TÉCNICA DE CRIAÇÃO E LIBERAÇÃO DE COCCIDOPHILUS CITRICOLA BRÈTHES 1905 (COLEOPTERA, COCCINELLIDAE) VISANDO O CONTROLE BIOLÓGICO DE DIASPIDÍDEOS (HOMOPTERA, DIASPIDIDAE) EM CITROS^*

REARING TECHNICS AND RELEASE OF COCCIDOPHILUS CITRICOLA BRÈTHES 1905 (COLEOPTERA, COCCINELLIDAE) TO CONTROL DIASPIDIDS (HOMOPTERA, DIASPIDIDAE) IN CITRUS ORCHARDS

RESUMO

O objetivo do trabalho foi adequar um método de criação de Coccidophilus citricola e suas presas Chrysomphalus aonidum Linnaeus e Aspidiotus neri Bouché. Comparou-se a duração, em dias, das variedades de abóbora "Tetsukabuto" e a "Menina Brasileira" visando checar qual seria a melhor para uma criação de cochonilhas em laboratório. Observou-se também o desenvolvimento das duas cochonilhas sobre Tetsukabuto e também o desenvolvimento da criação de C. citricola sobre A. nerii e C. aonidum. A joaninha foi liberada em um pomar de citros altamente infestado por Selenaspidus articulatus Morgan (100 cochonilhas/folha). Comparou-se a liberação de 50 e 100 indivíduos / planta. Pelos resultados verificou-se que: 1) A. nerii e C. aonidum são boas presas na criação de C. citricola, não havendo diferença no desenvolvimento do coccinelídeo quando alimentado com uma ou outra cochonilha; 2) C. citricola desenvolve-se melhor na densidade inicial de 30 indivíduos/abóbora; 3) Em laboratório, a abóbora variedade Tetsukabuto apresenta maior durabilidade que a variedade Menina Brasileira; 4) O de desenvolvimento de C. aonidum sobre Tetsukabuto foi mais rápido do que A. nerii; 5) Liberado nas densidades de 50 e 100 indivíduos/ planta, C. citricola não diminuiu a alta infestação de S. articulatus.

PALAVRAS-CHAVE:
Coccinelídeo; predador; cochonilhas; Chrysomphalus aonidum; Aspidiotus nerii; Selenaspidus articulatus.

ABSTRACT

The objective of this research was to find an adequate a rearing method for Coccidophilus citricola Brèthes and its hosts Chrysomphalus aonidum Linnaeus and Aspidiotus nerii Bouché. Two varieties of squash ("Tetsukabuto" and "Menina Brasileira") were evaluated to verify which one would be the best to to be used in a mass rearing of the scales and the coccinelid. The development of A. nerii and C. aonidum on Tetsukabuto and the development of C. citricola on these scales were also compared. C. citricola was released in a citrus orchard highly infested by Selenaspidus articulatus Morgan (100 scales/leaf) and a comparison of 50 and 100 individuals released / tree was made. According to the results it was observed that: 1) There is no difference in the development of the coccinellid when reared on A. nerii or C. aonidum; 2) At an initial density of 30 individuals per squash, C. citricola has a better development; 3) "Tetsukabuto" variety is better than the "Menina Brasileira" variety to be used in the laboratory for a mass-rearing of the coccinellid; 4) C. aonidum showed a faster development on Tetsukabuto squash than did A. nerii; 5) Released in a high infestation of S. articulatus, the coccinellid at 50 or 100 individuals / tree was not able to decrease the pest population.

KEY WORDS:
Coccinellid; preadatory insects; scales; Chrysomphalus aonidum; Aspidiotus nerii; Selenaspidus articulatus.

INTRODUÇÃO

As joaninhas, insetos pertencentes a família Coccinellidae, estão entre os mais conhecidos predadores de insetos, no entanto, métodos para aumentar e conservar suas populações em campo estão ainda pouco desenvolvidos (OLKOWSKI et al., 1990). Coccinelídeos são importantes inimigos naturais de pragas e esforços tem sido feitos para aumentar a eficiência de predação por meio do incremento de sua população (OBRYCKI & KRING, 1998), seja através de liberação ou de métodos que conservem esses predadores como por exemplo uso de produtos seletivos (SANTOS & GRAVENA, 1997).

