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INIMIGOS NATURAIS ASSOCIADOS À DIASPIDIDAE (HEMIPTERA, STERNORRHYNCHA), OCORRENTES EM CITRUS SINENSIS (LINNAEUS) OSBECK, NO RIO GRANDE DO SUL, BRASIL: I - JOANINHAS E FUNGOS ENTOMOPATOGÊNICOS*

NATURAL ENEMIES ASSOCIATED TO DIASPIDIDAE (HEMIPTERA, STERNORRHYNCHA), ON CITRUS SINENSIS (LINNAEUS) OSBECK, IN RIO GRANDE DO SUL, BRAZIL

RESUMO

Realizou-se o levantamento dos inimigos naturais associados às “cochonilhas-com-escudo” (Hemiptera, Diaspididae) ocorrentes em Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck, no Rio Grande do Sul. Foram encontradas 10 espécies de diaspidídeos, das quais Abgrallaspis cyanophylli (Signoret, 1869) e Acutaspis perseae (Comstock, 1881) são novas ocorrências em citros no estado. Das espécies Unaspis citri (Comstock, 1883), Cornuaspis beckii (Newstead, 1869), Parlatoria pergandii Comstock, 1881, Pinnaspis aspidistrae (Signoret, 1869) e Insulaspis gloverii (Packard, 1869) foram obtidas 5 espécies de fungos entomopatogênicos. Foram identificadas 15 espécies de coccinelídeos (Coleoptera, Coccinellidae), 9 possivelmente predadores de diaspidídeos.

PALAVRAS-CHAVE:
Cochonilhas-com-escudo; predadores; fungos entomopatogênicos; citros.

ABSTRACT

A survey of natural enemies associated to armored scale insects (Hemiptera, Diaspididae) that occur on Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck, in Rio Grande do Sul, was made. Ten species of diaspidids were found, Abgrallaspis cyanophylli (Signoret, 1869) and Acutaspis perseae (Comstock, 1881) are new occurrences of Diaspididae on citric plants in Rio Grande do Sul. From Unaspis citri (Comstock, 1883), Cornuaspis beckii (Newstead, 1869), Parlatoria pergandii Comstock, 1881, Pinnaspis aspidistrae (Signoret, 1869) and Insulaspis gloverii (Packard, 1869), 5 species of entomopathogenic fungi were obtained. Fifteen species of coccinellids (Coleoptera, Coccinellidae) were found, 9 of which are probably predators of Diaspididae.

KEY WORDS:
Armored scale insects; predators; entomopathogenic fungus; citric plants.

INTRODUÇÃO

A produção de citros no Rio Grande do Sul está vinculada principalmente à agricultura familiar, com comercialização predominante do fruto in natura, ocupando no contexto brasileiro o quinto lugar na produção de laranjas (JOÃO et al., 2002JOÃO, P.L.; ROSA, J.I. DA; FERRI, W.C; MARTINELLO, M.D. Levantamento da fruticultura comercial do Rio grande do Sul. Porto Alegre: EMATER/RS - ASCAR, 2002. 80p.).

A agricultura convencional, procurando atingir a maximização da produção, utiliza um modelo tecnológico insustentável, como por exemplo, a utilização de defensivos químicos no controle de pragas. Além da toxicidade aos alimentos e ao meio ambiente, estes produtos provocam, em médio prazo, a proliferação de pragas pela eliminação de seus inimigos naturais.

Dentre os diversos problemas da citricultura, os insetos fitófagos são os que provavelmente mais danos causam como, por exemplo, as cochonilhas que atacam todos os órgãos da planta, podendo provocar a queda de folhas e frutos e causando prejuízos na comercialização.

Somente 1% de todas as espécies de insetos são qualificadas como prejudiciais ao homem; em contraste muitos insetos são benéficos, já que eles atuam como inimigos naturais de espécies pragas e podem ser utilizados dentro de programas de controle biológico (NICHOLLS et al., 1999NICHOLLS, C.I.; ALTIERI, M.A.; SÁNCHEZ, J. Manual práctico de control biológico para una agricultura sustentable. Barcelona: Asociación Vida Sana, 1999.).

O levantamento das espécies de inimigos naturais que atuam no controle das cochonilhas de citros é de extrema importância, pois adequadamente manejados, podem manter as populações de insetos prejudiciais em densidades abaixo do nível de dano econômico.

A agricultura orgânica ou ecológica é uma alternativa saudável, pois o impacto ambiental é menor e diminui os custos de produção, viabilizando o pequeno agricultor. Além disso, favorece a manutenção de insetos benéficos no pomar, tais como predadores, parasitóides e polinizadores entre outros.

