PLANTAS HOSPEDEIRAS DE Thyrinteina arnobia (LEPIDOPTERA: GEOMETRIDAE) AFETAM O DESENVOLVIMENTO DO PARASITOIDE Palmistichus elaeisis (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)¹

HOST PLANTS OF Thyrinteina arnobia (LEPIDOPTERA: GEOMETRIDAE) AFFECT THE DEVELOPMENT OF PARASITOIDS Palmistichus elaeisis (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE)

Resumos

O objetivo deste trabalho foi avaliar a eficiência do parasitismo e a biologia da prole do parasitoide Palmistichus elaeisis Delvare e La Salle (Hymenoptera: Eulophidae) em pupas de Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae) quando criadas em plantas de Psidium guajava ou Eucalyptus cloeziana. Ovos de T. arnobia foram coletados e colocados em sacos de tecido tipo organza envolvendo galhos de plantas de P. guajava (T1) e E. cloeziana (T2) até as lagartas alcançarem a fase de pupa. Trinta pupas de cada tratamento foram individualizadas em tubos de vidro e expostas ao parasitismo por quatro fêmeas de P. elaeisis por 24 h. Avaliaram-se a emergência da progênie do parasitoide por pupa; a porcentagem de parasitismo, pupas mortas e de adultos de T. arnobia emergidos; a duração do ciclo de vida (ovo-adulto);a longevidade; a razão sexual; e o tamanho da cápsula cefálica e do corpo do parasitoide. A porcentagem de parasitismo, a emergência de P. elaeisis por pupa, a longevidade das fêmeas e o tamanho da cápsula cefálica e do corpo dos machos do parasitoide foram menores quando seu hospedeiro foi criado em plantas de eucalipto. Isso pode ter ocorrido devido à grande quantidade de compostos do metabolismo secundário presentes nesta planta, que podem ser acumulados no corpo do herbívoro ao se alimentar, afetando negativamente o inimigo natural. Palmistichus elaeisis mostrou-se mais adaptado à mirtácea nativa da América P. guajava.

Controle biológico; Myrtaceae; interação tritrófica

The objective of this study was to evaluate the efficiency of parasitism and biology of the parasitoid Palmistichus elaeisis Delvaree and La Salle (Hymenoptera: Eulophidae) progeny in pupae of Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae) when reared on plants of Psidium guajavaor Eucalyptus cloeziana. Eggs of T. arnobia were collected and placed in organza bags involving branches of plants of P. guajava (T1) and E. cloeziana (T2) until the larvae reach the pupal stage. Thirty pupae from each treatment were placed in glass tubes and exposed to parasitism by four females of P. elaeisis for 24 hours. It was evaluated: the emergence of the parasitoid progeny per pupa, the percentage of parasitism, dead pupae and adults of T. arnobiaemerged, the duration of the life cycle (egg to adult), longevity, sex ratio, the size of the cephalic capsule and body of the parasitoid. The percentage of parasitism, emergence of P. elaeisis per pupa, the female longevity, the size of the cephalic capsule and body of the parasitoid males were smaller when its host was created in eucalyptus plants. This may have occurred due to the large number of secondary metabolic compounds present in this plant, which can be accumulated in the body of the herbivore, negatively affecting the natural enemy. Palmistichus elaeisis was more adapted to Myrtaceae native of America P. guajava.

Biological control; Myrtaceae; Tritrophic interaction

1. INTRODUÇÃO

O eucalipto (Eucalyptus spp.) é uma espécie arbórea originária da Austrália (SILVA et al., 2013) que atualmente é a mais cultivada no Brasil, ocupando cerca de cinco milhões de hectares (ABRAF, 2013). Esta planta possui capacidade de adaptação a várias condições climáticas e edáficas, rápido crescimento e multiplicidade de usos para sua madeira (SANTOS et al., 2004). Por isso, espécies do gênero Eucalyptus são cultivadas para os mais diversos fins, como papel, celulose, lenha, carvão, serraria, óleos para indústrias farmacêuticas, mel, ornamentação e quebra-vento, entre outros (PASSADOR et al., 2012).

