Anuros da Reserva Natural Salto Morato, Guaraqueçaba, Paraná, Brasil

Anurans of Reserva Natural Salto Morato, municipality of Guaraqueçaba, State of Paraná, southern Brazil

INVENTORIES

Anuros da Reserva Natural Salto Morato, Guaraqueçaba, Paraná, Brasil

Anurans of Reserva Natural Salto Morato, municipality of Guaraqueçaba, State of Paraná, southern Brazil

Michel Varajão Garey^I,1; Marília Teresinha Hartmann^II

^ILaboratório de Ecologia Animal, Departamento de Zoologia e Botânica, Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas, Universidade Estadual Paulista – UNESP, Rua Cristovão Colombo, 2265, Jardim Nazareth, CEP 15054-000, São José do Rio Preto, SP, Brasil

^IIUniversidade Federal da Fronteira Sul – UFFS, Campus Erechim, Av. Dom João Hoffman, 313, CEP 99700-000, Erechim, RS, Brasil

RESUMO

O objetivo do presente estudo é apresentar a lista de espécies de anfíbios da Reserva Natural Salto Morato (RNSM), uma reserva de Mata Atlântica no Estado do Paraná, sul do Brasil. O parque está localizado no litoral norte do Paraná, na divisa com o Estado de São Paulo. Nós amostramos ambientes lênticos e lóticos, bromélias e serrapilheira durante os meses de setembro de 2006 a março de 2007. Na RNSM foram registradas 42 espécies de anfíbios anuros, pertencentes a nove famílias, sendo uma espécie endêmica da área de estudo. Nós registramos 14 modos reprodutivos dos anuros na área de estudo. Na RNSM, 50% das espécies de anuros ocorreram em mais de 50% das amostragens, 26% das espécies foram registradas entre 25-50% das amostragens e 24% das espécies foram raras, ocorrendo em menos de 25% das amostragens. A RNSM até o presente momento é a área com a maior diversidade de anfíbios e de modos reprodutivos do Paraná. Esses fatores evidenciam a importância da RNSM para a conservação dos anfíbios.

Palavras-chave: Amphibia, Floresta Atlântica, taxocenose, modos reprodutivos, riqueza.

ABSTRACT

Here we present a survey of amphibian species of the Reserva Natural Salto Morato (RNSM), an Atlantic rainforest reserve in Paraná, southern Brazil. We sampled lentic and lotic water bodies, phytotelmata and leaf litter from September 2006 to March 2007. We found 42 species from nine families, one of which is endemic to the study area. Additionally, we recorded 14 reproductive modes. In the RNSM, 50% of anuran species occur in more than 50% of samples, 26% of species occurred between 25 and 50% of samples, and 24% were rare, occurring in less than 25% of samples. The reserve holds the highest diversity of amphibians and reproductive modes in Paraná. Our results emphasize the importance of RNSM for amphibian conservation.

Keywords: Amphibia, Atlantic Forest, assemblage, reproductive modes, richness.

Introdução

As informações mais básicas utilizadas para descrever uma comunidade são: riqueza e composição de espécies (Magurran 2011). Deste modo, a obtenção de uma lista de espécies é de extrema importância para a elaboração de planos de manejo e monitoramento das espécies dentro das unidades de conservação (Colombo et al. 2008). Sabendo que os anfíbios são considerados o grupo de vertebrados sobre maior grau de ameaça (International... 2011), a aquisição de informações sobre a riqueza e a composição de espécies de diferentes localidades são extremamente importantes para a conservação (Kiesecker 2010).

No Brasil, atualmente são reconhecidas 946 espécies de anfíbios (Sociedade... 2012) o que representa 14% das 6771 espécies de anfíbios do mundo (Frost 2011), sendo 913 espécies Anura, 32 Gymnophiona e um Caudata (Sociedade... 2012), das quais aproximadamente 56% são endêmicas do Brasil (International... 2011). A grande diversidade de anfíbios no Brasil está relacionada com suas dimensões continentais que abriga diversos ecossistemas tropicais e subtropicais (Araújo et al. 2009), sendo dois deles considerados hotspots, a Mata Atlântica e o Cerrado, (Myers et al. 2000). A Mata Atlântica é um dos biomas mais ameaçados, atualmente restam apenas aproximadamente 12% de sua cobertura vegetal original (Ribeiro et al. 2009). Esse Bioma apresenta uma elevada riqueza de espécies, com altas taxas de endemismo nos diferentes grupos de invertebrados, vertebrados e plantas (Myers et al. 2000). Em relação aos anfíbios, das 405 espécies registradas na Mata Atlântica, aproximadamente 81% são endêmicas e 34% são conhecidas apenas em sua localidade-tipo (Haddad & Prado 2005). Entretanto, ainda existem diversas lacunas no conhecimento da anurofauna na Mata Atlântica, principalmente nos estados da Bahia, Espírito Santo, Paraná e Santa Catarina (Toledo & Batista 2012). Desta forma, nosso objetivo principal foi apresentar a lista de espécies de anfíbios anuros de uma localidade de Mata Atlântica no Estado do Paraná. Adicionalmente, apresentamos dados de ocorrência temporal e modos reprodutivos.