O presente trabalho foi realizado em pomares de Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck var. Valência, com tratos culturais diferentes, com o objetivo de verificar os inimigos naturais associados às cochonilhas-comescudo (Hemiptera; Diaspididae).

MATERIAL E MÉTODOS

O levantamento dos inimigos naturais associados aos diaspidídeos foi realizado em um pomar localizado no Centro de Pesquisa de Fruticultura - FEPAGRO, Taquari, RS, (29º47’31”S, 51º48’43”W), amostrado de janeiro a dezembro em 2001 e outro pomar particular, em Montenegro, RS, (29º31’27”S, 51º33’36”W), amostrado de janeiro a dezembro em 2001 e 2002.

O pomar de Taquari foi dividido em 2 blocos (A e B), sendo utilizados em ambos tratos culturais convencionais: aplicação de calcário no solo; roçadas laterais nas linhas e entre linhas. Além disso, no bloco "B" foram aplicados herbicidas, óleo mineral 1% e fungicidas. No pomar de Montenegro foram utilizados tratos culturais considerados "ecológicos": biofertilizante da ECOCITRUS, composto à base de cinza e casca de tanino, resíduos de frigoríficos, cervejarias, laticínios, fábricas de citros, curtumes e esterco de suínos; calda bordalesa 1% e passagem de rolo na vegetação sem revolver o solo.

Para a amostragem foram sorteadas 30 árvores, 10 em cada bloco, mensalmente, num talhão de 100 árvores de C. sinensis. Em cada árvore os insetos foram coletados utilizando-se guarda-chuva japonês, batendo-se com um bastão de madeira ao redor, em 3 estratos (1,80 m, 1,40 m e 1,00 m), individualizando-se o material em sacos plásticos. Após, foram coletadas nas mesmas árvores, cinco folhas por quadrante, nos mesmos estratos, individualizandoas em sacos plásticos, totalizando 600 folhas por data de avaliação.

As coletas ocorreram entre as 10h e 14h e o material foi levado ao laboratório de entomologia da Fundação Estadual de Pesquisa Agropecuária - FEPAGRO, em Porto Alegre, no mesmo dia e conservado em refrigerador a uma temperatura aproximada de 5-10º C até a triagem, realizada num período de 3 dias.

A identificação do material coletado foi realizada no laboratório, com utilização de estereomicroscópio.

Os diaspidídeos foram determinados até espécie por especialista. Os escudos das fêmeas adultasf oram quantificados quanto ao estado que se apresentavam, ou seja, íntegros ou com perfurações provocadas pela emergência de parasitóides.

Os coccinelídeos que foram identificados utilizando-se GORDON (1985)GORDON, R.D. The Coccinellidae (Coleoptera) of America North of Mexico. New York Entomol. Soc., v.93, n.1, p.1912, 1985. e por comparação com espécies identificadas constantes das coleções do Museu de Ciências e Tecnologia da PUCRS (MCTP), da Fundação Zoobotânica (FZB) e do Museu de Entomologia Professor Ramiro Gomes Costa da FEPAGRO (MRGC).

Todos os insetos coletados foram depositados na coleção do MRGC.

Das amostragens realizadas em 2001, foram isolados 5 escudos íntegros, de cada uma das espécies de diaspidídeos, Cornuaspis beckii (Newstead, 1869), Insulaspis gloverii (Packard, 1869), Parlatoria pergandii Comstock, 1881, Pinnaspis aspidistrae (Signoret, 1869) e Unaspis citri (Comstock, 1883), a fim de observar o desenvolvimento de fungos. Primeiramente, foi feita a assepsia das cochonilhas, que foram transferidas para placas de Petri contendo meio Sabouraud com Extrato de Levedura (SDAY) e, posteriormente, para placas contendo meio Batata-Dextrose-Agar (BDA). O isolamento dos fungos e a identificação, segundo as descrições de BOOTH (1971)BOOTH, C. The genus Fusarium. Kew: Commonwealth Mycological Institute, 1971., CORREIA (1996)CORREIA, A. DO C.B. Fungos associados a Parlatoria cinerea Hadden (Hemiptera: Diaspididae) em citros. Jaboticabal: 1996. 88p. [Tese (Doutorado) - Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Univ. Estadual Paulista, Jaboticabal]., ARANTES & CORREIA (1999)ARANTES, A. M.V.T. & CORREIA, A. do C.B. Diversidade de fungos associados a Parlatoria ziziphus (Lucas) (Hemiptera: Diaspididae) em citros. An. Soc. Entomol. Bras., v.28, n.3, p.477-483. 1999. e YASEM DE ROMERO (1984)YASEM DE ROMERO, M.G. Hongos entomogenos identificados em algunas espécies de cochonilhas (Homoptera: coccoidea) de los citrícos em Tucumán, Argentina. CIRPON, San Miguel de Tucumán, v.2, n.3/4, p.97113, 1984., foram realizados nos Laboratórios do Departamento de Fitossanidade da Faculdade de Agronomia da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Cochonilhas-com-escudo (Hemiptera, Sternorrhyncha, Diaspididae)

