LEVANTAMENTO E INTERAÇÕES TRITRÓFICAS DE FIGITÍDEOS (HYMENOPTERA: EUCOILINAE) PARASITÓIDES DE LARVAS FRUGÍVORAS (DIPTERA) NO BRASIL

SURVEY AND TRITROPHIC INTERACTIONS OF FIGITIDS (HYMENOPTERA: EUCOILINAE) PARASITOIDS OF FRUGIVOROUS LARVAE (DIPTERA) IN BRAZIL

RESUMO

Os eucoilíneos são endoparasitóides coinobiontes de larva-pupa de dípteros ciclorrafos. Várias espécies estão associadas às larvas frugívoras (Tephritidae, Lonchaeidae e Drosophilidae). Pouco se conhece a respeito destes parasitóides no Brasil. Neste trabalho são apresentados os registros atualizados de levantamento e associação tritrófica. Foram examinados 4.602 eucoilíneos de 13 estados de todas as regiões do país. Destes, 2.170 espécimens foram obtidos de armadilhas McPhail em 7 espécies de fruteiras. Foram identificadas 6 espécies: Dicerataspis grenadensis Ashmead, Aganaspis pelleranoi (Brèthes), Leptopilina boulardi (Barbotin, Carton & Kelner-Pillaut), Lopheucoila anastrephae (Rhower), Odontosema albinerve Kieffer e Trybliographa infuscata Gallardo, Diaz & Uchôa. As espécies mais numerosas foram A. pelleranoi (34,20%), L. boulardi (24,16%) e D. grenadensis (16,71%). Dicerataspis grenadensis e L. boulardi foram obtidos exclusivamente de larvas de drosofilídeos. Nenhuma espécie de parasitóide foi associada às larvas de tefritóideos. Os eucoilíneos foram obtidos de larvas frugívoras coletadas de 36 espécies de frutos pertencentes a 14 famílias, sendo que os frutos de Myrtaceae e Anacardiaceae foram os mais atrativos aos parasitóides. Os eucoilíneos estão comumente associados às larvas de moscas que se desenvolvem em frutos no solo, como A. pelleranoi, D. grenadensis, L. boulardi, O. albinerve e T. infuscata, além de representantes do grupo Ganaspis.

PALAVRAS-CHAVE:
Insecta; Cynipoidea; Aganaspis ; controle biológico; ecologia

ABSTRACT

Eucoilinae are koinobiont endoparasitoids of larvae of dipterous Cyclorrapha. Several species have been associated to frugivorous fly larvae (Tephritidae, Lonchaeidae and Drosophilidae). However, the knowledge about these parasitoids is very scarce in Brazil. The objectives of this paper were to update the information about survey and tritrophic interactions. There were examined 4,602 eucoilines from 13 states of all Brazilian regions. From these, 2,170 specimens were collected in McPhail traps hung in 7 fruit-bearing tree species. There were identified 6 Eucoilinae species: Aganaspis pelleranoi (Brèthes), Dicerataspis grenadensis Ashmead, Leptopilina boulardi (Barbotin, Carton & Kelner-Pillaut), Lopheucoila anastrephae (Rhower), Odontosema albinerve Kieffer and Trybliographa infuscata Gallardo, Diaz & Uchôa. The most common species were A. pelleranoi (34.20%), L. boulardi (24.16%) and D. grenadensis (16.71%). Dicerataspis grenadensis and L. boulardi were obtained exclusively from drosophilid larvae. It was not possible to associate any Eucoilinae species to fruit flies (Tephritoidea). The parasitoids were recovered from frugivorous larvae in 36 species of fruits belonging to 14 families. Fruits of Myrtaceae and Anacardiaceae were the most attractive for Eucoilinae species. This group was associated to frugivorous larvae in fruit in decomposition on the ground, namely A. pelleranoi, D. grenadensis, L. boulardi, O. albinerve and T. infuscata, besides some specimens of the Ganaspis group.

KEY WORDS:
Insecta; Cynipoidea; Aganaspis ; biological control; ecology

INTRODUÇÃO

A guilda dos parasitóides de larvas de dípteros frugívoros é constituída pelos parasitóides idiobiontes de ovos (Braconidae/Opiinae), pelos endoparasitóides coinobiontes de larva-pupa Braconidae (Opiinae e Alysiinae), Figitidae (Eucoilinae), Eulophidae (Tetrastichinae) e pelos parasitóides idiobiontes de pupas - Chalcididae, Pteromalidae (Miscogasterinae; Pteromalinae) e Diapriidae (Diapriinae) (OVRUSKI et al., 2000).

