587 amostras de fezes examinadas, 42 (7,16%) se mostraram positivas. A fasciolose foi assinalada nos municípios de Registro, Pariquera-Açu, Miracatu, Sete Barras, Iguape e Eldorado.

A disseminação da fasciolose hepática está intimamente ligada à presença de moluscos do gênero Lymnaea (hospedeiro intermediário da F. hepatica).

No Brasil, foram assinaladas três espécies pertencentes a este gênero: Lymnaea columella, L. viatrix e L. cubensis (REZENDE, 1979) e a L. columella foi detectada na maioria dos focos de fasciolose observados até o momento (LUZ et al., 1992; CALDAS et al., 1995; GOMES et al., 1975; BUSETTI et al.,1983; GONZALES et al., 1974; REZENDE et al., 1973; SILVA SANTOS et al., 1987).

SCHAFRANSKI et al. (1977) e UETA (1980a) descreveram o encontro de moluscos L. columella, naturalmente infectados por F. hepatica, oriundos de focos localizados no Vale do Paraíba, São Paulo.

Em levantamento de moluscos efetuado no Vale do Ribeira, em áreas onde foram detectados animais parasitados por F. hepatica, FUJII & OLIVEIRA (1996) observaram moluscos dos gêneros Physa, Drepanotrema, Biomphalaria e Lymnaea. Os limneídeos encontrados foram identificados como L. columella. Dos 164 moluscos examinados 3 (1,83%) encontravam-se infectados com formas evolutivas de F. hepatica.

O presente estudo objetivou avaliar a ocorrência de moluscos L. columella em focos naturais situados em propriedades com animais parasitados por F. hepatica, localizadas em municípios do Vale do Ribeira e a detecção de moluscos infectados com formas evolutivas deste trematóide .Visou, também, a obtenção de formas adultas de F. hepatica, por meio da inoculação experimental de metacercárias oriundas dos focos estudados, em camundongos.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram realizadas colheitas mensais de moluscos durante o período de outubro de 1996 a setembro de 1998, em duas propriedades localizadas nos municípios de Miracatu e Eldorado, pertencentes ao Vale do Ribeira, região Sul do Estado de São Paulo. A região apresenta topografia bastante ondulada e possui extensas áreas de várzea (BARUSELLI et al., 1993). O clima é do tipo cfa, tropical úmido, sem estação seca, segundo classificação de Köppen, com temperaturas acima de 22 ºC, nos meses mais quentes e total de chuvas, no mês mais seco, acima de 30 mm.

As propriedades selecionadas apresentavam, como características comuns, rebanhos com animais parasitados pela F. hepatica e pastagens localizadas em áreas alagadiças, onde foram detectados criadouros do molusco L. columella, em focos bem delimitados.

Propriedade 1

A propriedade 1, localizada no Município de Miracatu, tem como atividade econômica a criação de bovinos para a produção de leite.

O pasto era formado de Brachiaria sp. e capim nativo e localizado em área de várzea, delimitado em uma de suas laterais por um canal de escoamento de água e, em outra, por um pequeno córrego, mantendo-se inundado, principalmente na época das chuvas. Aproximadamente trinta fêmeas em lactação freqüentavam o pasto três vezes por semana. A colheita dos moluscos foi realizada nas poças de água e na região próxima ao canal.

Propriedade 2

A propriedade 2, situada no Município de Eldorado, cuja atividade econômica é a criação de búfalos para a produção de carne e leite. A área estudada era composta por um pasto formado de Brachiaria sp. e capim nativo, localizado na várzea, sendo delimitado em uma das laterais por um canal de escoamento de água e na outra por um riacho, e possuindo dois tanques naturais em sua área interna, um maior e outro um pouco menor, ambos contendo água barrenta. O pasto, como no caso anterior, mantinha-se inundado na época das chuvas. Neste local eram mantidos, periodicamente, 100 animais jovens. Os moluscos foram colhidos do pasto, do canal de escoamento e dos tanques de água.

Obtenção das metacercárias

Os moluscos, colhidos nas duas propriedades, foram identificados e contados. Tiveram os tamanhos aferidos e, posteriormente, foram esmagados entre duas lâminas e examinados para se verificar a presença de formas evolutivas de F. hepatica. As lâminas com metacercárias foram acondicionadas em placas de Petri, contendo água e mantidas refrigeradas a 4 ºC positivos. As inoculações experimentais, em hospedeiros vertebrados, foram realizadas aproximadamente um mês após a obtenção das metacercárias.