Material e Métodos

O presente estudo foi realizado na Reserva Natural Salto do Morato (RNSM; 25º 09' S e 48º 16'-48º 20' W), Guaraqueçaba, litoral norte do Estado do Paraná (Figura 1). O parque protege uma área de aproximadamente 2500 ha de Mata Atlântica, com altitude avariando entre 25 a 930 m, inserido na Área de Proteção Ambiental de Guaraqueçaba (APA). A vegetação do parque é caracterizada como Floresta Atlântica stricto sensu (Morellato & Haddad 2000). A RNSM possui uma grande diversidade de ambientes devido ao histórico de uso da terra, incluindo áreas abertas dominadas por Brachiaria sp., capoeiras, capoeirões e mata primária. O clima da região é classificado como Cfa, clima temperado sem estação seca (Peel et al. 2007). A temperatura média anual é de 21 ºC (Instituto... 1978), a precipitação anual é de aproximadamente 2000 mm e a média da umidade relativa do ar é de 85% (Fundação... 1995).

Amostramos mensalmente os anfíbios entre setembro de 2006 e março de 2007. As amostragens foram realizadas tanto durante o dia quanto a noite, utilizando os métodos de amostragens em ambientes utilizados para a reprodução (Scott & Woodward 1994) e procura visual (Crump & Scott Junior 1994). Nós amostramos poças temporárias e permanentes, riachos permanentes, serrapilheira e bromélias. Um maior esforço de coleta foi empreendido entre 30 e 200 m de altitude. Nas áreas mais elevadas do Parque (e.g. acima de 600 m altitude) foram realizadas apenas duas amostragens (dezembro 2006 e fevereiro 2007). No total amostramos os anfíbios durante 65 dias, com um esforço total de coleta de 567 horas × homem. Para avaliar a eficiência do esforço de coleta dos anfíbios na área amostrada, utilizamos o estimador de riqueza Incidence-based Coverage Estimator (ICE; Chao & Lee 1992), com base na incidência mensal das espécies.

Os anfíbios encontrados na RNSM foram classificados em três categorias de acordo com a frequência de ocorrência nas amostragens (índice de Constância de Ocorrência; Dajoz 1983): abundantes, espécies presentes em mais de 50% dos levantamentos; espécies comuns, presentes entre 25 e 50% das amostragens; espécies raras, presentes em menos de 25% dos levantamentos. Além disso, as espécies que ocorreram em todos os ambientes (área aberta e floresta) ou somente na área aberta foram denominadas generalistas, e as espécies dependentes de ambientes florestais foram chamadas especialistas.

Sempre que possível foram feitas observações naturalísticas visando identificar o modo reprodutivo de cada espécie. Para algumas espécies não foi possível obter informações sobre o modo reprodutivo em campo, deste modo, a determinação do modo reprodutivo foi feita com base em dados disponíveis na literatura. A definição dos modos reprodutivos foi feita seguindo a classificação proposta por Haddad & Prado (2005).

Quando a identificação dos anuros não foi possível de ser realizada através das fotos, foram coletados e fixados até três exemplares por espécie (Licença nº 107/06, expedida pelo IBAMA/RAN) e tombados na coleção de anfíbios do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP).

Resultados

Nós registramos 42 espécies pertencentes a nove famílias e um total de 14 modos reprodutivos (Tabela 1; Figura 2), entretanto, a riqueza estimada para a área foi de 47 espécies (Figura 2). Quanto à representatividade das famílias, Hylidae apresentou a o maior número de espécies (20 espécies), seguida de Leptodactylidae (7), Bufonidae (5), Brachycephalidae (4), Hylodidae (2). Enquanto as famílias Centrolenidae, Craugastoridae, Cycloramphidae e Hemiphractidae foram representadas por uma única espécie (Figuras 3-5).

Na RNSM 50% das espécies foram consideradas abundantes, 26% comuns e 24% raras. Cinco espécies [D. berthalutzae, L. marmoratus, P. spiniger, Scinax sp2. (gr. alter) e S. littoralis] ocorreram em todos os meses de amostragem, enquanto cinco espécies (Flectonotus gr. fissilis, Ischnocnema sp., Ischnocnema gr. lacteus, L. aff. bokermanni e Scinax aff. berthae) foram registradas em um único mês (Tabela 1). A maioria das espécies foi registrada em atividade de vocalização, sendo que quatro espécies foram registradas somente pela vocalização (V. uranoscopa, Hylodes aff. asper, Physalaemus aff. olfersii e Scinax aff. perpusillus). Enquanto, onze espécies foram coletadas ativamente sem ter sido registrada atividade de vocalização (D. berthalutzae, D. leucomystax, Flectonotus gr. fissilis, H. binotatus, H. semilineatus, Leptodactylus sp., L. aff. bokermanni, R. icterica, Scinax aff. berthae, S. fuscovarius e T. mesophaeus).