Eucoilinae é a subfamília mais diversa (29 gêneros e 55 espécies) de Figitidae no Brasil (DIAZ et al., 1998). Juntamente com os Opiinae (Hymenoptera: Braconidae) são os mais importantes inimigos naturais das moscas-das-frutas (OVRUSKI et al., 2000).

Estas moscas são as principais pragas da fruticultura de vários países e dificultam a exportação de frutos para os mercados da Europa e EUA (ALUJA, 1994). Atualmente, é grande o apelo da comunidade para a utilização de táticas de controle que minimizem a quantidade de resíduos químicos nos frutos e que sejam menos nocivas ao ambiente. A utilização de vespas parasíticas em programas de manejo integrado de moscas-das-frutas é uma área bastante promissora. Com a criação da biofábrica de moscas-das-frutas em Juazeiro, BA, surgirão novas alternativas para o desenvolvimento de programas de controle biológico por meio de liberações inundativas de parasitóides larvais, como os opiíneos e os eucoilíneos. Todavia, a utilização de parasitóides em programas de manejo integrado de moscas-das-frutas exige o desenvolvimento de estudos básicos. GUIMARÃES et al. (2003) forneceram uma chave de identificação ilustrada e novas informações sobre as espécies de Eucoilinae associadas às larvas de dípteros frugívoros. No entanto, são poucos os trabalhos sobre este grupo de parasitóides no Brasil. Assim, para ampliar o conhecimento dos eucoilíneos, visando a utilização de algumas espécies em programas de controle biológico de moscas-das-frutas, este trabalho teve por objetivos: (1) atualizar os registros de distribuição geográfica, por meio de coleta de frutos e pelo uso de armadilhas tipo McPhail e (2) conhecer a associação dos eucoilíneos aos hospedeiros (Diptera) e às fruteiras hospedeiras das larvas dessas moscas.

MATERIAL E MÉTODOS

De janeiro/1999 a agosto/2002, frutos oriundos de 13 estados brasileiros foram coletados aleatoriamente das árvores e/ou do solo, acondicionados em bandejas plásticas (separados por espécie ou variedade) contendo cerca de 2 cm de vermiculita, cobertos com tecido "organza" e mantidos em casa de vegetação. Após aproximadamente 15 dias, a vermiculita foi peneirada para a retirada dos pupários. Estes foram contados e transferidos para recipientes de vidro, contendo uma camada de vermiculita úmida e cobertos com "organza". As amostras de frutos foram separadas em (a) coletadas diretamente na árvore e (b) no solo. Durante as triagens, os pupários dos tefritóideos (Tephritidae e Lonchaeidae) foram separados dos pupários de drosofilídeos e mantidos em frascos distintos até a emergência das moscas e/ou dos parasitóides.

Visando a captura de adultos de eucoilíneos, foram instaladas armadilhas McPhail contendo proteína hidrolizada e melaço de cana-de-açúcar em fruteiras do Campus da Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz", Piracicaba, SP. As armadilhas foram vistoriadas duas vezes por semana, onde era feita a reposição e a substituição do atraente alimentar e a coleta dos insetos capturados, que eram acondicionados em frascos contendo álcool 70%.

Após a coleta, os eucoilíneos foram preparados em dupla montagem, identificados e depositados na coleção do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ-USP. Para a identificação utilizou-se a chave de WELD (1952) e de GUIMARÃES et al. (2000).

Os tefritídeos, os lonqueídeos e os drosofilídeos foram fixados em álcool 70% e utilizados para o conhecimento da relação parasitóide/hospedeiro. A associação entre a espécie de parasitóide e de moscas frugívoras só foi considerada quando emergiram apenas uma espécie de mosca e uma de parasitóide.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Levantamento dos Eucoilinae parasitóides de larvas de dípteros frugívoros no Brasil

Foram examinadas 4.602 espécimes de Eucoilinae (frutos coletados + armadilhas) parasitóides de larvas de dípteros frugívoros de todas as regiões do Brasil (13 Estados) (Fig. 1, Tabela 1). Foram coletadas seis espécies de eucoilíneos: Aganaspis pelleranoi (Brèthes), Dicerataspis grenadensis Ashmead, Leptopilina boulardi (Barbotin, Carlton & Kelner-Pillaut), Lopheucoila anastrephae (Rhower), Odontosema albinerve Kieffer e Trybliographa infuscata Diaz, Gallardo & Uchôa. Exemplares do grupo Ganaspis também foram coletados. As espécies desse grupo são pouco conhecidas taxonomicamente (NORDLANDER, 1982). Os registros de distribuição destas seis espécies de eucoilíneos foram atualizados, sendo A. pelleranoi a espécie mais amplamente distribuída, ocorrendo em todas as regiões do Brasil (Fig. 1).

