Luz UV-C como estrategia de desinfección del aire y superficies hospitalarias

ape Acta Paulista de Enfermagem Acta Paul Enferm 0103-2100 1982-0194 Escola Paulista de Enfermagem, Universidade Federal de São Paulo Resumen Objetivo Evaluar la eficacia antimicrobiana de un dispositivo fijo emisor de luz UV-C para la desinfección de diferentes superficies del ambiente hospitalario y su eficacia antifúngica en la calidad del aire. Métodos Estudio cuasi experimental realizado en una unidad de internación hospitalaria, en que se utilizó el biomuestreador de aire Andersen® de seis etapas para el análisis del aire. En el análisis de las superficies, se utilizaron tres suspensiones de microorganismos (Acinetobacter sp. MDR, Escherichia coli y Klebsiella pneumoniae productora de KPC) para contaminar el ambiente. En ambos se tomó una muestra antes (control) y después de accionar la luz UV-C (prueba). Resultados En el análisis del aire hubo una reducción importante del recuento de colonias después de la luz UV-C y no se encontraron hongos patógenos ni toxigénicos en ninguno de los dos momentos. Con relación a la desinfección de las superficies, no se observó ningún crecimiento bacteriano después de la intervención de la luz, lo que demuestra un 100 % de inactivación bacteriana en las condiciones analizadas. Conclusión El uso de la tecnología con emisión de luz UV-C fija fue eficaz y puede ser considerada una intervención prometedora para protocolos de desinfección de superficies hospitalarias. Introdução Superfícies e equipamentos hospitalares constantemente podem ser considerados veículos de contaminação e consequentemente fontes potenciais de infecção.(1) Diversos microrganismos podem estar presentes nas áreas próximas ao paciente e sobreviver nesses locais por longos períodos, tornando-as partes integrantes da cadeia de transmissão das infecções relacionadas à assistência à saúde (IRAS).(2) Isto reforça a hipótese de que locais aparentemente limpos quando sofrem negligência quanto a uma limpeza eficaz, tornam-se verdadeiros reservatórios de patógenos multirresistentes (MR).(1) Há evidência de um aumento de 120% na possibilidade de pacientes que venham a ocupar posteriormente a mesma unidade, sejam também colonizados/infectados por esses patógenos.(2) A transmissão cruzada de doenças causadas por MR pode ocorrer pelo contato direto ou indireto. Já o ar faz parte da fisiopatologia das doenças respiratórias que possuem transmissão por meio de gotículas ou aerossóis. Sistemas de ventilação, climatização, fluxo e filtragem do ar e pressão negativa interferem na capacidade e rapidez que o microrganismo tem de se espalhar no ambiente, diminuindo a contaminação aérea.(3) A higienização hospitalar, compreendida aqui como limpeza e desinfecção de superfícies hospitalares e do ar, torna-se fator preponderante na dinâmica de saúde e doença do indivíduo no ambiente de assistência à saúde. Tal afirmativa vai ao encontro dos principais pressupostos de Florence Nightingale, considerados por ela como essenciais: “ar puro, água pura, drenagem eficiente, limpeza e luz”.(4) No que diz respeito à qualidade do ar, os fungos filamentosos com importância clínica podem estar presentes nesse meio e causar doenças fúngicas invasivas com altas taxas de mortalidade. A detecção precoce desses patógenos, a identificação de pacientes de risco, assim como medidas de prevenção e controle de transmissão são medidas essenciais e devem ser priorizadas em áreas assistenciais.(5) Nesse cenário, a utilização de inovações tecnológicas com técnicas “sem toque” para a higienização dos ambientes dos estabelecimentos de assistência à saúde, surge com o intuito de superar os obstáculos enfrentados pelos métodos tradicionais, que por si só parecem não atender à demanda da atualidade. Destaca-se a utilização da radiação ultravioleta.(6,7) A luz ultravioleta se refere a toda radiação eletromagnética com comprimento de onda na faixa de 100 a 400 nm, ou frequências entre 7.5×1014 e 3×1016 Hz , podendo ser dividida em três categorias, com base no comprimento de onda: UV-A, UV-B e UV-C.(8) Estabelecida como um antimicrobiano por quase um século, o comprimento de onda UV-C, descrita pela primeira vez em 1910, é a onda mais curta da porção de maior energia do espectro de UV. É capaz de danificar o DNA e o RNA de microrganismos através da formação de dímeros de timina/timina e, consequentemente, prejudicando o processo de transcrição que impede a replicação do DNA microbiano, ou seja, inativa vírus e bactérias.(9) Essa luz germicida tem uma variedade de aplicações em potencial, incluindo purificação de ar e água, proteção de alimentos e bebidas, e esterilização de ferramentas sensíveis, como instrumentos médicos.(8) Todavia, existem alguns fatores que interferem na sua eficácia e afetam a qualidade do processo de desinfecção como a estrutura da superfície, sendo as lisas e duras as que apresentam resultados de descontaminação mais satisfatórios. O acúmulo de sujeira e matéria orgânica também alteram a ação germicida, uma vez que podem absorver fotóns ultravioletas antes que os mesmos atinjam as bactérias ativas e os vírus.(10) Outro aspecto relevante é a distância entre a superfície fixa e a fonte geradora de radiação UV, ou seja, quanto maior a distância entre a fonte de luz UV e a superfície, menor é o potencial de ação de descontaminação.