As espécies de Diaspididae coletadas em C. sinensis, em Taquari, RS, no período de 2001 foram: Acutaspis perseae (Comstock, 1881), Aonidiella araurantii (Maskell, 1878), Chrysomphalus aonidum (Linnaeus, 1758), Chrysomphalus dictyospermi (Morgan, 1889), C. beckii, I. gloverii, P. pergandii, P. aspidistrae e U. citri. No bloco “A”, U. citri foi a espécie mais freqüente, com maior número de escudos íntegros, porém C. beckii foi a espécie que apresentou um maior percentual de escudos perfurados por parasitóides em relação ao número de escudos íntegros da mesma espécie (25,17%). No bloco "B", I. gloverii apresentou maior quantidade de escudos íntegros e C. beckii apresentou maior percentual de escudos perfurados por parasitóides (26,09%). Foi verificada maior diversidade de diaspidídeos no bloco "B" (Tabela 1).

Tabela 1
Espécies de Diaspididae (Hemiptera, Sternorrhyncha), coletadas em Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck, em Taquari, RS (29°47’31”S, 51°48’43”W), no período de 2001. Bloco A - sem agrotóxico; Bloco B - com agrotóxico; P - escudos perfurados; I - escudos íntegros.

Em Montenegro, além das mesmas espécies coletadas em Taquari, coletou-se Abgrallaspis cyanophylli (Signoret, 1869). Em 2001, I. gloverii foi a espécie que apresentou maior quantidade de escudos íntegros e P. aspidistrae a que apresentou um percentual maior de escudos perfurados por parasitóides (26,66%). Em 2002, P. pergandii foi a espécie com maior quantidade de escudos íntegros e C. aonidum a que teve um maior percentual de escudos perfurados por parasitóides em relação ao número de escudos íntegros da mesma espécie (33,34%) (Tabela 2).

Tabela 2
Espécies de Diaspididae (Hemiptera, Sternorrhyncha), coletadas em Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck, em Montenegro, RS (29°31’27”S, 51°33’36”W), no período de 2001, N = 10 árvores, em 2002, N = 30 árvores. P - escudos perfurados; I - escudos íntegros.

Abgrallaspis cyanophylli e A. perseae são referidas pela primeira vez em citros no Rio Grande do Sul, as demais espécies foram citadas por WOLFF & CORSEUIL (1993WOLFF, V.R.S. & CORSEUIL, E. Espécies de Diaspididae (Hom.: Coccoidea) ocorrentes em plantas cítricas no Rio Grande do Sul, Brasil: I - Aspidiotinae. Biociências, v.1, n.1, p.2560, 1993., 1994aWOLFF, V.R.S. & CORSEUIL, E. Espécies de Diaspididae (Hom.: Coccoidea) ocorrentes em plantas cítricas no Rio Grande do Sul, Brasil: II - Diaspidinae. Biociências, v.2, n.1, p.125-148, 1994a., 1994bWOLFF, V.R.S. & CORSEUIL, E. Espécies de Diaspididae (Hom.: Coccoidea) ocorrentes em plantas cítricas no Rio Grande do Sul, Brasil: III - Parlatoriiinae. Biociências, v.2, .2, p.57-68, 1994 b).

Predadores

Os Coccinellidae (Coleoptera), insetos considerados predadores coletados nos pomares cítricos em Taquari e Montenegro foram: Azya luteipes Mulsant, 1850; Coccidophilus citricola Brèthes, 1905; Coccinella ancoralis Germar, 1824; Coccinella pulchella (Klug, 1829); Cryptognatha signata Mulsant, 1850; Cycloneda sanguinea Linnaeus, 1763; Cycloneda callispilota (Guérin, 1844); Eriopis connexa (Germar, 1824); Exochomus jourdani Mulsant, 1853; Hyperaspis sp.1 e 2.; Hyperaspis festiva Mulsant 1850; Hyperaspis notata Mulsant, 1850; Pentilia egena Mulsant, 1850; Zagreus bimaculosus (Mulsant, 1850) (Tabela 3).