Tabela 1
Espécies, números e percentagens de Eucoilinae (Figitidae) coletados diretamente de frutos na árvore (36 spp.) ou no solo e em armadilhas tipo McPhail no Brasil.

Espécies	Frutos	%	Armadilhas	%	Total	%
Aganaspis pelleranoi	772	31,74	802	36,96	1.574	34,20
Dicerataspis grenadensis	769	31,62	0	0,00	769	16,71
Leptopilina boulardi	591	24,30	521	24,01	1.112	24,16
Lopheucoila anastrephae	30	1,23	1	0,05	31	0,67
Grupo Ganaspis	229	9,42	421	19,40	650	14,13
Odontosema albinerve	36	1,48	425	19,58	461	10,02
Trybliographa infuscata	5	0,21	0	0,00	5	0,11
Total	2.432	100,00	2.170	100,00	4.602	100,00

Tabela 2
Números e percentagens de eucoilíneos (Figitidae) obtidos de 14 famílias de fruteiras (36 espécies de frutos coletados na árvore e/ou no solo), infestados por larvas frugívoras (Diptera) no Brasil.

Famílias de Frutíferas (nde espécies)	Espécies de Parasitóides								Total %
	A. p.	D.g.	Grupo Ganaspis	L. a.	L. b.	O. a.	T.i.	Outros*
Anacardiaceae (6)	16	7	234	1	519	22	2	5	806	14,94
Fabaceae (1)	0	0	0	0	0	0	0	23	23	0,43
Malpighiaceae (1)	0	1	3	0	4	0	0	58	66	1,22
Moraceae (2)	0	0	33	0	8	0	0	1	42	0,78
Myrtaceae (9)	1.386	678	94	4	268	407	0	586	3.423	63,41
Oxalidaceae (1)	0	0	160	11	9	22	0	6	208	3,85
Passifloraceae (2)	0	0	49	8	40	0	1	3	101	1,87
Punicaceae (1)	0	0	0	0	36	0	0	0	36	0,66
Rosaceae (4)	78	74	4	0	22	7	0	36	221	4,09
Rubiaceae (1)	5	0	0	1	1	0	0	2	9	0,16
Rutaceae (3)	0	6	4	2	9	0	2	6	29	0,54
Sapotaceae (2)	3	0	0	1	1	0	0	0	5	0,09
Solanaceae (2)	0	0	0	0	3	0	0	0	3	0,06
Verbenaceae (1)	16	3	0	0	0	0	0	0	19	0,35
Hospedeiro desconhecido	70	0	69	3	192	3	0	70	407	7,55
Total	1.574	769	650	31	1.112	461	5	796	5.398	100,00

A.p. Aganaspis pelleranoi; D.g. Dicerataspis grenadensis; L.a. Lopheucoila anastrephae; L.b. Leptopilina boulardi; O.a. Odontosema albinerve; T.i. Trybliographa infuscata.^*Trichopria

As espécies mais comumente obtidas nos levantamentos foram: A. pelleranoi (34,20%), seguida de L. boulardi (24,16%) e D. grenadensis (16,71%) (Tabela 1). Em levantamentos realizados no Brasil, foram encontrados resultados semelhantes, com A. pelleranoi sendo a espécie mais abundante (GUIMARÃES et al., 1999; GUIMARÃES et al., 2000; GUIMARÃES et al., 2003). Tal fato confirma o status desta espécie como um dos Eucoilinae mais promissores para serem utilizados em programas de controle biológico de moscas frugívoras.

Das coletas realizadas no Estado de São Paulo, foram obtidos ainda exemplares de parasitóides das famílias Braconidae - Opiinae: Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911), Doryctobracon brasiliensis (Szépligeti, 1911) e Alysiinae: Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958); Eulophidae (Tetrastichinae); Diapriidae: Trichopria sp. e Pteromalidae (Tabela 2). Esses parasitóides de moscas-das-frutas estão entre as espécies mais numerosas em levantamentos no Estado de São Paulo (SOUZA FILHO et al., 2000).