(11) Frente ao descrito, o presente estudo tem como objetivo avaliar a eficácia antimicrobiana e de um dispositivo fixo emissor de luz UV-C na desinfecção de diferentes superfícies do ambiente hospitalar e sua eficácia antifúngica na qualidade do ar. Métodos Trata-se de estudo quase-experimental do tipo antes e depois, compreendido em três fases (Figura 1) e desenvolvido em um hospital universitário federal localizado no município do Rio de Janeiro, entre agosto e dezembro de 2021. Figura 1 Operacionalização do estudo O cenário escolhido para a intervenção foi a unidade de clínica médica e cirúrgica, a qual é utilizada como setor de coorte de pacientes com diagnóstico microbiológico de Enterobactérias Resistentes a Carbapenêmicos (ERC) e possui estrutura física de quartos individuais. Foram considerados elegíveis para a fase de intervenção 6 diferentes superfícies fixas: mesa de alimentação, mesa de cabeceira, colchão, grade lateral da cama, porta do armário e painel eletrônico de controle da cama. Constituíram critérios de inclusão: as superfícies consideradas de alto toque e fabricadas com materiais de diferente porosidade. Foram excluídas as superfícies com perda de continuidade. O sistema submetido ao teste de eficácia é um emissor de UV-C composto por 18 lâmpadas de 11 watts (W), 04 lâmpadas de 15 W e 2 lâmpadas de 36W que emitem ondas eletromagnéticas na faixa de UV-C a 254 nm. O conjunto de lâmpadas e reatores foram fabricados segundo a norma internacional padrão ISO 15.858 publicado em 2016 e importados pela empresa detentora da tecnologia. O design compacto e fixo torna a tecnologia inovadora uma vez que tem a proposta de minimizar as áreas onde a luz não seja capaz de atingir as superfícies fixas hospitalares, chamadas de áreas de sombras. Procedimento de coleta de dados e intervenção A fase 1 teve início com a avaliação dos locais mais indicados para a instalação do sistema de lâmpadas emissores de UV-C, de forma a reduzir ao máximo a ocorrência de áreas de sombras. Para essa finalidade utilizou-se de um programa computadorizado, fornecido pela empresa RTS – Rio SA, que através de um modelo matemático, embasado na planta arquitetônica do quarto, determinou as posições do lampadário. Ainda antes da instalação do sistema, foi realizada uma visita ao local pelos engenheiros e programadores da empresa fabricante do dispositivo, para que os mesmos avaliassem condições do sistema elétrico, tipo de material utilizado na construção civil e a disposição dos mobiliários existentes no quarto. A partir dessas informações realizou-se novo cálculo dos locais mais indicados para colocação do sistema de lâmpadas (Figura 2), já considerando as limitações estruturais da unidade e a disposição dos mobiliários. Figura 2 Planta física da unidade elegível para o teste e o sistema de luz UV-C instalada A 2º parte da fase 1 foi compreendida pela contaminação das superfícies hospitalares elegíveis e pela coleta de amostras do ar em um quarto previamente higienizado pela equipe terceirizada de limpeza, conforme rotina institucional. Para a contaminação das superfícies foram utilizados microrganismos gram-negativos (Acinetobacter sp. MDR; Escherichia coli e Klebsiella pneumoniae produtora carbapenemas) obtidos a partir de culturas de materiais clínicos armazenadas na “bacterioteca” do setor de microbiologia do hospital.(12) Os patógenos em questão foram escolhidos pela alta associação com as infecções relacionadas à assistência à saúde na instituição e no mundo, fazendo parte, inclusive, do escopo de atuação do Plano de Contingência para Infecções causadas por Microrganismos Multirresistentes em Serviços de Saúde (PLACON-RM) publicado pela Agência Nacional de Vigilância Sanitária em 2021.(13) Todos os microrganismos foram preparados em suspensões de soro fisiológico na escala 0,5 de MacFarland e submetidas a uma nova diluição, também em solução fisiológica, a fim de atingir a proporção 1:10 para obter uma diluição equivalente a 107UFC/ml, preconizadas pelos manuais qualidade para laboratórios de microbiologia como suspensão padrão. Com a utilização de luvas e gaze estéril realizou-se a contaminação controlada das superfícies pré-determinadas em uma área equivalente a 64 cm2. Após a secagem das suspensões bacterianas, procedeu-se a coleta amostral de cada superfície contaminada, a qual denominou-se amostra “controle”. Este processo foi realizado com um swab estéril umedecido com solução fisiológica a 0,9%. A escolha da suspensão de microrganismo aplicada em uma determinada superfície aconteceu de forma aleatória, com cegamento da equipe da CCIH e da microbiologia. No que se refere à coleta do ar, as amostras foram obtidas através da utilização do Bioamostrador Andersen® de 6 estágios (Andersen; Thermo Fisher Scientific, Inc, Waltham, MA, EUA) com capacidade de coletar ar a uma taxa de 28,3 litros de ar por minuto. Cada estágio do amostrador de ar foi preenchido com uma placa de Petri de vidro (90 X 15 mm) contendo ágar Sabouraud-Dextrose 2%. A fase 2 compreendeu o acionamento do sistema da luz de UV-C. Para a desinfecção das superfícies o sistema permaneceu ligado por 15 minutos e para desinfecção do ar, o tempo de duração foi de 50 minutos. Cabe ressaltar que antes e após a coleta, as janelas e as portas permaneceram fechadas com a intenção de evitar contaminação e comprometimento do teste. A utilização da tecnologia luminosa ficou restrita à não ocupação do quarto, com controle de acionamento manual, manuseado apenas pelos pesquisadores, com intuito de minimizar qualquer risco aos pacientes e profissionais e que as testagens foram realizadas em dias diferentes, para que não pudesse haver nenhuma interferência entre os testes. Na fase 3 procedeu-se à coleta das amostras testes das superfícies e do ar. Swabs pré-umedecidos com solução salina foram usados para coletar culturas das superfícies. Os swabs de controle e testes foram encaminhados ao laboratório de microbiologia, os quais foram processados em caldo tioglicolato por 72 horas em estufa a 35 ºC. Finalizada a incubação, os caldos que apresentaram turvação foram semeados em placas de ágar sangue e incubados por 24 horas a 35 ºC para obtenção de colônias bacterianas. Além da análise qualitativa, em que a redução de microrganismos no meio de cultura pode ser visualmente observada, sucedeu-se a análise quantitativa para contagem de unidades formadoras de colônias dos caldos que apresentaram turvação, através do sistema automatizado de identificação Vitek 2 (Biomerieux®). Na identificação dos fungos tomaram-se como base parâmetros macro e micromorfológicos. Vale ressaltar que os subcultivos só foram feitos quando observadas características consistentes de fungos clinicamente relevantes, como Aspergillus, Fusarium, agentes de mucormicose, além de outros fungos potencialmente patogênicos.