Os artrópodos predadores de maior eficiência no controle biológico de pragas dos citros são aqueles que atuam sobre as pragas chaves e secundárias que eventualmente possam adquirir o "status" de praga chave, como são as cochonilhas (GRAVENA, 1980). Os coccinelídeos, pela sua eficiência como inimigos naturais, devem ser incorporados dentro dos programas de Manejo Integrado de Pragas (HODEK, 1973). Coccinelídeos da subfamília Sticholotidinae, a qual pertence C. citricola, são na maioria predadores de cochonilhas de carapaça. C. citricola é amplamente distribuído na América do Sul, onde foi utilizado no controle de A. aurantii e L. beckii (BOOTH et al., 1990). Ocorre na Argentina, Chile, Uruguai, Paraguai e Brasil atacando principalmente Cornuaspis beckii, Chysomphalus aonidum, C. dictyospermi, Aonidiella aurantii, entre outras (BOSQ, 1943). Na Argentina, CROUZEL (1973) realizou levantamento de todas as espécies de Diaspididade e inimigos naturais existentes que ocorriam em citros e, segundo a autora, C. citricola foi uma das espécies mais abundantes. É uma espécie polífaga sendo observada em A. aurantii, L. beckii, C. ficus e C. dictyospermi e pela sua importância, CROUZEL (1973), sugeriu que a mesma fosse levada em conta em programas de introdução e incremento de inimigos naturais. O presente trabalho teve por objetivo adequar uma técnica de criação Coccidophilus citricola e suas presas Aspidiotus nerii Bouché e Chrysomphalus aonidum Linnaeus visando a liberação da joaninha para controle de diaspidideos pragas em citros.

MATERIAL E MÉTODOS

Como substrato para a criação das cochonilhas utilizou-se frutos de abóbora (LEPAGE, 1942). As mesmas foram lavadas com solução de hipoclorito de sódio a 0,25% visando a desinfestação/desinfecção do material (SAMWAYS & TATE, 1986). A durabilidade das variedades de abóbora Tetsukabuto (Curcubita maxima x C. moschata) e Menina Brasileira (C. moschata) foram comparadas observando-se a duração, em dias, de 50 abóboras de cada variedade.

Criação das presas: o primeiro diaspidídeo criado foi A. nerii, oriundo de cultura pura da Flórida, EUA, e que foi mantido em quarentena no laboratório de Controle Biológico da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal com autorização do Ministério da Agricultura. Ressalta-se que Aspidiotus spp. também ocorre no Brasil (SILVA et al., 1968). C. aonidum foi coletado em pomares em Monte Alto e Jaboticabal, SP. Um primeiro lote de frutos infestados foi utilizado como "lote matriz". Este lote, após 3 ou 4 meses da infestação inicial, quando os frutos estavam totalmente recobertos por uma das cochonilhas, foi colocado em esteiras (estantes de aço com repartições semelhantes a uma grelha). Abaixo desse lote matriz foram colocados frutos ainda não infestados de maneira que ninfas móveis das matrizes caíssem sobre as abóboras recém preparadas. Estas permaneceram por cerca de 15 dias na esteira, quando então foram retiradas e colocadas em recipientes plásticos de 50 cm de diâmetro e 20 cm de altura, fechada com tampa de vidro e dispondo de abertura lateral coberta por tecido tipo "voil" para permitir a ventilação. As abóboras recém infestadas permaneceram por cerca de 45 dias nas gaiolas até serem oferecidas à joaninha. Realizouse também uma comparação do desenvolvimento de A. nerii e C. aonidum na abóbora Tetsukabuto. Foram utilizadas abóboras com 15 cm de diâmetro. Foi observada a duração, em dias, da infestação inicial até o ponto ideal para serem levadas à criação da joaninha, ou seja, com cerca de 50% da superfície recoberta de carapaças. A avaliação da infestação foi realizada visualmente em 30 abóboras infestadas por A. nerii e 30 infestadas por C. aonidum. Cada abóbora foi considerada como uma repetição. Os dados obtidos foram submetidos à análise de variância e ao teste F. O delineamento utilizado foi o inteiramente casualizado.

Criação estoque da joaninha: Foram coletados em campo (pomares citrícolas) 370 indivíduos em 10 coletas realizadas nos municípios de Monte Alto, Jaboticabal e Taquaritinga. Os coccinelídeos foram acondicionados inicialmente em recipientes plásticos transparentes com capacidade para cinco litros. Em cada recipiente foram colocadas 50 indivíduos sobre uma abóbora infestada por cochonilhas. Para os testes de criação foram utilizados os indivíduos adultos da geração F1. Foram testadas diferentes densidades do coccinelídeo por fruto. Em diferentes recipientes foram colocados 30, 50 e 100 indivíduos adultos da mesma idade.