Tabela 3
Números e percentagens de eucoilíneos (Figitidae) obtidos de armadilha tipo McPhail instaladas em árvores frutíferas no município de Piracicaba, SP, Brasil.

Espécies de frutíferas	Eucoilinae por armadilha/fruteira (n)							Total %
	D.g.	L.a.	L.b.	A.p.	Grupo Ganaspis	O. a.	T.i.
Averrhoa carambolae (Carambola)	0	0	9	0	160	18	0	187	8,62
Eugenia uniflora (Pitanga)	0	0	16	2	0	0	0	18	0,83
Mangifera indica (Manga)	0	0	0	16	174	12	0	202	9,31
Malphigia punicifolia (Acerola)	0	0	9	0	2	0	0	11	0,51
Myrciaria cauliflora (Jabuticaba)	0	0	0	0	1	0	0	1	0,05
Psidium guajava (Goiaba)	0	1	0	784	84	395	0	1.264	58,24
Spondias sp. (Cajá)	0	0	487	0	0	0	0	487	22,44
Total	0	1	521	802	421	425	0	2.170	100,00

A.p. Aganaspis pelleranoi; D.g. Dicerataspis grenadensis; L.a. Lopheucoila anastrephae; L.b. Leptopilina boulardi; O.a. Odontosema albinerve; T.i. Trybliographa infuscata.

Associação Eucoilinae/Larvas Frugívoras/ Frutíferas

Foram coletadas 6 espécies de tefritídeos: Anastrepha bistrigata Bezzi, A. fraterculus (Wied.), A. obliqua (Macquart), A. pseudoparallela (Loew), A. sororcula Zucchi e Ceratitis capitata (Wied.), além de lonqueídeos (Neosilba spp.) no Estado de São Paulo. Não foi possível associar nenhuma espécie de Eucoilinae às espécies de moscas-das-frutas (Tephritidae), pois em todas as amostras coletadas, havia mais de uma espécie de mosca nos frascos de emergência. No entanto, devido à separação dos pupários dos tefritóideos dos de drosofilídeos, constatou-se que todos os exemplares de D. grenadensis e de L. boulardi emergiram de pupários de drosofilídeos, principalmente Zaprionus indianus Gupta, 1970 (moscado-figo), recém introduzida no Brasil (VILELA, 1999). Tal fato é de grande importância, pois havia dúvidas quanto a associação de D. grenadensis aos hospedeiros naturais (WHARTON et al., 1998). Recentemente, GUIMARÃES & ZUCCHI (2004) estudaram o comportamento de parasitismo de D. grenadensis em laboratório e verificaram que em olfatômetro de quatro vias com fluxo de ar, esse parasitóide foi mais atraído por voláteis de goiaba podre infestada com larvas de drosofilídeos que por goiaba madura infestada com larvas de tefritídeos.

Os Eucoilinae foram obtidos de larvas frugívoras coletadas em 36 espécies de frutos pertencentes a 14 famílias, dos quais, 63,41% foram obtidos de larvas de moscas em frutos de nove espécies de Myrtaceae (Tabela 2).

A atratividade dos frutos das mirtáceas sobre os eucoilíneos pode estar relacionada com a emissão de substâncias voláteis (semioquímicos), que atuam à distância, fornecendo aos inimigos naturais informações sobre o local onde se encontram os hospedeiros naturais (VINSON, 1985; LEWIS & SHEEHAN, 1997; POWELL & POPPY, 2001). Tal fato indica uma coevolução entre esses organismos, já que parte das mirtáceas e todos os eucoilíneos coletados são nativos da Região Neotropical. A associação entre espécies de eucoilíneos e os frutos de mirtáceas já havia sido relatada (WHARTON et al., 1998; GUIMARÃES et al., 1999; 2000; OVRUSKI et al., 2000). Verificou-se ainda que as anacardiáceas também atraem fortemente os parasitóides de larvas frugívoras. Dos frutos desta família, foram obtidas 6 espécies de eucoilíneos (A. pelleranoi, D. grenadensis, L. anastrephae, L. boulardi, O. albinerve, e T. infuscata), opiíneos (Braconidae), pteromalídeos e diapriídeos (Tabela 2). Devido a capacidade de aprendizado associativo, pode-se maximizar a atividade de busca destes parasitóides por larvas hospedeiras em uma determinada fruteira, evitando a dispersão da praga-alvo e, conseqüentemente, melhorando a eficiência destes parasitóides no campo (POWELL & POPPY, 2001).