(14) As contagens de colônias bacterianas das superfícies antes e após a aplicação de irradiação UV-C foram analisadas no programa Excel® através do teste de Wilcoxon, por ser uma amostra pequena e não pareada. A redução percentual e a redução de log10 UFC de colônias foram calculadas da seguinte forma:(15) Redução Percentual = ( B − A ) B × 100 Redução UFC log 10 = log 10 ⁡ ( B − A ) UFC Onde: A = Número de microrganismos viáveis B = Número de microrganismos viáveis após a irradiação pela luz UVC No que diz respeito à amostra teste do ar, a mesma técnica de coleta da fase 2 foi aplicada, com uma duração de 30 minutos. Após esse tempo as placas Petri de vidro contendo ágar Sabouraud-Dextrose 2% foram encaminhadas para a unidade de micologia, onde permaneceram seladas e incubadas a 30° C em estufa de Demanda Bioquímica de Oxigênio (BOD) por um período de até 30 dias.(16) O acompanhamento do crescimento fúngico foi diário e a contagem de colônias ocorreu semanalmente. Para as subculturas utilizou-se ágar batata-dextrose (DIFCO), agar Czapek (DIFCO), ágar lactrimel, ágar aveia e agar extrato de malte. No desenvolvimento do estudo foram respeitados os princípios éticos preconizados na Resolução 466/12 do Conselho Nacional de Saúde, como também as diretrizes SQUIRE 2.0. Ressalta-se que o estudo faz parte de um projeto maior sobre mapeamento da higienização de leitos com aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da Universidade Federal do Rio de Janeiro, CAAE nº: 48271421.3.0000.5238, parecer 4.931.444. Resultados No geral, a eficácia de morte bacteriana pelo dispositivo UV-C foi maior nas amostras das superfícies quando comparada às do ar, uma vez que, respectivamente, na primeira houve a eliminação completa dos microrganismos e na segunda uma redução substancial. A média de contagem de colônias bacterianas testadas foi reduzida significativamente após a irradiação UV-C de 15 min (107 UFC vs 0 UFC, p-value = 0,005). Não houve turvação no caldo teste, mostrando um efeito desinfetante de alta eficácia para as enterobactérias gram-negativas multirresistentes (Figura 3). Figura 3 Frasco com caldo turvo (controle) e frasco com caldo sem turvação (teste) Entretanto, todos os caldos controles turvaram e após crescimento em placa de ágar sangue, foram submetidos a identificação para confirmar a presença do microrganismo impregnado (controle). Os meios de cultura das amostras testes não passaram pela etapa de análise quantitativa, uma vez que nenhuma cultura das superfícies testadas apresentou turvação após a irradiação da luz UV-C (Tabela 1). Tabela 1 Resultado da análise das superfícies contaminadas e do ar após intervenção Superfícies e ar Microrganismo Fase I antes da UV-C (UFC) Fase III Depois da UV-C (UFC) Percentual de redução (%) Controle da cama Acinetobacter sp. MDR 107 UFC/mL 0 (zero) 100 Mesa de alimentação 107 UFC/mL 0 (zero) 100 Grade lateral da cama E. coli produtora carbapenemase do tipo KPC 107 UFC/mL 0 (zero) 100 Mesa de cabeceira 107 UFC/mL 0 (zero) 100 Colchão K. pneumoniae produtora carbapenemase do tipo KPC 107 UFC/mL 0 (zero) 100 Porta do armário 107 UFC/mL 0 (zero) 100 Ar Colônias micológicas globais 38 UFC / m3 4 UFC / m3 89,5 Ar Agentes micológicos de interesse * NI NI - NI - não identificado / *Aspergillus, Fusarium, agentes de mucormicose e outros fungos patogênicos No que se refere à avaliação da qualidade do ar, os resultados foram apresentados em log (UFC / m3), nos quais observou-se uma redução importante nas condições testadas. Houve redução de 38 UFC/m3 para 4 UFC/m3 de colônias micológicas globais após a irradiação da luz UV-C, representando uma redução de 90%. Ressalta-se ainda que nenhum agente micológico de interesse, ou seja, com potencial patogênico, foi isolado antes e depois da utilização da luz, refletindo parâmetros de normalidade ambiental. Discussão Este estudo avaliou a eficácia da utilização de um dispositivo emissor de luz UV-C na qualidade do ar e na desinfecção de diferentes tipos de superfícies fixas. Os resultados obtidos sugerem que sua utilização é uma importante estratégia na redução e/ou na eliminação de microrganismos presentes no ambiente de assistência à saúde. Assim, sua aplicabilidade na melhoria da higienização terminal de leitos e salas operatórias como ferramenta para mitigar a transmissão de patógenos, passa a ser incorporada como uma das principais medidas de prevenção das infecções relacionadas à assistência à saúde. Os achados corroboram com outros estudos que mostraram a eficácia do uso de dispositivos emissores de luz ultravioleta quando comparados ao processo padrão de higienização, uma vez que sua utilização proporcionou maior redução do log bacteriano, quando comparada ao método tradicional de limpeza.(9,17-23) O estudo aponta que a tecnologia estudada é capaz de reduzir em 100% de microrganismos tais como a Pseumomonas, Acinetobacter multirresistentes, MRSA, VRE, e até mycobacterium abscessos e aspergillus fumigatus.(15) Entretanto, mesmo com achados parecidos com os que foram demonstrados nesse estudo, a utilização da luz UV é considerada um método coadjuvante, não sendo recomendado seu uso de forma dissociativa da limpeza mecânica. Tal fato pauta-se na justificativa da redução da eficácia da tecnologia nas áreas sombreadas (grades de cama, armários, painel de controle).