A expansão do eucalipto no Brasil foi acompanhada por surtos de infestação de algumas espécies de insetos nativos, que se tornaram pragas para a eucaliptocultura (GONÇALVES et al., 2013, WINGFIELD et al., 2013; ZANUNCIO et al., 2014). Mirtáceas nativas da América como a goiabeira (Psidium guajava) (DE LIMA et al., 2010; OSORIO et al., 2011; HERNANDES et al., 2012) são danificadas por insetos herbívoros, com destaque para os lepidópteros. Com a introdução da eucaliptocultura, esses insetos passaram a se alimentar também de Eucalyptus spp. (PAINE et al., 2011), sendo a lagarta-parda-do-eucalipto Thyrinteina arnobia Stoll (Lepidoptera: Geometridae) o principal desfolhador dessa planta (PASTORI et al., 2012).

A grande extensão das plantações de eucalipto e a altura das árvores dificultam o controle das pragas através da pulverização de produtos químicos em culturas florestais (BITTENCOURT; BERTI FILHO, 2004). Além disso, essa forma de controle provoca a redução da população de inimigos naturais, contaminação ambiental, aumento dos custos de produção e resistência de pragas (PEREIRA et al., 2011). Por isso, métodos complementares têm sido propostos, compondo o Manejo Integrado de Pragas (MIP). Este consiste na associação de várias práticas de controle de pragas como o controle biológico natural, importação e liberação de inimigos naturais, agrotóxicos e uso de material genético resistente (GONÇALVES et al., 2013).

Parasitoides são inimigos naturais de grande importância para o equilíbrio do agroecossistema de eucalipto (PEREIRA et al., 2011). Palmistichus elaeisis Delvare e La Salle (Hymenoptera: Eulophidae) é um endoparasitoide de pupas generalista e com alto potencial para o controle biológico de lepidópteros na eucaliptocultura (PEREIRA et al., 2009). Já foi verificado seu parasitismo em T. arnobia e T. leucoceraea Rindge (Lepidoptera: Geometridae), espécies do gênero Hylesia (Lepidoptera: Saturniidae) e outras (PEREIRA et al., 2008; SOARES et al., 2009).

Lepidópteros apresentam diversos mecanismos de defesa contra ataques de parasitoides. Um deles foi verificado por Soares et al. (2009) em pupas de T. arnobiae de Hylesia sp. que, quando expostas ao parasitismo, apresentaram movimentos giratórios e abdominais para expulsar as fêmeas de P. elaeisis que tentavam ovipositar nessa região. Além disso, plantas hospedeiras podem influenciar a eficiência do parasitismo, através da interação tritrófica planta-praga-parasitoide (SOGLIA et al., 2006). Compostos químicos oriundos do metabolismo secundário de plantas podem afetar o estabelecimento e desenvolvimento de herbívoros, alterando os parâmetros do seu ciclo biológico (HOLTZ et al., 2003a) e, consequentemente, influenciando a atuação de inimigos naturais.

Com base no exposto, o objetivo deste trabalho foi avaliar, em laboratório, a eficiência do parasitismo e a biologia da prole de P. elaeisis em pupas de T. arnobia quando criadas em plantas de Psidium guajava ou Eucalyptus cloeziana.

2. MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi realizado no Laboratório de Controle Biológico de Insetos do Departamento de Biologia Animal (DBA) da Universidade Federal de Viçosa (UFV), em Viçosa, Minas Gerais, Brasil.

Adultos de T. arnobia, provenientes de coleta em plantios de eucalipto no Município de Três Marias, Estado de Minas Gerais, foram levados para Laboratório de Controle Biológico de Insetos. Casais desses insetos foram individualizados e colocados em potes plásticos (500 mL), com tampa contendo uma abertura central, vedada com tela de malha fina (tipo organza). Foram fixadas tiras de papel na tampa para que nelas fossem efetuadas as posturas (SOARES et al., 2009).