Inoculação experimental

Foram utilizados 44 camundongos brancos, machos, com pesos entre 12 e 18 gramas. As metacercárias foram mantidas em temperatura ambiente algumas horas antes de serem inoculadas. Dos 44 camundongos, 39 receberam, via oral, uma metacercária, conforme a metodologia empregada por UETA (1980b) e os cinco animais restantes foram mantidos como controle.

Antes da inoculação, foram colhidas amostras de fezes de todos os animais para a realização de exames coproparasitológicos, utilizando-se os métodos de WILLIS (1927) e de GIRÃO & UENO (1985) (técnica dos quatro tamises). A partir do 26º dia após inoculação (DAI) foram colhidas, diariamente, amostras de fezes dos animais, para serem submetidas a técnica dos quatro tamises, específica para detecção de ovos de Fasciola.

Os camundongos foram sacrificados entre o 51º e o 54º DAI. Após serem abertos, foram examinadas as regiões do fígado e vesícula biliar para a verificação da presença de trematóides. As vísceras, de todos os animais sacrificados, foram encaminhadas para a realização de exames histopatológicos. Após a fixação em formalina a 20%, os cortes histológicos, com 0,5 µm de espessura, foram corados por Hematoxilina de Harris-Eosina, segundo MICHALANY, 1990.

Dados climatológicos

Os dados climatológicos foram obtidos da Estação Hidrometeorológica pertencente ao Núcleo de Agronomia do Vale do Ribeira, do Instituto Agronômico de Campinas, situada em Pariquera-Açu.

RESULTADOS

Na propriedade 1, localizada em Miracatu, observou-se que as maiores quantidades de moluscos ocorreram durante os meses de outubro a dezembro de 1996, com um pico de 171 moluscos em outubro de 1996. A partir de janeiro de 1997 houve um decréscimo no número de exemplares colhidos, chegando a zerar nos meses de maio a agosto de 1997. Os moluscos voltaram a aparecer, a partir de setembro de 1997, mas a quantidade mensal manteve-se sempre baixa (Fig. 1).

Fig. 1
Propriedade 1: flutuação mensal da população de moluscos Lymnaea columella colhidos e número de exemplares infectados com formas evolutivas de Fasciola hepatica, no Município de Miracatu, SP, no período de outubro/96 a setembro/98.

Dos 665 moluscos colhidos, 35 (5,26%) continham formas evolutivas de F. hepatica. Moluscos infectados foram observados no período de outubro de 1996 a fevereiro de 1997 e novamente em julho de 1998. A maior e a menor porcentagem de positividade mensal foram assinaladas, respectivamente, em fevereiro de 1997 com 16,67% e em dezembro de 1996 com 0,65% (Tabela 1).

Tabela 1
Distribuição mensal das colheitas de moluscos Lymnaea columella e número de exemplares infectados com formas evolutivas da F. hepatica, com suas respectivas porcentagens, no período de outubro/96 a setembro/98, no Vale do Ribeira, São Paulo, Brasil.

	PROPRIEDADE 1				PROPRIEDADE 2
	Números de	Números de	Porcentagem	Números de	Números de	Porcentagem
Mês/Ano	moluscos	moluscos	de moluscos	moluscos	moluscos	de moluscos
	coletados	infectados	infectados	coletados	infectados	infectados
out/96	171	15	8,77 %	59	03	3,41%
nov/96	153	08	5,23 %	88	01	0,95%
dez/96	152	01	0,65 %	105	00	-
jan/97	46	07	15,22 %	77	04	20%
fev/97	12	02	16,67 %	20	00	-
mar/97	05	00	-	28	00	-
abr/97	07	00	-	22	00	-
mai/97	00	00	-	32	00	-
jun/97	00	00	-	51	00	-
jul/97	00	00	-	50	00	-
ago/97	00	00	-	46	00	-
set/97	04	00	-	44	00	-
out/97	27	00	-	39	01	2,56%
nov/97	02	00	-	22	01	4,55%
dez/97	05	00	-	35	00	-
jan/98	02	00	-	35	00	-
fev/98	02	00	-	18	00	-
mar/98	04	00	-	07	00	-
abr/98	02	00	-	18	00	-
mai/98	05	00	-	27	00	-
jun/98	21	00	-	36	00	-
jul/98	25	02	0,8%	24	00	-
ago/98	09	00	-	29	00	-
set/98	11	00	-	30	00	-
TOTAL	665	35	5,26 %	942	10	1,06%

Na propriedade 2, situada no Município de Eldorado, verificou-se que, durante toda a pesquisa, foram colhidos moluscos, e que os picos de ocorrência foram em novembro e dezembro de 1996 com 88 e 105 moluscos, respectivamente. O menor número de moluscos foi observado em março de 1998 com sete exemplares. Nos outros meses os números variaram, mas nunca abaixo de 18 moluscos (Fig. 2).