(9,11,23) Outra justificativa para a limitação da utilização da luz UV-C como principal método de desinfecção de superfícies hospitalares é a perda de capacidade de emissão do raio em quartos ou salas com grandes dimensões arquitetônicas, necessitando que o dispositivo seja deslocado para diferentes pontos estratégicos por um determinado tempo, de modo a garantir que todas as superfícies sejam beneficiadas.(9,15) No entanto, o dispositivo fixo de luz UV-C aqui apresentado, traz como vantagem a instalação direcionada por um modelo matemático, que utilizando a planta física do ambiente, permite que as áreas de sombras sejam quase que eliminadas e consequentemente acaba por elevar sua eficácia. Além da capacidade de eliminar os microrganismos das superfícies fixas nas unidades de assistência, de melhorar a qualidade do ar na redução de colônias micológicas e proporcionar uma redução das áreas de sombra, a inovação do dispositivo testado também está relacionado ao fato de não ser necessário um profissional para mobilizar o equipamento a cada período de utilização.(15) Cabe citar que uma das limitações da luz UV-C identificada nesse estudo e que vai ao encontro com outras pesquisas é a questão de que a luz não remove sujeiras ou manchas e isto pode estar associado à redução do seu potencial de eficácia, no entanto sugerem-se mais investigações em situações comparativas que envolvam tais condições.(15,23) Nesse estudo a eficácia germicida da luz foi comprovada através da realização de culturas microbiológicas a partir de coletas ambientais das superfícies previamente contaminadas com cepas de importância epidemiológicas e submetidas a irradiação das ondas eletromagnéticas na faixa de UV-C, muito semelhante a outras pesquisas que utilizaram a mesma metodologia de identificação microbiológica, como método de comprovação de sua proficuidade.(23,24) Além da inativação de patógenos nosocomiais, como bactérias multirresistentes, nosso estudo demonstrou que a luz UV-C é um excelente agente fungicida para redução desses microrganismos no ar, contribuindo para a melhoria da qualidade do ar e controle de patógenos emergentes como a inativação de cepas de coronavírus.(24) Tais feitos da luz UV-C já haviam sido demonstrados para o vírus Influenza com resultados de intervenção positivas na prevenção da transmissão área da infecção pessoa – pessoa.(25) É de conhecimento geral, a evidência de que os profissionais da saúde, ao tocarem superfícies contaminadas, frequentemente colonizam a microbiota transitória das mãos ou luvas. Isto leva à disseminação de patógenos pelas mãos ou equipamentos que entrem em contato com essas superfícies contaminadas.(1,16) De acordo com essa cadeia de transmissão cruzada existente no ambiente hospitalar, a limpeza e desinfecção frequente e adequada das superfícies altamente tocadas, se tornaram peças fundamentais para o controle microbiológico desses locais.(18) Quando realizada em ambientes críticos, tal prática visa não só a remoção de sujeira e matéria orgânica das superfícies, como também uma redução expressiva de carga microbiana quando utilizados produtos químicos específicos.(19,20) No entanto, para que esses resultados sejam alcançados, é necessário o uso de produtos específicos e validados pelos órgãos regulamentadores, dentro da técnica adequada de movimento, direção, fricção e por uma equipe bem treinada.(16,21) Por ser um processo de intervenção humana, ainda nos deparamos com problemas de diluição e toxicidade da solução desinfetante, tempo de ação inadequado nas superfícies, técnicas insatisfatórias e superficiais, que favorecem a inserção de novas tecnologias de métodos de desinfecção do ambiente.(21,22) Logo, a tecnologia fixa de emissão de luz UV-C utilizada para melhoria da qualidade do ar e desinfecção de superfícies hospitalares demonstrou ser ainda mais vantajosa em comparação aos métodos tradicionais de limpeza, por ser um método que não deixa resíduo, não exige ventilação após uso, não causa toxicidade ao profissional quando manipulada e é ecologicamente correta, podendo ser um excelente complemento para os protocolos de higienização existentes.(9,24) Conclusão Os resultados sugerem que a utilização de tecnologias com emissão de luz UV-C fixa foi eficaz na redução de carga microbiana em potencial para diferentes tipos de superfícies presentes em um quarto de internação. Por isso pode ser considerada uma intervenção promissora para processos de desinfecção, como também na melhoria da qualidade do ar dos ambientes hospitalares. Ademais, por ser uma tecnologia de emissão de luz UV-C instalada conforme um estudo personalizado da planta do ambiente, é capaz de atingir possíveis distâncias maiores e áreas de sombra que um equipamento móvel ou torre de luz ultravioleta comumente utilizado para esse fim. Como em nenhum dos dois momentos pré e pós irradiação de luz UV-C foram encontrados agentes micológicos de interesse, sugere-se uma nova coleta em um outro momento. No que diz respeito à avaliação da eficácia desinfetante em superfícies, é interessante testar diferentes tempos de utilização da luz versus ação em diferentes tipos de superfícies, rugosidade, textura e posição no ambiente. Não se obteve, nesse primeiro momento, o tempo mínimo necessário para eficácia de redução de patógenos totais no ar, apesar dos fungos presentes após o teste não estarem associados a doenças de importância epidemiológica, se faz necessário mais estudos. A escolha do tempo de estudo foi conforme determinação do fabricante. Referências 1 1. Furlan MC, Ferreira AM, Rigotti MA, Guerra OG, Frota OP, Sousa AF, et al. Correlation among monitoring methods of surface cleaning and disinfection in outpatient facilities. Acta Paul Enferm. 