Foram constatadas pela primeira vez, A. pelleranoi parasitando larvas de moscas frugívoras em café Coffea arabica L. (Rubiaceae) e O. albinerve em larvas de Anastrepha sp. em serigüela (Spondias purpurea L. Anacardiaceae). Foram também obtidas pela primeira vez, espécies de eucoilíneos parasitando larvas de moscas em romã (Punica granatum L. - Punicaceae) e acerola (Malpighia punicifolia L. - Malpighiaceae). Não foi possível estabelecer os registros de associação a plantas hospedeiras para 7,55% das amostras enviadas por pesquisadores colaboradores (Tabela 2).

Devido a coleta seletiva de frutos na árvore e no solo, observou-se que os eucoilíneos estão mais comumente associados às larvas de moscas que se desenvolvem em frutos no solo. Nestas amostras foram coletadas 5 espécies (A. pelleranoi, D. grenadensis, L. boulardi, O. albinerve e T. infuscata), além dos representantes do grupo Ganaspis. Este fato pode estar relacionado ao comportamento de busca dos hospedeiros apresentado por algumas espécies. Por exemplo, A. pelleranoi é capaz de penetrar nos frutos pelas rachaduras originadas da queda do fruto ou provenientes da atividade da própria larva da mosca em desenvolvimento (OVRUSKI, 1994a, 1994b). Essa capacidade permite aos eucoilíneos parasitar as larvas de moscas que escaparam ao parasitismo dos opiíneos, que parasitam larvas na superfície do fruto, em razão do tamanho do ovipositor (SIVINSKI et al., 2001). Além disso, o período de parasitismo nos frutos coletados no solo é mais prolongado em comparação com os frutos coletados da árvore (SALLES, 1996).

Fig. 1
Distribuição dos Eucoilinae (Figitidae) parasitóides de larvas frugívoras (Diptera) no Brasil, no período de janeiro de 1999 a agosto de 2002.

Associação Eucoilinae/armadilhas McPhail/ Frutíferas

Das armadilhas instaladas em 7 espécies de fruteiras, foram obtidas 4 espécies de eucoilíneos (L. boulardi, L. anastrephae, A. pelleranoi e O. albinerve) e exemplares do grupo Ganaspis (Tabelas 1, 3). Verificou-se que 98% dos exemplares de A. pelleranoi foram coletados em armadilhas em mirtáceas, corroborando com os resultados obtidos nas coletas de frutos (Tabela 3). Assim, acredita-se que os parasitóides utlizam-se dos odores das plantas à distância e só respondem aos odores liberados da armadilha (melaço ou proteína hidrolisada) à curta distância. Grande parte dos exemplares coletados em armadilhas era de fêmeas, que provavelmente visitam as armadilhas à procura de alimento (proteína hidrolisada) para maturação dos ovários, pois os eucoilíneos são parasitóides sinovigênicos (QUICKE, 1997).

CONCLUSÕES

Aganaspis pelleranoi é a espécie mais abundante de Eucoilinae parasitóide de larvas frugívoras no Brasil.

Dicerataspis grenadensis é parasitóide de drosofilídeos.

Os frutos de Myrtaceae e Anacardiaceae são os mais atrativos aos eucoilíneos.

Aganaspis pelleranoi, D. grenadensis, L. boulardi, O. albinerve e T. infuscata são capazes de penetrar nos frutos volumosos para parasitar larvas de dípteros frugívoros.

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem à FAPESP - Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo, pela bolsa de doutoramento (Proc. Nº 99/01107-4) do primeiro autor e pelo suporte financeiro deste trabalho; ao Dr. Luiz Antonio B. Salles (EMBRAPA/ CPACT), Dr. Rômulo S. Carvalho e Dr. Antônio S. Nascimento (EMBRAPA/CNPMF), Dr. Elton L. Araujo, M.Sc. Keiko Uramoto (IB/USP) e ao Dr. Paulo César Doimo Mendes (CENA/USP) pelo envio de amostras de Eucoilinae de várias partes do Brasil. Os autores agradecem ainda à Dra. Norma B. Diaz e Marta Loiácono (Museo de La Plata, Argentina) pela confirmação das identificações dos eucoilíneos e diapriídeos, respectivamente, e ao Dr. Valmir A. Costa (Instituto Biológico/Campinas, SP) pela identificação dos pteromalídeos e eulofídeos.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  16 Set 2024
• Data do Fascículo
  Jan-Mar 2004

Histórico

• Recebido
  22 Jan 2004
• Aceito
  15 Abr 2004