Fig. 2
Propriedade 2: flutuação mensal da população de moluscos Lymnaea columella colhidos e número de exemplares infectados com formas evolutivas de Fasciola hepatica, no Município de Eldorado, SP, no período de outubro/96 a setembro/98.

Dos 942 exemplares colhidos, dez (1,06%) estavam infectados com F.hepatica, e foram detectados nos meses de novembro e dezembro de 1996 e fevereiro, outubro e novembro de 1997. A maior porcentagem de positividade, 20%, foi verificada em fevereiro de 1997, quando foram encontrados quatro moluscos infectados entre os 20 colhidos. Nos outros meses as porcentagens variaram de 0,95 a 4,55% (Tabela 1).

Tanto em Miracatu, como em Eldorado, as criações de L. columella foram localizadas em pastagens alagadas, em meio ao barro coberto pela vegetação, como mostram as figs. 3 e 4, como também em canais de escoamento de água, valas e tanques contendo água barrenta.

Fig. 3
Tipo de vegetação e poças de água observados nas pastagens estudadas.

Fig. 4
Moluscos L. columella encontrados sobre a vegetação e na terra barrenta das pastagens.

Nas duas propriedades, observou-se que os tamanhos dos moluscos aferidos variaram de 2 a 19 mm de comprimento e a grande maioria dos limneídeos encontrados, (78,30%), apresentou tamanhos entre 4 e 9 mm de comprimento.

Foram negativos os resultados obtidos dos exames coproparasitológicos realizados com as amostras de fezes de camundongos, efetuados antes da inoculação das metacercárias. A Figura 5 mostra a fotomicrografia de uma das metacercárias inoculadas experimentalmente.

Fig. 5
Metacercária obtida de moluscos limneídeos naturalmente infectados com formas evolutivas de F. hepatica (80:1).

No 40º DAI foram observados ovos operculados que, pela morfologia e medidas médias (122 mm x 67µm), foram identificados como ovos de F. hepatica (Fig. 6). A média do número de ovos obtida nos exames foi de 1.169 ovos por grama de fezes.

Fig. 6
Ovos de F. hepatica provenientes de fezes de camundongo infectado experimentalmente e obtidos pelo método dos quatro tamises (50:1).

Durante a necropsia dos 39 camundongos inoculados, verificou-se que apenas um animal desenvolveu o trematóide até a forma adulta. O exame macroscópico revelou que o fígado mostrava-se aumentado de volume, com áreas focais esbranquiçadas, petéquias e sufusões. A cápsula do órgão destacavase facilmente. A vesícula e ductos biliares encontravam-se repletos e dilatados (Fig. 7). Os outros órgãos não apresentavam alterações dignas de nota.

Fig. 7
Camundongo necropsiado mostrando em detalhe a vesícula biliar muito aumentada de volume.

O exame histopatológico mostrou hepatite portal, hiperplasia biliar e colangite crônica. A mucosa da vesícula biliar apresentava-se hipertrofiada, com áreas focais de colecistite mononuclear (Fig.8).

Fig. 8
Colangite crônica com mucosa biliar hipertrofiada, áreas de colecistite crônica, vasos congestos (25:1).

As vísceras dos outros animais necropsiados não mostraram alterações microscópicas.

Durante a abertura do ducto biliar, foi encontrado um trematóide medindo 18,0 por 7,0 mm, que foi identificado como F. hepatica (Fig. 9).

Fig. 9
Forma adulta de F. hepatica obtida a partir de infecção experimental em camundongo (2:1).

As temperaturas máximas e mínimas e os índices pluviométricos obtidos durante o período da pesquisa, outubro de 1996 a setembro de 1998, estão expostos na Tabela 2.

Tabela 2
Temperaturas médias mensais das máximas e mínimas e índices das precipitações pluviométricas mensais no período de outubro/96 a setembro/98, no Vale do Ribeira, São Paulo, Brasil.

