Reação de acessos de Capsicum e de progênies de cruzamentos interespecíficos a isolados de Colletotrichum acutatum

Reaction of Capsicum accessions and progenies from interspecific crosses to Colletotrichum acutatum isolates

PESQUISA RESEARCH

Reação de acessos de Capsicum e de progênies de cruzamentos interespecíficos a isolados de Colletotrichum acutatum

Reaction of Capsicum accessions and progenies from interspecific crosses to Colletotrichum acutatum isolates

Mônica JZ Pereira^I; Nelson S Massola Junior^I; Angelo AB Sussel^I; Fernando C Sala^II; Cyro P da Costa^II; Leonardo S Boiteux^III

^IUSP-ESALQ, Depto Fitopatologia e Nematologia, C. Postal 09, 13418-900, Piracicaba-SP

^IIUFSCar, Depto Biotecnol. Vegetal, Rod. Anhanguera, km 174, 13600-970 Araras-SP

^IIIEmbrapa Hortaliças, C. Postal 218, 70359-970 Brasília-DF; [e-mail]

RESUMO

A antracnose, causada por um complexo de espécies de Colletotrichum, é uma das doenças mais importantes de Capsicum em regiões tropicais e subtropicais. Fontes de resistência têm sido identificadas em programas de melhoramento conduzidos em diferentes continentes. No entanto, ainda são restritas as informações sobre a abrangência e estabilidade desta resistência aos diferentes isolados de espécies de Colletotrichum que compõem o complexo causador da antracnose em Capsicum. Foram avaliadas as reações de 129 acessos de espécies de Capsicum e de progênies derivadas de cruzamentos interespecíficos (C. annuum x C. chinense PBC 932) a cinco isolados de C. acutatum, em plântulas e frutos e verificada a correlação entre a reação nesses dois estádios. Pela análise de agrupamento, um acesso de C. annuum, um de C. baccatum e dois de C. chinense foram classificados como resistentes. Grande variabilidade de respostas à antracnose foi observada nas progênies derivadas do cruzamento interespecífico variando desde extrema suscetibilidade (55%) até progênies sem lesões (10%). Não foi detectada correlação significativa entre a reação de plântulas e frutos. Os resultados indicam que a resistência do acesso C. chinense PBC 932 possui estabilidade e amplo espectro contra diferentes isolados da espécie C. acutatum e que há possibilidade de incorporar os genes de resistência à antracnose de PBC 932 em linhagens elite via métodos clássicos de melhoramento.

Palavras-chave:Capsicum spp., resistência, germoplasma.

ABSTRACT

The anthracnose (caused by a complex of Colletotrichum species) is one of the most important diseases of Capsicum in tropical and subtropical regions. Distinct breeding programs around the world have identified some sources of resistance. However, there is a scarce amount of information about the resistance spectrum and stability of these sources to isolates of the Colletotrichum species. In the present work, the reaction to five C. acutatum isolates was characterized in a Capsicum germplasm collection comprising 129 accessions and also in backcross progenies derived from the interspecific cross C. annuum x C. chinense PBC 932 (resistant). Studies aiming to identify correlation between seedling and fruit resistance were also carried out. Cluster analysis indicated one C. annuum, one C. baccatum and two C. chinense accessions with the highest levels of resistance. No significant correlation was observed between resistance at seedling and fruit stage. A large variability was observed for anthracnose reaction in progenies derived from the interspecific cross C. annuum x C. chinense PBC 932, ranging from high levels of susceptibility (55%) to quasi-immune responses (10%). The results suggest that C. chinense PBC 932 is, apparently, a source of stable and wide spectrum resistance to distinct C. acutatum isolates. Therefore, anthracnose resistance genes from PBC 932 are feasible of being incorporated into elite lines via conventional breeding strategies.

Key words: Capsicum spp., resistance, germplasm.