2019;32(3):282–9. Furlan MC Ferreira AM Rigotti MA Guerra OG Frota OP Sousa AF et al Correlation among monitoring methods of surface cleaning and disinfection in outpatient facilities Acta Paul Enferm 2019 32 3 282 289 2 2. Chia PY, Sengupta S, Kukreja A, Ponnampalavanar S, Ng OT, Marimuthu K. The role of hospital environment in transmissions of multidrug-resistant gram-negative organisms. Antimicrob Resist Infect Control. 2020;9(1):29. Review. 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Schuit M Gardner S Wood S Bower K Williams G Freeburger D et al The influence of simulated sunlight on the inactivation of influenza virus in aerosols J Infect Dis 2020 221 3 372 378 10.37689/acta-ape/2024AO000121911 Original Article UVC light as a strategy for disinfection of hospital air and surfaces 0000-0003-1943-2367 Freire Joana de Oliveira Pantoja collaborated in the study design data analysis and interpretation manuscript writing relevant critical review of the intellectual content and approval of the final version to be published 1 0000-0001-8814-5770 Paes Graciele Oroski collaborated in the study design data analysis and interpretation manuscript writing relevant critical review of the intellectual content and approval of the final version to be published 1 0000-0002-1701-323X Gonzalez Christiany Moçali collaborated in the study design data analysis and interpretation manuscript writing relevant critical review of the intellectual content approval of the final version to be published 1 0000-0002-6309-8901 Barreiros Maria da Gloria Carvalho collaborated in the study design data analysis and interpretation manuscript writing relevant critical review of the intellectual content approval of the final version to be published 1 0000-0003-2205-941X Ferreira Adriana Lucia Pires collaborated in the study design data analysis and interpretation manuscript writing relevant critical review of the intellectual content approval of the final version to be published 2 1 Brazil Hospital Universitário Clementino Fraga Filho, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brazil. 2 Brazil Escola de Enfermagem Anna Nery, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, RJ, Brazil. Corresponding author: Joana de Oliveira Pantoja Freire E-mail: [e-mail] Associate Editor (Peer review process): Marcia Barbieri (https://orcid.org/0000-0002-4662-1983) Escola Paulista de Enfermagem, Universidade Federal de São Paulo, São Paulo, SP, Brazil Conflicts of interest: The authors have no conflict to declare. Abstract Objective To evaluate a fixed UV-C light emitting device for its antimicrobial effectiveness in the disinfection of distinct surfaces and its antifungal effectiveness on air quality in the hospital environment. Methods This quasi-experimental study was conducted in a hospital inpatient unit, in which a six-stage air Biosampler (Andersen®) was used for air analysis. In the evaluation of surfaces, three suspensions of microorganisms (Acinetobacter sp. multidrug-resistant, Escherichia coli, and KPC-producing Klebsiella pneumoniae) were used to contaminate the environment. In both evaluations, pre- (control) and post-activation of UV-C light (test) collections were made. Results In the air evaluation, an important reduction was observed in the colony count after irradiation with UV-C light, and pathogenic or toxigenic fungi were not found in either of the two moments. Regarding the disinfection of surfaces, no bacterial growth was observed after the application of UV-C light, showing 100% bacterial inactivation under the tested conditions. Conclusion The use of fixed UV-C light emission technology was effective and can be considered a promising intervention for hospital surface disinfection protocols. Cross infection Disinfection Environmental monitoring Infection control Bacterial growth Ultraviolet rays Efficacy Introduction Hospital surfaces and equipment can be considered vehicles of contamination and thus potential sources of infection.(1) Various microorganisms can be present in areas close to the patient and survive for long periods in these places, making them integral parts of the chain of transmission of healthcare-associated infections (IRAS/ HAIs).(2) This reinforces the hypothesis that apparently clean sites become true reservoirs of multidrug-resistant (MR) pathogens when cleaning is negligent.(1) There is evidence of a 120% increase in the possibility that patients who later occupy the same unit will also be colonized and/or infected by these pathogens.(2) Cross-transmission of diseases caused by MR pathogens can occur through direct or indirect contact. Air is part of the pathophysiology of respiratory diseases that are transmitted through droplets or aerosols. Systems of ventilation, climatization, flow, and filtration of the air and negative pressure interfere with the capacity and speed of microorganisms to spread in the environment reducing airborne contamination.(3) Hospital hygiene, understood as cleaning and disinfection of hospital surfaces and the air, is a preponderant factor in the dynamics of health and illness of individuals in the healthcare environment. This statement agrees with the main assumptions that Florence Nightingale considered essential: “pure air and water, efficient drainage, cleanliness, and light”.(4) As for air quality, clinically important filamentous fungi may be present in this environment causing invasive fungal diseases with high mortality rates. Early detection of these pathogens, identification of patients at risk, as well as prevention measures, and transmission control, are essential measures that should be prioritized in healthcare areas.