Mês/Ano	Temperatura (°C)		índice Pluvial (mm)
	Máxima	Mímina
OUT/96	25,9	16,8	145,5
NOV/96	27,4	18,1	065,5
DEZ/96	31,4	20,7	192,6
JAN/97	30,5	21,6	400,9
FEV/97	31,7	21,7	170,0
MAR/97	28,9	19,4	139,1
ABR/97	27,9	16,7	034,3
MAI/97	25,1	14,9	124,1
JUN/97	23,9	12,5	173,6
JUL/97	24,3	13,7	039,6
AGO/97	25,0	13,5	137,6
SET/97	24,6	15,1	132,6
OUT/97	25,6	17,7	179,0
NOV/97	27,6	20,2	248,3
DEZ/97	31,5	20,8	193,8
JAN/98	32,0	22,1	257,2
FEV/98	31,6	22,3	531,9
MAR/98	29,8	21,1	267,2
ABR/98	28,1	18,6	080,9
MAI/98	25,0	15,0	056,3
JUN/98	23,2	12,1	076,2
JUL/98	23,1	13,7	046,0
AGO/98	24,3	15,8	090,5
SET/98	23,2	16,3	250,8

DISCUSSÃO

O Vale do Ribeira com suas áreas onduladas proporciona a existência de extensas várzeas (BARUSELLI et al., 1993), onde se localizam muitas pastagens, que permanecem alagadas durante grande parte do ano, em virtude do tipo de clima verificado na região. O tipo cfa, tropical úmido sem estação seca e com temperaturas máximas acima de 22ºC, como foi observado durante o período de desenvolvimento da pesquisa (Tabela 2), oferece habitat ideal para vários gêneros de moluscos na região. Pesquisas anteriores realizadas nessa mesma área apontaram a presença de moluscos do gênero Lymnaea, hospedeiro intermediário de F. hepatica (FUJII & OLIVEIRA, 1996) e a intensa disseminação do trematóide, com o encontro de animais positivos em seis dos nove municípios pesquisados (FUJII et al., 1998).

As observações realizadas, na presente pesquisa, indicam que no Vale do Ribeira foram encontrados biótipos primários, representados por valas, canais de escoamento de água e tanques naturais e também biótopos secundários, representados por áreas barrentas cobertas por vegetação. Esses dados são compatíveis aos verificados em outras pesquisas realizadas no Brasil. SILVA et al. (1980), em levantamento realizado no Município de Dom Pedrito, no Estado do Rio Grande do Sul, observaram que os limneídeos eram encontrados em pastagens alagadiças e pantanosas, principalmente, em aguadas superficiais. SANTOS & FRANÇA (1970), em São Paulo, localizaram criações de moluscos L. columella em córregos naturais e artificiais, lagoas, riachos, represas, tanques e valas de irrigação nos municípios de Atibaia, Taubaté e Caçapava. SCHAFRANSKY et al. (1977), no Vale do Paraíba, observaram que moluscos do gênero Lymnaea foram colhidos em córregos, valas e charcos.

Os dados obtidos na propriedade 1, observados na Tabela 1 e na Figura 1, mostraram uma redução acentuada no número de exemplares colhidos, a partir de março de 1997, chegando mesmo a zerar nos meses de maio a agosto de 1997. Os moluscos voltaram a aparecer em setembro de 1997, mas os números obtidos foram muito menores do que os observados no início da pesquisa. Desde que a média do índice pluviométrico nestes últimos meses (185,43 mm), foi semelhante a média dos meses iniciais da colheita (185,60 mm), como mostra a Tabela 2, uma possível explicação para estes resultados talvez esteja no fato que, durante o desenvolvimento do estudo, as condições de drenagem das pastagens foram melhoradas, com o intuito de manter-se a área menos alagada.

Na propriedade 2, onde estavam localizados dois tanques naturais constantemente repletos de água, observou-se que a quantidade de exemplares de moluscos colhidos foi uniforme durante toda a pesquisa.

A porcentagem de moluscos infectados por F. hepatica, observada na propriedade 1, foi 5,26%, enquanto que na propriedade 2 obteve-se 1,06%. REZENDE et al. (1973), em pesquisa desenvolvida no Estado do Rio de Janeiro, observaram que entre 1.100 L. columella colhidas, 2,4% encontravam-se naturalmente infectadas por F. hepatica.SILVA SANTOS et al. (1987) verificaram um porcentual de 3,3% de moluscos L. columella infectados por formas imaturas de F. hepatica, em um total de 277 espécimens coletados em Dom Pedrito, Rio Grande do Sul. UETA (1980a), em São Paulo, encontrou no Vale do Paraíba, em estudos realizados em julho de 1977 e setembro de 1978, quatro e um exemplares de L. columella infectados por F. hepatica, em um total de 327 e 725 moluscos examinados, correspondendo a 1,22% e 0,14%, respectivamente. Pelos resultados obtidos, neste trabalho, verificou-se que as porcentagens detectadas em Miracatu foram superiores às observadas nos Estados do Rio de Janeiro, Rio Grande do Sul e São Paulo, enquanto que os resultados de Eldorado são semelhantes aos obtidos por UETA (1980a).