Tabela 3
Espécies de Coccinellidae (Coleoptera), coletados em Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck, em Taquari, RS (29º47’31”S, 51º48’43” W), no período de 2001 e em Montenegro, RS (29º31’27”S, 51º33’36” W), no período de 2001-2002.

Em Taquari foram encontradas nove espécies de coccinelídeos, sendo que seis destas também ocorreram em Montenegro no mesmo período (2001).

Em Montenegro foi encontrada uma maior diversidade de espécies de coccinelídeos, sendo que se destaca em maior quantidade C. citricola, em 2002.

Coccinella ancoralis, E. connexa, H. festiva, H. notata, Z. bimaculosus e uma espécie não identificada foram encontradas somente em Montenegro.

Segundo LEPAGE (1943), LIMA (1941)LIMA, A.M. da C. Sobre a "joaninha" Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 (Coleoptera, Coccinellidae). Rev. Bras. Biol., v.1, n.4, p.409-414, 1941., GALLO et al. (1970)GALLO, D.; NAKANO, O.; WIENDL, F.M.; NETO, S.S.; CARVALHO, R.P.L. Manual de entomologia: pragas das plantas e seu controle. São Paulo: Agronômica Ceres, 1970., ARIOLI & LINK (1987aARIOLI, M.C.S. & LINK, D. Coccinelídeos de Santa Maria e arredores. Rev. Cent. Ciênc. Rurais, v.17, n.3, p.193-211, 1987a., 1987bARIOLI, M.C.S. & LINK, D. Ocorrência de joaninhas em pomares cítricos na Região de Santa Maria, RS. Rev. Cent. Ciênc. Rurais, v.17, n.3, p.213-222, 1987b.), DREA & GORDON (1990)DREA, J.J. & GORDON, R.D. Coccinellidae. In: ROSEN, D. (Ed.). Armored scale insects their biology, natural enemies and control. Amsterdan: Elsevier, 1990. v.b, p.19-27., MORAES et al.(1995)MORAES, L.A.H.; PORTO, O.M.; BRAUN, J. Pragas de citros. Porto Alegre: FEPAGRO, 1995. 33p., NICHOLLS et al.(1999)NICHOLLS, C.I.; ALTIERI, M.A.; SÁNCHEZ, J. Manual práctico de control biológico para una agricultura sustentable. Barcelona: Asociación Vida Sana, 1999., SILVA et al.(2001)SILVA, D.C.; CORDEIRO, E.O.; CORSEUIL, E. Levantamento de Coccinelídeos (Coleoptera, Coccinellidae) predadores em plantas cítricas. Pesqui. Agropecu. Gaúcha, v.7, n.1, p.105-110, 2001., A. luteipes, C. citricola, C. signata, E. jourdani, Hyperaspis sp., H. festiva, H. notata e P. egena são consideradas predadoras de diaspidídeos. Quase todas estas espécies estão presentes nos dois pomares, com exceção de H. festiva e H. notata, encontradas apenas em Montenegro.

Fungos entomopatogênicos

O desenvolvimento das colônias fúngicas nos dois pomares foi semelhante (Tabelas 4 e 5).

Tabela 4
Número de colônias fúngicas desenvolvidas in vitro, associadas a espécies de Diaspididae (Hemiptera, Sternorrhyncha), em Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck, Taquari, RS (29º47’31”S, 51º48’43” W), em 2001. A - parcela sem aplicação de agrotóxicos; B - parcela com aplicação de agrotóxicos. N = 10 árvores de cada parcela.
Tabela 5
Número de colônias fúngicas desenvolvidas in vitro, associadas a espécies de Diaspididae (Hemiptera, Sternorrhyncha), em Citrus sinensis (Linnaeus) Osbeck, em Montenegro, RS, (29º31’27”S, 51º33’36” W), em 2001. N = 10 árvores de cada parcela.

Foram isolados das cochonilhas C. beckii, I. gloverii, P. aspidistrae, P. pergandii e U. citri estruturas reprodutivas dos fungos Aschersonia sp., Fusarium coccophilum (Desm.) Wollenw. & Reink., Myriangium duriaei Mont & Berk, Tetracrium coccicolum Hönell, Trichoderma sp. e Lecanicillium lecanii (Zimm.) Zare & Gams (PRADE, 2003PRADE, C.A. Fungos associados às cochonilhas-com-escudo (Hemiptera; Diaspididae) em pomares de citros no Rio Grande do Sul, Brasil. Porto Alegre: 2003. 64p. [Dissertação (Mestrado) - Faculdade de Agronomia, Univ. Federal do Rio Grande do Sul].).