(5) In this scenario, the use of technological innovations, with “touchless” techniques to sanitize the environment in these areas, appears to overcome obstacles related to traditional methods, which alone do not meet current demand. The use of ultraviolet radiation is highlighted.(6,7) Ultraviolet light matches electromagnetic radiation with a wavelength in the range of 100-400 nm (or frequencies of 7.5×1014−3.0×1016 Hz ), which can be divided into three categories: UV-A, UV-B, and UV-C.(8) The wavelength of UV-C, which was first described in 1910, is the shortest of the highest energy portions of the UV spectrum and has been established as an antimicrobial range for nearly a century. It can damage the DNA and RNA of microorganisms through the formation of thymine and/or thymidine dimers, thus impairing the transcription and preventing the replication of microbial DNA, i.e., it inactivates viruses and bacteria.(9) This germicidal light has several applications, including air and water purification, food and beverage protection, and sterilization of sensitive tools such as medical instruments.(8) However, factors such as the structure of the surface interfere with its effectiveness and affect the quality of disinfection: the decontamination of smooth and hard surfaces is the one that presents the most satisfactory results. The accumulation of dirt and organic matter also alters the germicidal action, as they can absorb ultraviolet photons before they reach active bacteria and viruses.(10) The distance between the fixed surface and the source of UV radiation is another relevant aspect, i.e., the greater the distance between the UV light source and the surface, the smaller the effect of decontamination.(11) Therefore, the objective of the present study was to evaluate a fixed UV-C light emitting device in terms of antimicrobial effectiveness in the disinfection of surfaces and antifungal effectiveness in the air quality of the hospital environment. Methods This was a before-and-after quasi-experimental study, distributed in three phases (Figure 1) and developed in a federal university hospital located in the city of Rio de Janeiro, in the period August-December 2021. Figure 1 Operationalization of the study The medical and surgical clinical unit, which is used as a cohort sector of patients with the microbiological diagnosis of enterobacteria resistant to carbapenem antimicrobials, ERC (and has the physical structure of individual rooms) was the scenario chosen for the intervention. Six different fixed surfaces were considered eligible for the intervention phase: feeding table, bedside table, mattress, bedside rail, closet door, and electronic bed control panel. Surfaces considered high-touch and made with materials of different porosities were inclusion criteria. Surfaces with loss of continuity were excluded. A UV-C emitter composed of 11, 15, and 36 W lamps (18, 4, and 2 lamps, respectively) that emit electromagnetic waves in the UV-C range (254 nm) was the system subjected to efficacy testing. The set of lamps and ballasts was manufactured according to the standard international norm (ISO 15,858, published in 2016) and imported by the company that owns the technology. The compact and fixed design makes the technology innovative as it proposes to minimize the areas where the light cannot reach the fixed hospital surfaces (shadow areas). Procedures of data collection and intervention Phase 1 began with the evaluation of the most suitable places to install the UV-C emitting lamp system, to reduce the occurrence of shadow areas as much as possible. For this purpose, a computer program (RTS - Rio AS) determined the lamp assembly positions through a mathematical model based on the architectural plan of the room. Before the system was installed, the engineers and programmers of the device manufacturer visited the site to assess the conditions of the electrical system, the type of material used in civil construction, and the layout of the existing furniture in the room. Based on this information, a new calculation was performed for the most suitable places to pose the lamp system, given the structural limitations of the unit and the layout of the furniture (Figure 2). Figure 2 The physical floor plan of the unit eligible for the test and the installed UV-C light system Phase 1 (2nd part) comprised the contamination of eligible hospital surfaces and the collection of air samples in a room previously sanitized by the outsourced cleaning team according to the institutional routine. To contaminate surfaces, gram-negative microorganisms (Acinetobacter sp. multidrug-resistant; Escherichia coli, and carbapenem-producing Klebsiella pneumoniae) obtained from clinical material cultures (stored in the bacteria “library” of the microbiology sector of the hospital) were used.(12) The referred pathogens were chosen because of their high association with infections related to health care in the institution and in the world. In addition, they are part of the scope of action of the Contingency Plan for Infections caused by Multiresistant Microorganisms in Health Services (PLACON-RM) as published by the National Health Surveillance Agency (2021).