Os tamanhos das L. columella examinadas por SILVA SANTOS et al. (1987) oscilaram entre 3 e 20 mm de comprimento e a maior freqüência relativa de tamanho, 86,3%, foi observada em exemplares que mediam 6 a 17 mm. Valores semelhantes foram obtidos nas L. columella colhidas no Vale do Ribeira, e o tamanho da maioria dos moluscos variou entre 4 e 10 mm de comprimento.

A confirmação de que as metacercárias obtidas a campo realmente eram formas infectantes de F. hepatica, foi efetuada por meio da inoculação experimental em camundongos.

Segundo BORAY (1969) desde os primeiros bioensaios realizados, os camundongos revelaram ser modelos altamente eficazes para o desenvolvimento de F. hepatica. DE LEON-DANCEL (1970), infectando camundongos com uma metacercária, observou aparecimento de ovos aos 31 dias após a inoculação. Em inoculações realizadas em camundongos, com duas metacercárias por animal, GOMES et al. (1974) verificaram a presença de ovos 33 DAI. Animais que receberam três ou mais metacercárias, não resistiram à infecção e morreram antes do surgimento de ovos nas fezes. No presente estudo verificou-se que o aparecimento de ovos nas fezes dos camundongos ocorreu 40 DAI.

Na presente pesquisa, o índice de animais experimentalmente infectados e que desenvolveram o trematóide até a fase adulta, esteve próximo de 2,5%. DE LEON-DANCEL (1970) obteve índices de positividade ao redor de 60%. BORAY (1969), em testes biológicos envolvendo inoculações experimentais de metacercárias de F. hepatica em camundongos, verificou que se as mesmas estiverem viáveis, o índice de positividade varia de 90 a 100%, quando se inocula uma metacercária por animal. Baseando-se nesses dados, pode-se inferir que as metacercárias utilizadas no presente estudo, apesar de apresentarem aspectos morfológicos normais quando obtidas dos moluscos, talvez não estivessem completamente desenvolvidas para causarem infecções.

No Vale do Ribeira está localizada a maior parte da bacia hidrográfica do rio Ribeira de Iguape que se encontra espalhada por quase toda a região, por meio de seus afluentes. Nas áreas de várzea, são raras as propriedades cujas pastagens não possuam córregos ou riachos. Regularmente, a região, na época das chuvas, sofre com as cheias, em conseqüência do transbordamento dos rios de seus leitos, transformando os pastos em imensas áreas alagadas.

O encontro de locais de criação de moluscos L. columella em propriedades do Vale do Ribeira e a verificação de formas infectantes de F. hepatica nesses moluscos e, em alguns casos, em porcentagens relativamente altas, pode significar, em virtude das condições ambientais e climáticas favoráveis observadas nesta região, uma disseminação muito eficiente da fasciolose, por meio do estabelecimento de novas colônias de L. columella, possivelmente com exemplares infectados.

O conhecimento dos mecanismos utilizados na propagação da F. hepatica no Vale do Ribeira possibilita a implantação de medidas de controle mais específicas no combate ao molusco L. columella e conseqüentemente levar a uma diminuição do aparecimento de novos casos de F. hepatica na região.

CONCLUSÕES

Pelos resultados obtidos pode-se concluir que as condições ambientais, no Vale do Ribeira, são favoráveis à manutenção e desenvolvimento do molusco L. columella durante a maioria dos meses do ano. O número de moluscos foi mais constante, durante os meses de colheita, na pastagem onde se localizam fontes permanentes de água. O encontro de L. columella perfeitamente adaptada aos nichos ecológicos, encontrados na região, como também a obtenção de moluscos infectados nas duas áreas estudadas, em porcentagens significantes, denota a expansão da fasciolose no Vale do Ribeira, em níveis preocupantes.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem aos funcionários de apoio do Departamento de Descentralização do Desenvolvimento da Pesquisa/Unidade de Pesquisa e Desenvolvimento de Pariquera-Açú/APTA, Alberto José dos Santos e Antônio Lino de Mendonça, como também, a Sérgio Vianna da Núcleo de Museu do Centro de Comunicação e Transferência de Conhecimento/Instituto Biológico/APTA, pela colaboração prestada durante a fase de execução deste trabalho. E agradecem, também, aos pecuaristas Dra. Andrea Maria Pinto e ao Dr. Paulo de Castro Oliveira (in memorian), pela colaboração prestada na realização deste trabalho.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  20 Set 2024
• Data do Fascículo
  Jan-Mar 2002

Histórico

• Recebido
  28 Ago 2001
• Aceito
  27 Mar 2002