Os ovos de T. arnobia foram colocados em sacos constituídos por tecido tipo organza (0,70 x 0,40 m) envolvendo galhos de plantas de P. guajava(T1) ou E. cloeziana (T2), cultivadas em vasos de polietileno, na área experimental do Insetário da UFV. Após a eclosão, foi realizada a remoção periódica das lagartas para outros galhos com sacos de organza, assim que as folhas começavam a secar (SOARES et al., 2009). Essa troca foi mais frequente a partir do quarto estádio, período em que os insetos se alimentam mais vorazmente.

Quando alcançaram a fase de pupa, os insetos foram retirados dos sacos de organza, transferidos para potes plásticos e levados para o Laboratório de Controle Biológico. Dessas pupas, 30 criadas em P. guajava e outras 30 em E. cloeziana, com menos de 24 h de idade foram individualizadas em tubos de vidro (14 x 2,2 cm) e expostas ao parasitismo por quatro fêmeas de P. elaeisis, sem experiência prévia de oviposição, por 24 h a 25 ± 2 °C, fotofase de 12 h e umidade relativa de 70 ± 10% em estufa tipo B.O.D. (ZANUNCIO et al., 2008). Ao final desse período, as fêmeas de P. elaeisis foram retiradas dos tubos e mortas. Dez pupas de T. arnobia originadas de plantas de P. guajava e outras 10 de E. cloeziana foram deixadas sobre essas mesmas condições ambientais e sem parasitismo, para avaliação da mortalidade natural desses hospedeiros.

As pupas parasitadas foram mantidas individualizadas em estufa tipo B.O.D., e os parâmetros avaliados foram: a emergência da progênie de P. elaeisis por pupa, a porcentagem de pupas parasitadas, pupas mortas e de adultos de T. arnobia emergidos, a duração do ciclo de vida (ovo-adulto), a longevidade e a razão sexual do parasitoide.

Quinze fêmeas e 10 machos de P. elaeisis emergidos, por tratamento, foram individualizados em tubos de vidro (14 x 2,2 cm) e alimentados com uma gotícula de mel (PEREIRA et al., 2008; PEREIRA et al., 2010). Esses indivíduos foram mantidos em estufa B.O.D. para observar sua longevidade. Após a morte dos insetos, foram mensurados seus parâmetros morfométricos, como a cápsula cefálica (CC), na altura mediana dos olhos, e o tamanho do corpo (TC), medido através da linha mediana do dorso do inseto, da cabeça à extremidade abdominal, com o auxílio de uma ocular micrométrica acoplada a um microscópio estereoscópico.

O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado. Os dados de pupas parasitadas, pupas mortas e emergência de adultos de T. arnobia não atenderam às pressuposições de homogeneidade de variância e distribuição normal. Por isso, foram submetidos à análise de variância não paramétrica pelo teste de Wilcoxon em nível de 5% de probabilidade. A razão sexual foi calculada pela equação rs = número de fêmeas/(número de fêmeas + número de machos). Os demais dados foram submetidos à análise de variância (ANOVA) e comparados pelo teste "F" a 5% de probabilidade.

3. RESULTADOS

Não foi observada mortalidade natural das pupas de T. arnobia. As obtidas de lagartas alimentadas comE. cloeziana apresentaram menor porcentagem de parasitismo, de pupas mortas devido à ação do parasitoide e, consequentemente, maior número de adultos de T. arnobia emergidos (Tabela 1).

Tabela 1
Porcentagens de pupas parasitadas por Palmistichus elaeisis (Eulophidae), pupas mortas e emergência de adultos de Thyrinteina arnobia (Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava (T1) ou Eucalyptus cloeziana (T2)

Table 1 – Percentages of pupae parasitized by Palmistichus elaeisis (Eulophidae), dead pupae and adult emergence of Thyrinteina arnobia (Geometridae) obtained in plants of Psidium guajava (T1) or Eucalyptus cloeziana (T2)

Tratamentos	Parasitismo (%)	Pupas mortas (%)	Emergência de adultos de Thyrinteina arnobia (%)
P. guajava	87,10a	29,03a	12,90 b
E. cloeziana	22,58 b	6,45 b	77,42a

• Porcentagens seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste de Wilcoxon a 5% de probabilidade.