Fusarium coccophilum foi a colônia onde houve maior desenvolvimento nas diferentes espécies amostradas, com exceção de P. pergandii onde o maior desenvolvimento foi de T. cocciolum. O maior desenvolvimento de F. coccophilum ocorreu em U. citri, do pomar de Taquari e em I. gloverii, do pomar de Montenegro. Não houve desenvolvimento de Aschersonia sp. em I. gloverii.

No pomar com tratos culturais convencionais houve maior desenvolvimento de fungos nas amostras coletadas no bloco sem aplicação de pesticidas, exceto para V. lecanii, que foi maior nas amostras coletadas no bloco com aplicação de pesticidas.

Das espécies de fungos identificadas, Aschersonia sp., F. coccophilum, M. duriaei, T. coccicolum e L. lecanii são citadas como patógenos de diaspidídeos (YASEM DE ROMERO, 1984YASEM DE ROMERO, M.G. Hongos entomogenos identificados em algunas espécies de cochonilhas (Homoptera: coccoidea) de los citrícos em Tucumán, Argentina. CIRPON, San Miguel de Tucumán, v.2, n.3/4, p.97113, 1984.; GRAVENA, 1992GRAVENA, S. Coccinelídeos (Coleoptera: Coccinelidae) e afelinídeos (Hymenoptera: Aphelinidae) em citros no estado de São Paulo. In: SIMPÓSIO DE CONTROLE BIOLÓGICO, 3., 1992, Águas de Lindóia. Anais. Jaguariúna: Embrapa- CNPDA, 1992. p.104-105.; CORREIA, 1996CORREIA, A. DO C.B. Fungos associados a Parlatoria cinerea Hadden (Hemiptera: Diaspididae) em citros. Jaboticabal: 1996. 88p. [Tese (Doutorado) - Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Univ. Estadual Paulista, Jaboticabal].; ARANTES & CORREIA, 1999ARANTES, A. M.V.T. & CORREIA, A. do C.B. Diversidade de fungos associados a Parlatoria ziziphus (Lucas) (Hemiptera: Diaspididae) em citros. An. Soc. Entomol. Bras., v.28, n.3, p.477-483. 1999.; GRAVENA, 2001GRAVENA, S. A síndrome dos homópteros. Inf. Agropecu., v.15, n.179, p.4, 2001.). Todos estes fungos foram identificados associados às cochonilhas C. beckii, P. aspidistrae, P. pergandii e U. citri e I. gloverii, com exceção de Aschersonia sp., que não se desenvolveu em I. gloverii, provavelmente por apresentar-se resistente a este fungo.

Outro fungo encontrado associado a todas as cochonilhas amostradas foi o Trichoderma sp. que, embora apresentando baixa virulência, também pode ser considerado entomopatogênico.

Foram constatadas diferenças significativas no desenvolvimento dos fungos entomopatogênicos amostrados no pomar de Taquari, indicando uma possível relação com a aplicação de produtos fitossanitários. Esta relação pode ser corroborada pelos trabalhos de JOSÉ et al. (1992)JOSÉ, L.A. A.; MEDINA, C.; CESNIK, R.; NAKANO, O. Comparação entre diferentes métodos de controle da cochonilha Parlatoria em pomares cítricos. Laranja, v.13, n.1, p.325338, 1992. e ALVES (1998)ALVES, S.B. Controle microbiano de insetos. 2.ed. Piracicaba: FEALQ, 1998. 1163p. que avaliaram os efeitos de fungicidas à base de cobre e enxofre sobre fungos entomopatogênicos como F. coccophilum, espécies do gênero Aschersonia e Myriangium, constatando uma diminuição destas colônias em comparação com outras, que não receberam este tratamento.

Segundo GHINI & BETTIOLL (1991)GHINI, R & BERTTIOL, W. Coletor solar para desinfestação de substratos. Summa Phytopatol., v.17, p.281-286, 1991., a aplicação de produtos químicos, como fungicidas, inseticidas, acaricidas e fertilizantes, pode inibir a esporulação de fungos Tricoderma sp.

CONCLUSÕES

Os diaspidídeos presentes nos pomares estudados são potencialmente pragas, porém estão presentes também os organismos que controlam naturalmente a população destes insetos, tais como: parasitóides (Hymenoptera, Chalcidoidea), predadores (Coccinelidae e Chrysopidae) e fungos entomopatogênicos, o que reforça a importância de minimizar a utilização de produtos fitossanitários que podem interferir no equilíbrio destas populações.

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Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    17 Jun 2024
  • Data do Fascículo
    Jul-Sep 2004

Histórico

  • Recebido
    27 Set 2004
  • Aceito
    30 Dez 2004
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