(13) All microorganisms were prepared in suspensions (0.5 McFarland scale) and diluted again in physiological solution to reach a 1:10 ratio and obtain a dilution equivalent to 107UGC/CFU/ml, recommended as a standard suspension by quality manuals for microbiology laboratories. Controlled contamination of predetermined surfaces (area: ~64 cm2) was performed using gloves and sterile gauze. After the bacterial suspensions had dried, sampling from each contaminated surface (control sample) was performed using a moistened (0.9% saline solution) sterile swab. The choice of the microorganism suspension applied to a given surface occurred randomly with blinding of the CCIH and microbiology teams. As for air collection, samples were obtained using the 6-stage Andersen® Biosampler (Andersen; Thermo Fisher Scientific, Inc; Waltham, MA, USA; air collection capacity: 28.3 l/min). Each stage of the air sampler was filled with a glass Petri dish (90 x 15 mm) containing agar (2% Sabouraud-Dextrose). Phase 2 comprised the activation of the UV-C light system. The system remained on at different times to disinfect the surfaces (15 min) and the air (50 min). We emphasize that the windows and doors remained closed before and after the collection to avoid contamination and compromise of the test. The choice of study time was determined by the device manufacturer. The use of light technology was restricted to the non-occupation of the room, with manual control, handled only by the researchers to minimize any risk to patients and professionals. In addition, the tests were performed on different days so that any interference between tests could not occur. In phase 3, the collection of test samples was carried out on surfaces and air. Pre-moistened saline swabs were used to collect samples from the surfaces. The control and test swabs were sent to the microbiology laboratory where they were processed in thioglycolate broth (72 h; oven: 35 ºC). At the end of the incubation, the turbid broths were plated on blood agar plates and incubated (24 h; 35 ºC) to obtain bacterial colonies. In the qualitative analysis, the reduction of microorganisms can be visually observed in the culture medium. In addition, quantitative analysis was performed to count the colony-forming units in the turbid broths using the automated Vitek 2 identification system (Biomerieux®). In the identification of fungi, the macro and micromorphological parameters were taken as a basis. We emphasize that subcultures were only performed when consistent characteristics of clinically relevant fungi (such as Aspergillus, Fusarium, mucormycosis agents, and other potentially pathogenic fungi) were observed.(14) The count of bacterial colonies found on surfaces (before and after the application of UV-C irradiation) was analyzed in the Excel® program (Wilcoxon test) since the sample was small and unpaired. The percent and log10 CFU reductions of colonies were calculated as follows:(15) Percent Reduction = ( B − A ) × B 100 log 10 ⁡ C F U reduction = log 10 ⁡ ( B − A ) C F U Where: A = Number of viable microorganisms B = Number of viable microorganisms after irradiation with UVC light As for the air test sample, the same collection technique used in phase 2 (duration: 30 min) was applied. After this time, the glass Petri plates containing agar (Sabouraud-Dextrose 2%) were sent to the mycology unit, where they remained sealed and incubated (30° C) in a Biochemical Oxygen Demand oven (BOD) for a period of up to 30 days.(16) Fungal growth was monitored daily, and colonies were counted weekly. For subcultures, potato-dextrose agar (DIFCO), Czapek agar (DIFCO), lactrimel agar, oat agar, and malt extract agar were used. In the development of the study, the ethical principles recommended by the National Health Council (Resolution 466/12) and the SQUIRE 2.0 guidelines were respected. We emphasize that this study is part of a larger project on mapping the hygiene of beds approved by the Ethics Committee on Research with Human Beings (Federal University of Rio de Janeiro; CAAE: 48271421.3.0000.5238; opinion 4.931.444). Results In general, the effectiveness of bacterial killing by the UV-C device on surface samples was greater when compared to air samples, as the elimination of microorganisms on surfaces was complete and its reduction in the air was substantial. The average count of bacterial colonies tested was significantly reduced after UV-C irradiation (15 min; 107 CFU vs. 0 CFU; p=0.005). Turbidity was not observed in the test broth, showing a highly effective disinfectant effect for multiresistant Gram-negative enterobacteria (Figure 3). Figure 3 Flasks containing broth with turbidity (control) and without turbidity (test) However, all control broths turned cloudy; after growth on a blood agar plate, they were submitted for identification to confirm the presence of the impregnated microorganism (control). The culture media of the test samples did not pass through the quantitative analysis step, as none of the cultures of the tested surfaces showed turbidity after irradiation with UV-C light (Table 1). Table 1 Analysis of contaminated surfaces and air after UV-C irradiation Surfaces and air Microorganisms Phase I before UV-C (CFU) Phase III After UV-C (CFU) Reduction percentage (%) Bed control Acinetobacter sp. multidrug-resistant 107 CFU/mL 0 (zero) 100 Feeding table 107 CFU/mL 0 (zero) 100 Bed side rail KPC-type carbapenemase-producing E. coli 107 CFU/mL 0 (zero) 100 Bedside table 107 CFU/mL 0 (zero) 100 Mattress KPC-type carbapenemase-producing K. pneumoniae 107 CFU/mL 0 (zero) 100 Closet door 107 CFU/mL 0 (zero) 100 Air Global mycological colonies 38 CFU/ m3 4 CFU/ m3 89.5 Air Mycological agents of interest * NI NI - NI: not identified; * Aspergillus, Fusarium, mucormycosis agents, and other pathogenic fungi As for the air quality assessment, the results were presented in log (CFU/m3), in which an important reduction was observed in the tested conditions. A reduction from 38 to 4 CFU/m3 (90%) global mycological colonies occurred after irradiation with UV-C light. We also emphasize that no mycological agent of interest, i.e., with pathogenic potential, was isolated before and after applying UV light, reflecting parameters of environmental normality. The minimum time required for effectiveness in reducing total pathogens in the air was not obtained in this study. Discussion This study evaluated the effectiveness of a UV-C light-emitting device on air quality and disinfection of different types of fixed surfaces. The results obtained suggest that its use is an important strategy to reduce and/or eliminate microorganisms present in the healthcare environment. Therefore, its application to improve the terminal hygiene of beds and operating rooms as a tool to reduce the transmission of pathogens, should be incorporated as one of the main measures to prevent healthcare-related infections. The findings agree with those of other studies that showed the effectiveness of UV light emitting devices when compared to the usual cleaning process, as their use provided a greater reduction in the bacterial log when compared to the traditional cleaning method.