O número de adultos de P. elaeisis, emergidos por pupa de T. arnobia, obtidas em plantas de P. guajava, foi maior do que o observado naquelas obtidas em E. cloeziana (Figura 1).

Figura 1
Média ± erro padrão de adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos por pupa de Thyrinteina arnobia (Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava (T1) e Eucalyptus cloeziana(T2). Barras seguidas de mesma letra não diferem entre si pelo teste F a 5% de probabilidade.

A duração do ciclo de vida (ovo-adulto) dos parasitoides e a longevidade dos machos de P. elaeisis foram semelhantes, independentemente da dieta de seus hospedeiros; entretanto, a longevidade das fêmeas desse inseto foi maior em hospedeiros alimentados com P. guajava (Tabela 2).

Tabela 2
Média ± erro-padrão da duração do ciclo (ovo-adulto) e longevidade de adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos por pupa de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtidos em plantas de Psidium guajava (T1) ou Eucalyptus cloeziana (T2)

Table 2 - Mean ± standard error of the duration of the cycle (egg to adult) and adult longevity of Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emerged per pupa of Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtained in plants of Psidium guajava (T1) or Eucalyptus cloeziana (T2)

Tratamentos	Duração do ciclo (ovo-adulto)	Longevidade (dias)
		Fêmea	Macho
P. guajava	23,53 ± 0,54a	14,28 ± 0,19a	9,37 ± 0,97a
E. cloeziana	25,17 ± 1,45a	9,52 ± 0,31 b	10,31 ± 0,26a

• Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste F a 5% de probabilidade.

Os parasitoides adultos, de ambos os tratamentos, apresentaram razão sexual, comprimento da cápsula cefálica e tamanho do corpo da fêmea semelhantes. Porém, os machos emergidos de hospedeiros alimentados com P. guajava tiveram maior comprimento da cápsula cefálica e tamanho do corpo (Tabela 3).

Tabela 3
Média ± erro-padrão da razão sexual, tamanho da cápsula cefálica e tamanho do corpo de adultos de Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emergidos de pupas de Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtidas em plantas de Psidium guajava (T1) ou Eucalyptus cloeziana (T2)

Table 3 – Mean ± standard error of the sex ratio, size of the cephalic capsules and body size of adult Palmistichus elaeisis (Hymenoptera: Eulophidae) emerged from pupae Thyrinteina arnobia (Lepidoptera: Geometridae) obtained in plants of Psidium guajava (T1) or Eucalyptus cloeziana (T2).

Tratamentos	Razão sexualFêmea/Fêmea+Macho	Cápsula cefálica (mm)			Tamanho do corpo (mm)
		Fêmea	Macho		Fêmea	Macho
P. guajava	0,87 ± 0,03a	0,62 ± 0,01a	0,51 ± 0,01a		2,17 ± 0,03a	1,68 ± 0,02a
E. cloeziana	0,67 ± 0,14a	0,61 ± 0,01a	0,46 ± 0,02b		2,08 ± 0,06a	1,52 ± 0,03b

• Médias seguidas de mesma letra na coluna não diferem entre si, pelo teste F a 5% de probabilidade.

4. DISCUSSÃO

Em geral, os metabólitos secundários de plantas, incluindo compostos fenólicos, taninos e monoterpenos são considerados como mecanismos de coevolução dessas contra o ataque de herbívoros (FOLEY; MOORE, 2005). Lagartas de T. arnobia são afetadas por compostos secundários do eucalipto, pois apresentam a fase larval mais longa nessa planta do que em mirtáceas nativas (HOLTZ et al., 2003a). Essas substâncias podem ficar retidas em muitas partes do corpo de um inseto, incluindo a hemolinfa, corpo gorduroso e cutícula. Isso foi relatado para larvas de Athalia rosae Linnaeus (Hymenoptera: Tenthredinidae), desfolhadoras de crucíferas, que capturam compostos secundários dessas plantas, os glucosinolatos, e os armazenam em sua hemolinfa (VLIEGLER et al., 2004).