A antracnose é uma das doenças mais destrutivas de pimentas e pimentões (Capsicum spp.) em regiões tropicais e subtropicais, especialmente em cultivos conduzidos em campo aberto durante períodos quentes e úmidos (Lobo Júnior et al., 2001). A doença afeta principalmente frutos, causando lesões deprimidas, de formato circular, de coloração escura, com diâmetros variáveis, de onde emerge uma massa de esporos, denominados de conídios, de coloração rosa-salmão (Kurozawa & Pavan, 1997). A antracnose de Capsicum é uma doença de etiologia complexa, sendo causada por distintos isolados de diferentes espécies de Colletotrichum (Rawal et al., 1983). Na Coréia do Sul, têm sido identificadas como agentes causais de antracnose as espécies Colletotrichum gloeosporioides, C. acutatum e C. coccodes (Oh et al., 1999). Em Taiwan, C. capsici e Glomerella cingulata têm sido constatadas como agentes causais da doença (Oh et al., 1999). Nos Estados Unidos quatro espécies foram identificadas: C. gloeosporioides, C. acutatum, C. coccodes e C. capsici (Hadden & Black, 1989; Roy et al., 1997).

As espécies do gênero Capsicum mais cultivadas no Brasil são C. annuum, C. chinense, C. frutescens e C. baccatum (Casali & Couto, 1984). A antracnose é uma das principais doenças de espécies de Capsicum no Brasil, podendo afetar os cultivos de campo aberto em praticamente todas as regiões produtoras. Trabalhos conduzidos no Brasil revelaram que as espécies C. acutatum, C. gloeosporiodes, C. coccodes, C. boninense e C. capsici estão associadas à antracnose em pimentão, pimenta e jiló (Tozze Jr., 2007; Tozze Jr. et al., 2009). No entanto, C. acutatum foi apontada como a espécie predominante, responsável por mais de 70% das ocorrências dessa doença em nosso país (Tozze Jr., 2007).

Fontes de resistência têm sido encontradas, para antracnose, em programas de melhoramento nos diferentes continentes e estudos sobre herança da resistência também têm sido conduzidos. Qing et al. (2002) concluíram que apenas um gene dominante governa a resistência de pimentão à C. capsici, em avaliação realizada em frutos aos quatro dias após inoculação. Park et al. (1990) verificaram que a herança da resistência em pimentão à C. dematium pode ser parcialmente dominante, em função da segregação em F₁ e F₂ ter sido intermediária. Cheema et al. (1984), estudando a resistência a C. capcisi em plântulas de pimenta, concluíram que essa característica apresentava natureza poligênica, governada por genes aditivos e não-aditivos. Ahmed et al. (1991) chegaram a mesma conclusão que Cheema et al. (1984), estudando o mesmo patossistema (pimentas e C. capsici). No entanto, a maioria dos trabalhos de caracterização de acessos de Capsicum em resposta à antracnose indica um número reduzido de fontes com níveis de resistência adequados (Kaur et al., 1983; Rawal et al., 1983; Henz et al., 1993a; 1993b; Lobo Júnior et al., 2001; Santos et al., 2004). São poucos os trabalhos caracterizando fontes capazes de conferir resistência às diferentes espécies e/ou isolados associados com a antracnose (resistência de amplo espectro). Os objetivos deste trabalho foram avaliar frutos e plântulas de uma coleção de acessos de diferentes espécies de Capsicum e de progênies derivadas de cruzamentos interespecíficos entre C. annuum x C. chinense quanto à reação à C. acutatum, e estabelecer a correlação da reação entre plântulas e frutos.

MATERIAL E MÉTODOS

Coleção de Capsicum: a reação a isolados de C. acutatum foi avaliada em 129 acessos (86 de C. annuum, 26 de C. baccatum, 16 de C. chinense e um de C. frutescens). Esses acessos são pertencentes à coleção de germoplasma de Capsicum da USP/ESALQ.