Além da densidade/fruto, foi avaliado também o desenvolvimento da joaninha alimentada com duas presas, A. nerii e C. aonidum. Após 40 e 50 dias foram realizadas as contagens do número de joaninhas/ abóbora. Desta forma estabeleceu-se uma relação entre o número final e inicial de indivíduos, procurando-se identificar qual a quantidade inicial ideal de adultos de C. citricola a ser colocada por abóbora em uma criação massal. Os dados foram transformados em arc sen $\sqrt{(x+1)/100}$ e analisados em um esquema esquema fatorial com dois tratamentos (A. nerii e C. aonidum) em 3 níveis (30, 50 e 100) em 3 repetições. Utilizou-se o delineamento inteiramente casualizado e o teste de comparação de médias de Tukey.

A criação de cochonilhas e da joaninha foi realizada em condições de laboratório com 70 ± 10% UR, 25 ± 2º C e fotofase de 12 horas.

Liberação de C. citricola: uma liberação da joaninha foi realizada em 16/12/1993 em Monte Alto, SP, em pomar de laranja var. Pêra Lima com cerca de 300 plantas com 2 anos de idade e infestada por Selenaspidus articulatus Morgan (Homoptera: Diaspididae) e sem a presença de C. citricola. O coccinelídeo foi liberado em 8 plantas sendo que 4 receberam 100 joaninhas cada e outras 4 receberam 50 joaninhas cada. Quatro plantas serviram como testemunha. Duas ruas de bordadura foram deixadas entre um tratamento e outro. Antes da liberação foram coletadas 10 folhas infestadas de cada planta escolhida para posterior contagem de adultos e ninfas de S. articulatus em laboratório. Outras coletas foram realizadas aos 21, 29 e 43 dias após a liberação. Por ocasião das coletas de folhas, todas as plantas foram observadas cuidadosamente, ou seja, copa, frutos, ramos e tronco foram verificados para se detectar a presença de adultos e larvas da joaninha. A porcentagem de adultos (em relação ao nº de indivíduos liberados) e nº de larvas encontradas/ planta foram transformados em arc sen $\sqrt{(x+1)/100}$ e submetidos à análise de variância e teste de comparação de médias de Tukey. No caso do número de cochonilhas/folha, os dados foram transformados em $\sqrt{x}$. Foi utilizado o delineamento inteiramente casualizado.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Criação das presas: no teste de comparação do desenvolvimento de A. nerii e C. aonidum (Fig. 1), verificou-se que a primeira levou de 62 a 112 dias, em média 87, e a segunda de 42 a 80 dias, em média 59 dias, para atingir o ponto ideal (apresentando pelo menos 50% da superfície recoberta pela cochonilha). Nota-se que o tempo máximo exigido por C. aonidum está abaixo do tempo médio exigido por A. nerii, sendo neste caso, a cochonilha mais indicada para a criação de joaninhas. O potencial reprodutivo deste diaspidídeo é alto, o que facilita a criação de C. citricola e outros coccinelídeos. Segundo MARICONI (1958), fêmeas de C. aonidum, colocam de 97 a 245 ovos e apresentam longevidade de 100 a 200 dias conforme a temperatura e hospedeiro. Em relação a A. nerii, de acordo com CUI & HANG (1987) que estudaram a biologia desta cochonilha sobre Juniperus (cedro), a fêmea coloca até 65 ovos e a longevidade é de 50 a 60 dias.

Comparação da durabilidade de abóboras (Fig. 2): a duração da Tetsukabuto foi de 100 a 370 dias (média de 164 dias) e a da Menina Brasileira de 58 a 210 dias (média de 115 dias), ou seja, a duração mínima da primeira foi praticamente igual à duração média da segunda. A Menina Brasileira apresentou uma duração mínima muito baixa, apenas 58 dias, visto que em média, abóboras infestadas com cochonilhas demoram mais de 50 dias para atingir o ponto ideal de infestação para criação de coccinelídeos. Desta forma, a Tetsukabuto mostrou-se como a mais indicada na criação de diaspidídeos e, por conseqüência, na criação de joaninhas.

Tabela 1
Criação de Coccidophilus citricola em diferentes densidades e hospedeiros em condições de laboratório (T = 25 ± 2^o C, UR = 70 ± 10% e Fotofase: 12h).