(9,17-23) The study points out that the technology studied can reduce by 100% microorganisms such as Pseudomonas, multi-resistant Acinetobacter, MRSA, and VRE, including mycobacterium abscesses and Aspergillus fumigatus.(15) However, even with findings similar to those shown in this present study, the use of UV light is considered an adjuvant method; its use dissociated from mechanical cleaning is not recommended. This statement is based on the justification of reduction in technology effectiveness in shaded areas (bed rails, closets, control panel).(9,11,23) Reduction in the emission capacity of UV-C rays in bedrooms or living rooms with large architectural dimensions is another justification for limiting their use as the main method to disinfect hospital surfaces. In these places, moving the device to different strategic points for a given time is required to ensure that all surfaces are processed.(9,15) However, the fixed UV-C light device used in the present study offers installation driven by a mathematical model as an advantage; it uses the physical layout of the environment and allows shadow areas to be almost eliminated thus increasing its effectiveness. In addition to the ability to eliminate microorganisms from fixed surfaces in care units, improve air quality by reducing mycological colonies, and provide a reduction in shadow areas, the innovation of this device is also related to the fact that a professional to mobilize the equipment every period of use is not necessary.(15) The failure to remove dirt or stains by UV-C light observed in this study is one of its limitations; this agrees with other studies and may be associated with a reduction in its efficacy potential; thus, further comparative investigations involving such conditions are suggested.(15,23) In this study, the germicidal efficacy of UV-C light was proven by culturing samples collected from surfaces previously contaminated with strains of epidemiological importance and subjected to irradiation, as in other studies that used the same microbiological identification method to prove its effectiveness.(23,24) In addition to the inactivation of nosocomial pathogens, such as multidrug-resistant bacteria, our study showed that UV-C light is an excellent fungicidal agent to reduce these microorganisms in the air, contributing to improve air quality and control emerging pathogens such as in the inactivation of strains of coronavirus.(24) Such effects of the UV-C light had already been demonstrated for the Influenza virus with positive intervention results in preventing aerial transmission of the person-to-person infection.(25) The evidence that healthcare professionals often colonize the transient microbiota on their hands or gloves when touching contaminated surfaces is already known. This leads to the spread of pathogens by hands or equipment that comes into contact with such surfaces.(1,16) According to this chain of cross-transmission that exists in the hospital environment, frequent and adequate cleaning and disinfection of highly touched surfaces have become fundamental parts of microbiological control in these places.(18) Such practice aims not only to remove dirt and organic matter from surfaces when carried out in critical environments but also to significantly reduce the microbial load when specific chemicals are used.(19,20) However, the use of specific products validated by regulatory agencies is necessary, within the appropriate technique of movement, direction, and friction by a well-trained team so that these results are achieved.(16,21) As this is a human intervention process, problems of dilution and toxicity of disinfectant solutions, inadequate action time on surfaces, unsatisfactory and superficial techniques are still observed, favoring the insertion of new technologies of environmental disinfection methods.(21,22) The fixed technology for emitting UV-C light used to improve air quality and disinfect hospital surfaces has also shown to be more advantageous compared to traditional cleaning methods, as it is a method that leaves no residue, does not require ventilation after use, does not cause toxicity when manipulated by the professional, still being ecologically correct.(9,24)Therefore, it can be an excellent addition to existing hygiene protocols. As mycological agents of interest were not found at any of the two moments before and after irradiation of UV-C light, a new collection at another moment is suggested. Testing different times of light use versus action on different types of surfaces, roughness, texture, and position in the environment will be interesting to evaluate disinfectant effectiveness on other surfaces. Conclusion The results suggest that the use of technologies with fixed UV-C light emission is effective in reducing the potential microbial load on different types of existing surfaces in hospitalization rooms. It can therefore be considered a promising intervention for disinfection as well as to improve air quality in hospital environments. It can reach long distances and shaded areas relative to mobile equipment or UV light towers commonly used for this purpose.