Avaliação das progênies derivadas de cruzamentos entre C. annuum x C. chinense: progênies derivadas de cruzamentos interespecíficos entre C. annuum (linhagem F₆ do cruzamento entre 'Reinger' x 'Myr 29') x C. chinense PBC 932 (genitor masculino) foram avaliadas no estádio de plântulas (primeira folha verdadeira expandida) e de frutos imaturos. O acesso C. chinense PBC 932 foi utilizado nos cruzamentos por ser uma potencial fonte de resistência de amplo espectro contra isolados de C. capsici, C. gloeosporioides e C. acutatum (Gniffke, 2003). Foram realizados dois retrocruzamentos para C. annuum. Plantas da geração F₁ foram cruzadas com a progênie F₄ (HV-12 x 609). Obtiveram-se as gerações F₁RC₁, F₂RC₁, F₃RC₁ e F₄RC₁ e as progênies F₃RC₁ e F₄RC₁ foram avaliadas nos estádios de frutos imaturos e plântulas, respectivamente. Um segundo retrocruzamento foi feito entre o F₁RC₁ e progênies F₃ do híbrido 'Dom Camilo'. Foram obtidas as gerações F₁RC₂, F₂RC₂, avaliadas no estádio de frutos imaturos e F₃RC₂, avaliadas no estádio de plântulas. Cada planta, dentro das progênies, foi avaliada separadamente. Para avaliação da reação ao patógeno em plântulas, realizaram-se dois experimentos, em duas épocas distintas. Os acessos C. chinense PBC 932 e C. chinense PI 152225 foram utilizados como testemunhas referenciais de resistência e suscetibilidade, respectivamente. No ensaio de inoculação de frutos imaturos, as plantas foram cultivadas em vasos, em casa de vegetação, até a fase reprodutiva.

Isolados de Colletotrichum: cinco isolados de C.acutatum foram utilizados nos experimentos. Os isolados PI 1709 (Piracicaba, SP), Cl 2868 e Cl 3105 (gentilmente cedidos pela empresa Sakata Seeds Sudamérica) foram obtidos a partir de folhas de pimentão, enquanto os isolados PI 03 (coletado em Jarinu-SP) e PA 03 (coletado em Pardinho-SP) foram provenientes de frutos de pimentão e pimenta, respectivamente. Os isolados foram repicados para placas de Petri contendo meio de aveia e incubados a 25°C, sob iluminação contínua (Pereira, 1995). Utilizou-se, em todos os ensaios, uma mistura de suspensão de conídios de cada isolado, ajustadas separadamente para 10⁶ conídios.mL^-1 (Kim et al., 1999; Qing et al., 2002).

Método de inoculação e avaliação de resistência em frutos: foram utilizados frutos imaturos, os quais foram mergulhados em álcool 70% e hipoclorito de sódio 0,5% durante dois minutos, para desinfestação, e lavados em água destilada por um minuto. Em seguida, os frutos foram acondicionados em bandejas de polietileno (37 x 26 x 12 cm) mantendo-se 15 frutos imaturos por bandeja. A inoculação consistiu na deposição de uma gota de 20 mL da suspensão de conídios sobre a região mediana do fruto e na realização de um ferimento abaixo da gota, com o auxílio de agulha entomológica. As bandejas foram cobertas com plástico transparente, durante todo o período de avaliação (11 dias), para estabelecer uma câmara úmida e favorecer a manifestação de sintomas (Lobo Júnior et al., 2001; Yoon & Park, 2001; Gniffke, 2003; Santos et al., 2004). O ensaio foi conduzido em laboratório à temperatura de 24±2°C e luz ambiente. Os seguintes componentes de resistência foram utilizados para avaliação: (1) incidência da doença, obtida pela percentagem de frutos infectados; (2) diâmetro de lesão, aos 3, 7 e 11 dias após inoculação (DAI), medido com o auxílio de um paquímetro, em cm; (3) velocidade de crescimento de lesões, obtido pela mensuração sucessiva das lesões, no tempo e calculado em cm/dia e (4) período latente, considerando o número de dias da inoculação até a esporulação do patógeno sobre os frutos inoculados, observada com o auxílio de uma lupa de aumento 10X.

Método de inoculação e avaliação de resistência em plântulas: plântulas foram cultivadas em bandejas de poliestireno expandido de 200 células e inoculadas aspergindo-se a suspensão de conídios até o ponto de escorrimento. As plântulas inoculadas foram mantidas em câmara úmida climatizada por 24 h antes e 72 h após a inoculação, com temperatura de 26±2°C e fotoperíodo de 12 h (testada em estudos prévios). Para as avaliações, utilizaram-se os seguintes critérios: incidência e severidade da doença aos três, 10 e 19 DAI. Para incidência da doença, foi verificada a percentagem de plântulas com sintomas de folhas necrosadas, murchas, morte do meristema apical e morte da plântula. Para severidade da doença, utilizou-se escala visual de notas variando de 1 a 5, na qual: 1= sem sintomas; 2= traços a 10% de severidade; 3= 11 a 25%; 4= 26 a 50% e 5= acima de 50% de severidade ou morte da planta. A observação dos sintomas nas plântulas inoculadas no presente trabalho permitiu elaborar tal escala visual como a mais adequada para discriminar a reação do maior número de genótipos.