Nº inicial de indivíduos adultos/ abóbora	Dias Após	Hospedeiros & Nº de adultos da joaninha
		Chrysomphalalus aonidum		Aspidiotus nerii
		R1	T2	R3	T2
30	40	7,16Aa3	(215)	8,13aA	(244)
50		4,68aB	(234)	4,98aB	(249)
100		3,00aB	(300)	2,54aB	(254)
C.V. (%)	24,02
30	50	9,50aA	(285)	10,10aA	(303)
50		6,08aB	(304)	5,70aB	(285)
100		3,40aB	(340)	3,33aB	(333)
C.V. (%)	23,46

• ¹
  R = Nº final indivíduos/nº inicial de indivíduos
• ²
  T = Total de indivíduos na contagem final
• ³
  Nas linhas, médias seguidas pela mesma letra minúscula não diferem entre si significativamente pelo teste de Tukey. Nas colunas, médias seguidas pela mesma letra maiúscula não diferem entre si significativamente pelo teste de Tukey.

Tabela 2
Densidade populacional de Coccidophilus citricola e Selenaspidus articulatus em diversas datas após a liberação e distribuição da joaninha em diferentes partes da planta. Monte Alto, SP, 1993/1994.

Indivíduos	Indivíduos Encontrados / Planta - Dias Após a Liberação
Liberados por Planta		Adultos (%)				Larvas (n°)
	21	29		43	21	29		43
100	21,0a1 (12,5)2	33,8a (30.8)		38,2a (38.0)	19,8a (11.3)	20,6a (11.5)		22,8a (14.3)
50	17,7a (10.0)	24,9a (17.0)		36,5a (35.0)	10,2a (5.5)	13,2a (5.0)		5,7b (0.0)
c.v	43,03	20,03		15,51	44,14	27,80		21,79
Indivíduos por Planta	Número de Cochonilhas vivas / folha - Dias após a liberação
	0		21		29		43
100	9,90a3	(99,2)4	11,30a	(128,0)	10,21a	(110,0)	11,85a (122,0)
50	9,08a	(84,0)	9,69a	(96,2)	9,97a	(100,0)	10,73a (117,5)
Testemunha	10,51a	(110,8)	10,59a	(116,4)	10,56a	(113,4)	11,85a (144,0)
C.V.	11,52		14,34		9,43		11,39
	% Indivíduos Encontrados- Dias Após a Liberação - Local da Planta
		21		29		43
		FO+FR	TR+RA5	FO+FR	TR+RA	FO+FR	TR+RA
		28,37	71,62	48,75	51,25	62,43	37,57

• ¹
  dados transformados em arc sen x+/100;
• ²
  dados originais;
• ³
  dados transformados em x;
• ⁴
  dados originais;
• ⁵
  FO+FR= Folhas+Frutos e TR+RA= Tronco+Ramos.

Fig. 1
Desenvolvimento de dois diaspidídeos sobre abóbora Tetsukabuto, em condições de laboratório (tempo médio para cobrir 50% da superfície da abóbora).

Fig. 2
Comparação da durabilidade (em dias) de duas abóboras visando a criação de diaspidídeos e coccinelídeos, em condições de laboratório.

Criação de C. citricola: visando a adequação da criação da joaninha, esta foi obtida em diferentes densidades iniciais, tanto sobre A. nerii quanto sobre C. aonidum (Tabela 1). Comparando-se as densidades iniciais de 30, 50 e 100 indivíduos verifica-se que 30 foi a densidade que resultou em um R (R = nº. final indivíduos/nº inicial de indivíduos) maior, diferindo inclusive estatisticamente. Em relação a 50 e 100 indivíduos, apesar da primeira apresentar um maior R, não há diferença significativa. Quando se compara o desenvolvimento de C. citricola sobre C. aonidum e A. nerii (Tabela 1), também não existe diferença estatística no valor de R. Quanto às diferentes datas (40 e 50 dias) o R aumentou dos 40 para os 50 dias em todas as densidades e hospedeiros. Após este período as criações decresceram rapidamente, assim, a repicagem ou transferência dos insetos para novas criações deve ser feita por volta dos 50 dias. Os dados referentes ao número inicial de indivíduos e R são importantes para que se possa planejar uma criação massal, bem como liberação do predador em campo e outros estudos como seletividade por exemplo.