A riqueza de espécies em atividade de vocalização variou durante os períodos do dia. A maioria das espécies (83%) esteve em atividade de vocalização durante o período noturno, enquanto 26% vocalizaram no período crepuscular e apenas 16% no período diurno. Analisando as espécies que vocalizaram durante o dia, apenas quatro apresentaram turno de vocalização exclusivamente diurno (B. tridactylus, L. marmoratus, Hylodes sp. e H. heyeri) enquanto três vocalizaram esporadicamente (L. notoaktites, P. spiniger e S. littoralis). Com exceção de P. aff. olfersii, as demais espécies que vocalizaram durante o período crepuscular também vocalizaram durante a noite.

Discussão

Na Reserva Natural Salto Morato são reconhecidas atualmente 43 espécies de anuros, sendo 42 registradas no presente estudo e uma espécie (Brachycephalus hermogenesi) registrada anteriormente por Santos-Pereira (2011). Porém, de acordo com a análise de ICE, observamos que o esforço de coleta do presente estudo não foi suficiente para registrar todas as espécies da RNSM. Deste modo, com o aumento do esforço amostral, principalmente nas áreas de maior altitude da RNSM, outras espécies que não foram registradas no presente estudo deverão ser encontradas.

A Reserva Natural Salto Morato, abriga a maior riqueza de espécies de anuros já inventariada no Paraná, apresentando 29% das 147 espécies conhecidas para o estado (Toledo & Batista 2012). A RNSM abriga uma riqueza de espécies semelhante a encontrada em outras áreas de Floresta Atlântica stricto sensu em baixas altitudes, como o Parque Estadual da Serra do Mar, núcleo Picinguaba (M.T. Hartmann unpublished dissertation), e superior as 32 espécies registradas na Área de Proteção Ambiental de Guaratuba no Paraná (Cunha et al. 2010), 27 e 23 espécies registradas nos municipios de Iguape e Pariquera-Açu respectivamente (J.Z.P. Ramos unpublished dissertation), 24 espécies registrada na Estação Ecológica Juréia-Itatins (Pombal Junior & Gordo 2004) e 38 espécies em outra localidade da APA de Guaraqueçaba (L.M. Castanho unpublished dissertation), sendo 34 em comum com o presente estudo. Seis espécies encontradas na RNSM são novos registros para a APA de Guaraqueçaba: Brachycephalus tridactylus, Dendrophryniscus berthalutzae, Dendropsophus elegans, Dendropsophus microps, Scinax fuscovarius e Ischnocnema sp. Entretanto, Castanho (unpublished dissertation) registrou quatro espécies que não foram registradas no presente estudo: Ischnocnema sambaqui, Cycloramphus lutzorum, Itapotihyla langsdorffii e Scinax hayii.

Aproximadamente um quarto das espécies de anfíbios da RNSM foram raramente registradas. A baixa frequência de ocorrência pode estar relacionada à estratégia reprodutiva adotada pela espécie, ao método de amostragem utilizado ou por se tratar mesmo de uma população pequena. Um exemplo de espécie considerada rara devido à estratégia reprodutiva é o Trachycephalus mesophaeus, que possui reprodução explosiva (Prado et al. 2003), podendo não ter coincidido o período de reprodução com a presença do pesquisador na área de estudo, ou ainda podem ter utilizado algum ambiente para a reprodução que não foi amostrado na RNSM. Enquanto outras espécies (Flectonotus gr. fissilis, Ischnocnema sp., Ischnocnema gr. guentheri e L. aff. bokermanni) são independentes de corpos d'água lênticos ou lóticos para a reprodução. Desta maneira, estas espécies não formam coros nos corpos d'água durante o período reprodutivo, consequentemente, essas espécies tendem a ter uma distribuição mais homogênea no interior da mata, reduzindo a probabilidade de serem registradas. Além disso, nas comunidades tropicais a maioria das espécies tendem a ser pouco abundantes, o que já foi observado para diversos táxons (e.g., DeVries et al. 1999, Armbruster et al. 2002), inclusive anfíbios (e.g., Vasudevan et al. 2008, Von May 2010), resultando numa diminuição da probabilidade de registro dessas espécies.