Delineamento experimental: os ensaios foram conduzidos em delineamento experimental inteiramente casualizado com 20 repetições para plântulas e 15 para frutos, em duas vezes, em épocas distintas. Para análise estatística em frutos, utilizou-se a análise de agrupamento, pela distância média entre grupos, considerando como variáveis o diâmetro das lesões aos 11 DAI e a velocidade de crescimento das lesões, conforme mencionado por Henz et al. (1993a). Em C. annuum, os acessos foram classificados em cinco grupos de reação, sendo R: resistente, MR: moderadamente resistente; MS: moderadamente suscetível; S: suscetível e AS: altamente suscetível. Em C. baccatum e C. chinense, os acessos foram classificados em três grupos de reação (R: resistente, I: intermediário e S: suscetível). A análise de correlação foi realizada entre os valores de diâmetro de lesões e velocidade de crescimento de lesões nos frutos e as notas de severidade nas plântulas. Para o agrupamento, utilizou-se o 'proc cluster' e para correlação, o 'proc corr', do software SAS versão 8.0 (SAS Institute Inc, Cary, USA).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Reação dos acessos de Capsicum nos estádios de plântula e fruto: O diâmetro das lesões variou de 0,2 cm ('Jalapeño') a 4,2 cm ('Avelar') nos frutos dos acessos de C. annuum avaliados (Tabela 1). Os acessos foram classificados em cinco grupos de reação, sendo resistente apenas o acesso 'Jalapeño' com diâmetro de lesão de 0,2 cm e velocidade de crescimento de lesão de 0,02 cm/dia. A classe moderadamente resistente foi composta por 13 acessos (15,1%), com médias de diâmetro de lesão variando de 0,6 a 1,4 cm. Quarenta e dois acessos (48,8%) tiveram reação moderadamente suscetível com diâmetro de lesão entre 1,8 e 2,6 cm; 17 acessos (19,8%) foram suscetíveis, com diâmetro de lesão de 2,8 a 3,4 cm; e 13 acessos (15,1%) foram altamente suscetíveis, com diâmetro de lesão acima de 3,5 cm. Lobo Júnior et al. (2001) avaliaram 63 acessos de C. annuum e também verificaram elevados valores de diâmetro de lesão naqueles suscetíveis à doença, porém, dois acessos classificados como resistentes não foram infectados pelo patógeno. Kaur et al. (1983) verificaram que, em duas de sete cultivares testadas aos 10 DAI, o fungo não se desenvolveu além do ponto de infecção, sendo classificadas como resistentes. Para os acessos de C. baccatum, apenas BGH 4176 foi considerado resistente, com 0,8 cm de diâmetro de lesão (Tabela 1). A variação no diâmetro de lesão do grupo intermediário foi de 1,2 a 2,3 cm (57,6% dos acessos); e do grupo suscetível foi acima de 2,4 cm (38,46%). Santos et al. (2004) verificaram médias de diâmetro de lesão, para C. baccatum, de 1,4 a 1,8 cm para os acessos resistentes, sendo essas médias superiores às encontradas neste trabalho para o acesso classificado como resistente. Na espécie C. chinense, os acessos foram divididos em três classes: resistente (Bode e Pimenta nº2 com 1,6 cm e 1,5 cm de diâmetro de lesão, respectivamente), intermediário (2,0 a 2,2 cm) e suscetível (acima de 2,4 cm). O único acesso de C. frutescens testado foi suscetível à doença, com diâmetro de lesão de 1,8 cm (Tabela 1). Das espécies de Capsicum avaliadas no presente trabalho, apenas um acesso de C. annuum, um de C. baccatum e dois de C. chinense tiveram diâmetros de lesão pequenos, sendo classificados como resistentes a C. acutatum. A maioria das pimentas e pimentões comportou-se como intermediários ou suscetíveis, semelhantemente aos resultados obtidos por Kaur et al. (1983), Rawal et al. (1983), Henz et al. (1993a; 1993b), Lobo Júnior et al. (2001) e Santos et al. (2004), evidenciando o número restrito de fontes de resistência à antracnose em bancos de germoplasma de Capsicum. Na Ásia, Gniffke (2003) identificou fontes de resistência em acessos de Capsicum usando frutos imaturos inoculados com isolados agressivos de C. capsici, C. acutatum e C. gloeosporioides. O autor classificou como resistentes os frutos com diâmetro de lesão inferior a 0,4 cm aos cinco DAI.