Liberação de C. citricola: a densidade populacional de S. articulatus antes da liberação era alta, de 84,0 a 110,8 cochonilhas vivas/folha (Tabela 2), ou seja, muito acima do nível de ação que é estimado em 20 indivíduos vivos/folha. Aos 21 dias após a liberação (DAL), 12,5% e 10,0% dos indivíduos liberados foram observados nas plantas que receberam 100 e 50 joaninhas respectivamente, não havendo diferença estatística entre os tratamentos. Ainda aos 21 DAL já existe a presença de larvas nas plantas e, apesar da não diferença estatística, é maior o número de formas jovens nas plantas com 100 indivíduos liberados.

Em relação ao número de cochonilhas vivas/ folha houve um aumento em todas as parcelas indistintamente. Aos 29 DAL observa-se a mesma tendência anterior, embora a diferença entre a porcentagem de joaninhas adultas encontrados nas plantas com 100 e 50 indivíduos liberados seja maior (30,8 e 17%). Isto se explica pelo fato de haver maior quantidade de larvas aos 21 DAL nas plantas com 100 indivíduos liberados. Também aos 29 DAL não se verifica diferença estatística entre os tratamentos em relação ao nº de cochonilhas vivas/folha. Aos 43 DAL aumenta o número de indivíduos adultos em ambos os tratamentos, praticamente não havendo diferença, o que não ocorre com as larvas, já que nesta data as mesmas não foram observadas nas plantas onde se liberou 50 joaninhas. No que se refere a S. articulatus, a quantidade de indivíduos vivos/folha se manteve alta, não se verificando influência do predador sobre a população da cochonilha, que como já citado, estava muito acima do nível de ação.

Segundo GRAVENA (1992), a liberação de joaninhas como C. citricola, deve ser feita por ocasião da primeira e/ou segunda gerações a partir da primavera, quando a existência de diaspidídeos nas condições naturais é baixa, ou seja, tal fato pode explicar a ineficiência da joaninha sobre S. articulatus. Deve-se considerar entretanto, que houve a permanência da espécie, havendo inclusive reprodução, bem como expansão da joaninha na área estudada. Possivelmente com uma liberação no momento exato, melhores resultados seriam conseguidos. Em relação à eficiência, DEBACH (1951) comentou que predadores gerais podem agir no balanço do complexo de inimigos naturais de uma praga e embora sejam incapazes de manter a mesma abaixo do nível de dano econômico, podem reduzir picos de infestações quando inimigos naturais específicos são reduzidos por outros fatores.

No que diz respeito à distribuição de C. citricola na planta (Tabela 2), o mesmo pode ocorrer tanto em folhas e frutos como em tronco e ramos, desde que infestados por diaspidídeos. Inicialmente (21 DAL) observou-se uma maior quantidade do coccinelídeo nos troncos e ramos, sendo que aos 29 DAL o número de indivíduos nas diferentes partes era equilibrado. Já aos 43 DAL, foi maior a quantidade de joaninhas adultas nas folhas e frutos. A presença nos ramos se deu pelo grande ataque de S. articulatus também nestas partes da planta. Em algumas plantas pôde ser constatada a presença de P. cinerea e U. citri, explicando a presença de indivíduos no tronco. Entretanto, não se verificou uma preferência do predador por uma ou outra, visto ele ocorrer indistintamente sobre qualquer uma das cochonilhas quando presentes na mesma planta. O fato é que o coccinelídeo foi encontrado em maior número onde havia maior quantidade de hospedeiros. Segundo DEBACH (1951), predadores gerais, como é o caso, tendem a se alimentar sobre a praga que esteja presente em abundância.

Pelos resultados obtidos é possível concluir-se que C. aonidum e A. nerii mostram-se como boas presas para criação de C. citricola, sendo a primeira de desenvolvimento mais rápido sobre abóboras, em condições de laboratório. Não há diferença no desenvolvimento da criação de C. citricola sobre A. nerii e C. aonidum. C. citricola desenvolve-se melhor em uma densidade inicial de 30 indivíduos/abóbora. A abóbora variedade Tetsukabuto é de maior durabilidade que a variedade Menina Brasileira sendo mais indicada para criação de cochonilhas e consequentemente de joaninhas. Liberado nas densidades de 50 e 100 indivíduos/planta, C. citricola não diminuiu a alta infestação de S. articulatus.

• *
  Parte da dissertação apresentada pelo primeiro autor ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Departamento de Fitossanidade da FCAV / UNESP-Jaboticabal, SP, para obtenção do título de Mestre.
• *
  Projeto financiado pela FAPESP.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  16 Set 2024
• Data do Fascículo
  Jan-Mar 2004

Histórico

• Recebido
  23 Dez 2003
• Aceito
  26 Fev 2004