O modo reprodutivo é a combinação do sítio de ovoposição, características do ovo e da desova, taxa e duração do desenvolvimento e tipo de cuidado parental (Salthe & Duellman 1973). A maior diversidade de modos reprodutivos é observada na região neotropical, na qual foram registrados 31 dos 39 modos (Haddad & Prado 2005). A Floresta Atlântica abriga a maior diversidade de modos reprodutivos, sendo reconhecidos 29 modos (Haddad & Prado 2005), dos quais 14 modos (36%) foram registrados na RNSM. A diversidade de modos reprodutivos na RNSM é menor que a observada em outras localidades da Floresta Atlântica stricto sensu, como por exemplo, Parque Estadual Carlos Botelho (17 modos, Forlani et al. 2010), e maior que a observada no Parque Estadual da Serra do Mar, núcleo Picinguaba (10 modos, Hartmann et al. 2010). No geral, a diversidade de modos reprodutivos observados nas comunidades de anuros da Floresta Atlântica stricto sensu é superior à observada em áreas de Floresta Estacional Semidecidual (e.g., Vasconcelos & Rossa-Feres 2005), e também em comparação a outros biomas, como a Amazônia (e.g., Crump 1974), Cerrado (e.g., Brasileiro et al. 2005), Chaco (e.g., Perotti 1997), Pampa (e.g., Santos et al. 2008), Pantanal (e.g., Prado et al. 2005) e Caatinga (e.g., Vieira et al. 2007). A diversificação dos modos reprodutivos dos anuros foi favorecida por diferentes fatores, que são existentes nas florestas tropicais, como a elevada taxa de precipitação e umidade relativa do ar, e a menor sazonalidade climática (Duellman 1985, Hödl 1990, Haddad & Prado 2005). Além disso, a diversidade de modos reprodutivos nos diferentes biomas brasileiros foi positivamente relacionada à variação topográfica e a elevada taxa de precipitação (Vasconcelos et al. 2010), sendo essas condições existentes em grande parte da Floresta Atlântica stricto sensu, inclusive na Reserva Natural Salto Morato.

A maioria das espécies encontradas teve atividade de vocalização noturna, esse padrão é comum para a maioria das espécies de anuros, e provavelmente é uma estratégia para evitar a dessecação, já que a sua pele é permeável (Wells 2007). Todavia, o turno de vocalização dos anuros no presente estudo foi similar, proporcionalmente, ao registrado em outras áreas da Floresta Atlântica (e.g., Crump 1974, Conte & Machado 2005). O encontro de anuros diurnos, como Brachycephalus tridactylus e Leptodactylus marmoratus pode estar relacionado ao ambiente constantemente úmido que essas espécies ocupam (Garey et al. 2012). Hylodes heyeri e Hylodes aff. asper, assim como as outras espécies deste gênero, são espécies diurnas associadas a riachos no interior de mata, o que reduz o risco de dessecação (Haddad & Giaretta 1999).

A Reserva Natural Salto Morato abriga uma grande riqueza de anuros. A maioria das espécies de anuros da RNSM são típicas de Mata Atlântica, sendo que Brachycephalus tridactylus é endêmica da RNSM (Garey et al. 2012), poucas espécies possuem ampla distribuição geográfica (e.g., Scinax fuscovarius) e nenhuma das espécies registradas é considerada ameaçada de acordo com a lista vermelha da IUCN (International... 2011). Desta forma, a conservação dos diferentes ambientes existentes na RNSM é importante para a manutenção das diferentes populações de anuros, em especial de B. tridactylus por ser conhecida apenas do alto da Serra do Morato.

Agradecimentos

Somos gratos aos revisores anônimos desta revista pelas valiosas sugestões. Agradecemos a Fundação Grupo Boticário de Proteção à Natureza pelo acesso a área de estudo, apoio logístico e financeiro (convênio FBPN - UFPR 623). Durante a preparação deste manuscrito M. V. Garey teve bolsa da FAPESP (processo: 2008/50575-1). Agradecemos ao Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal do Paraná pelas diversas formas de apoio. M. T. Hartmann agradece a CAPES pela bolsa do Programa de Apoio a Projetos Institucionais com a Participação de Recém-Doutores (PRODOC). Agradecemos a P. Chaves pelo apoio logístico e auxilio nos trabalhos de campo, L. Pontes, A. M. X. Lima, R. C. Rodrigues, P. B. B. Oliveira, M. Sacramento, D. B. Provete, P. H. F. Dias, M. Brotto, e T. F. Takeuchi pela ajuda nas coletas de dados.

Recebido em 10/05/2012

Versão reformulada recebida em 21/08/2012

Publicado em 03/10/2012

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  01 Fev 2013
• Data do Fascículo
  Dez 2012

Histórico

• Recebido
  10 Maio 2012
• Aceito
  03 Out 2012
• Revisado
  21 Ago 2012