A maioria dos acessos avaliados apresentou intervalos de velocidade de crescimento de lesão de 0,16 a 0,25 cm/dia e 0,25 a 0,35 cm/dia (Figura 1A). A reação dos acessos quanto ao período latente variou de três a sete DAI, com a maioria concentrando-se aos cinco DAI (Figura 1B). O período latente é definido como sendo o tempo decorrido entre a inoculação e o aparecimento de estruturas reprodutivas do patógeno. Latência maior indica maior resistência da planta à colonização, com menor número de ciclos reprodutivos do patógeno sobre a cultura e, consequentemente, menor quantidade de doença ao final do ciclo da cultura (Amorim, 1995).

Considerando as avaliações em plântulas de C. annuum, houve colonização do patógeno em 95% dos acessos, porém em diferentes níveis de severidade de lesão. Apenas os acessos BGH 3058, Catarino Cascabel, IAC 131 e Arivivi #261 não apresentaram lesões. As maiores severidades da doença foram observadas nos acessos 'Agronômico 10G', 'Calahora' e BGH 5122, com notas de 3,80; 3,75 e 4,32, respectivamente. Em C. baccatum, todos os acessos tiveram lesões, com notas de severidade variando de 1,05 (Pimenta Branca Piranga) a 2,55 (Aji #286). Em C. chinense, a pimenta PBC 932 comportou-se como resistente enquanto o acesso PI 152225 com nota de severidade de 4,3 e 100% de incidência foi suscetível. De modo geral, o segundo experimento proporcionou avaliações com notas mais elevadas de severidade da doença, em relação ao primeiro, indicando variação entre os experimentos. Este comportamento evidencia a dificuldade de reproduzir, com precisão, os resultados de inoculações em plântulas (dados não apresentados). Suhardi (1991) avaliou 17 variedades de Capsicum quanto à resistência à C. gloeosporioides e verificou apenas uma moderadamente resistente e duas resistentes.

Houve correlação significativa apenas para C. annuum, no primeiro experimento, embora em percentagens baixas, que variaram de 24% (severidade nas plântulas aos 19 DAI x velocidade de crescimento de lesão) a 41% (severidade nas plântulas aos 19 DAI x diâmetro de lesão aos três DAI) (Tabela 2). Entretanto, no segundo experimento, essa correlação não foi confirmada. Não houve correlação significativa entre as variáveis analisadas para os acessos de C. baccatum e C. chinense. A inconsistência observada na reação de plântulas à antracnose inviabiliza testes de seleção apenas neste estádio. Rawal et al. (1983) avaliaram a ocorrência de C. capsici em folhas e frutos de Capsicum e também verificaram que não houve correlação de ocorrência de doença entre os órgãos avaliados, porém os autores inocularam as plantas no estádio de frutificação no campo, e no presente trabalho foram inoculadas plântulas. Hong et al. (2001) inocularam plantas de pimentão, com duas e oito folhas, com conídios de C. coccodes e verificaram que no estádio de duas folhas, as plantas foram mais suscetíveis à infecção.

Do ponto de vista do melhoramento genético, a avaliação de plântulas ao invés de frutos é uma forma mais simples e rápida de identificar acessos resistentes permitindo, desta forma, aumentar a eficiência e a escala do sistema de seleção. Resultados positivos têm sido reportados em outros patossistemas envolvendo espécies causadoras de antracnose. Madeira (1989) avaliou 132 acessos de berinjela (Solanum melongena) e observou uma correlação positiva entre as respostas de frutos e plântulas a C. gloeosporioides variando entre 60 a 67% de acordo com a época de avaliação (quatro e sete DAI). Embora esta correlação não tenha sido demonstrada em Capsicum, a identificação de plantas combinando resistência a antracnose na fase foliar e de fruto é também de interesse agronômico. A resistência de folhagem poderia ser um componente importante na redução da pressão de inóculo primário para os frutos e, conseqüentemente, diminuiria as possibilidades de ocorrência e/ou atrasaria a ocorrência da epidemia no campo. A ausência de correlação entre plântulas e frutos pode explicar, em parte, a comum ocorrência de severas epidemias de antracnose nos frutos sem, contudo, as folhas apresentarem sintomas.

Reação das progênies de cruzamentos interespecíficos em frutos e plântulas: Uma ampla variabilidade de resposta à antracnose foi observada nas progênies derivadas de cruzamentos interespecíficos variando desde a suscetibilidade até respostas de ausência de sintoma, ou seja, sem lesões nos frutos e plântulas (Tabelas 3 e 4). A pimenteira 'PBC 932' não teve lesões nas avaliações, confirmando sua resistência. A incidência de frutos infectados foi acima de 80% para todas as progênies, exceto para as progênies 04 e 09 com incidência de 66 e 71%, respectivamente. O diâmetro médio de lesão nos frutos foi de 1,2 cm (progênie 4) a 4,1 cm (progênies 25 e 36). Nas progênies 6D, 7A e 13I, apesar de assegurada a infecção e expressão de sintomas do fungo, as lesões não produziram esporos e algumas progênies não tiveram lesões nos frutos (Tabela 3). As progênies F₄RC₁ quando avaliadas no estádio de plântulas, tiveram lesões, porém em severidades baixas (notas menores que 2,5), exceto a progênie 4F com nota elevada de severidade (3,5) e 100% de incidência. As progênies 3J e 14C da geração F₄RC₁ comportaram-se como resistentes ao patógeno, sendo a mesma reação de C. chinense PBC 932 (Tabela 4). As progênies com apenas um retrocruzamento (F₄RC₁) comportaram-se como mais resistentes à antracnose em relação àquelas com dois retrocruzamentos (F₃RC₂). Este comportamento era esperado, pois as progênies F₄RC₁ possuem uma expressiva variabilidade residual de C. chinense em sua composição genética.

A velocidade de crescimento das lesões das progênies concentrou-se de 0,3 a 0,4 cm/dia, sendo os frutos completamente colonizados em poucos dias e o período latente foi variável, oscilando de 3,8 a 8,0 DAI, excetuando-se as progênies 6D, 7A e 13I, nas quais as lesões não esporularam (Tabela 3). Qing et al. (2002) avaliaram as progênies F₂ e de retrocruzamentos (RC) entre o acesso resistente 83-168 e a cultivar suscetível 'KKU-Cluster'. A relação de segregação em F₂ foi de 3:1 (resistentes:suscetíveis) e nos retrocruzamentos foi de 1:1, indicando que a resistência à antracnose pode ser condicionada por um gene dominante. As incidências de doença das progênies variaram de 9 a 48%.

Desta forma, concluiu-se que o número de acessos com nível adequado de resistência à antracnose é reduzido em espécies do gênero Capsicum. Os acessos Jalapeno 3 (C. annuum); BGH 4176 (C. baccatum); Bode e Pimenta nº2 (C. chinense) foram aqueles que tiveram os maiores níveis de resistência nas condições em que o experimento foi realizado e poderão servir como potenciais fontes para programas de melhoramento. Não foi observada correlação significativa entre a inoculação no estádio de plântulas e de frutos para a reação à C. acutatum (Tabela 2), tornando imprescindível conduzir inoculações nos frutos com a finalidade de identificação de genótipos com níveis mais elevados de resistência. Finalmente, os resultados das avaliações nas progênies derivadas de cruzamentos interespecíficos entre C. annuum (suscetível) x C. chinense PBC 932 reportados no presente estudo, associados com os resultados obtidos por Gniffke (2003) fortemente indicam que a resistência deste acesso é estável e de amplo espectro. Além disso, os resultados obtidos no presente trabalho indicam que é possível incorporar o(s) gene(s) de resistência à antracnose presente(s) no acesso PBC 932 em linhagens elite por métodos simples de melhoramento genético.

(Recebido para publicação em 4 de abril de 2010; aceito em 30 de novembro de 2011)

(Received on April 4, 2010; accepted on November 30, 2011)

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Jan 2012
• Data do Fascículo
  Dez 2011

Histórico

• Recebido
  04 Abr 2010
• Aceito
  30 Nov 2011