A menor taxa de parasitismo de P. elaeisis com E. cloeziana pode ter ocorrido por falhas no mecanismo de neutralização aplicado pelo parasitoide neste hospedeiro, causadas pela presença de compostos do metabolismo secundário do eucalipto nas pupas. Parasitoides dependem da sua habilidade para suprimir as defesas de seus hospedeiros (BAE; KIM, 2004). Para a espécie P. elaeisis, foi relatada a redução da resposta imune do hospedeiro pela diminuição do número total de hemócitos na hemolinfa e da taxa de encapsulação de pupas parasitadas (ANDRADE et al., 2010).

Os compostos secundários (óleos essenciais, fenóis e taninos) provavelmente presentes nas pupas provenientes de lagartas alimentadas com E. cloeziana podem também ter repelido o parasitoide, contribuindo, assim, para a baixa taxa de parasitismo neste tratamento. Porém, o efeito desses compostos pode ser variável, em cada espécie de parasitoide. Trichospilus diatraeae Cherian &. Margabandhu (Hymenoptera: Eulophidae) apresentou alta porcentagem de parasitismo (95,80 ± 2,85) em pupas de T. arnobia criada em folhas E. cloeziana em condições semelhantes às deste experimento, mostrando que a capacidade de parasitismo desse inseto não foi afetada negativamente pela alimentação do hospedeiro (PASTORI et al., 2012).

Os parasitoides imaturos são expostos a compostos secundários de plantas, presentes no corpo de seu hospedeiro, já nos estádios iniciais de desenvolvimento, pois se alimentam, inicialmente, da hemolinfa e, posteriormente, de tecidos deste (BRODEUR; BOIVIN, 2004). Isso pode ter afetado o desenvolvimento de P. elaeisis, causando redução no número de adultos emergidos por pupa de T. arnobia, obtidas em plantas de E. cloeziana.

Embora a duração do ciclo de P. elaeisis tenha sido semelhante entre tratamentos, observa-se que as plantas podem influenciar o ciclo de alguns inimigos naturais, como relatado para Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hymenoptera: Braconidae) parasitando Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) e com ciclo de 15,0 ± 0,12 dias quando o afídeo foi criado no cultivar de crisântemo Yellow Snowdon e 12,9 ± 1,48 dias no cultivar White Reagan (SOGLIA et al., 2006). A longevidade de P. elaeisis foi menor do que a relatada para esse parasitoide em pupas do hospedeiro alternativo Tenebrio molitor Linnaeus (Coleoptera: Tenebrionidae), com média de 22,65 ± 1,13 dias para fêmeas e de 28,3 ± 2,38 dias para machos (ZANUNCIO et al., 2008), mostrando também influência da espécie de inseto hospedeiro neste parâmetro.

A maior longevidade das fêmeas e o maior comprimento da cápsula cefálica e tamanho do corpo dos machos de P. elaeisis, em hospedeiros alimentados com P. guajava, são importantes. Fêmeas mais longevas beneficiam a população de parasitoides, por gastarem mais tempo avaliando a qualidade do hospedeiro, rejeitando inadequados e conseguindo melhores hospedeiros, o que reflete em melhor qualidade da prole (ROYER et al., 1999). Já o tamanho do corpo do inseto tem correlação positiva com indicadores de qualidade da eficiência de parasitoides, como fecundidade e longevidade reprodutiva (PASTORI et al., 2012).

5. CONCLUSÃO

A eficiência do parasitismo e a biologia da prole de Palmistichus elaeisis apresentaram melhores resultados em pupas de Thyrinteina arnobia obtidas em plantas de Psidium guajava. Quando esse inimigo natural foi exposto a pupas desse Lepidoptera obtidas em plantas de Eucalyptus cloeziana, o parasitismo e o número de adultos emergidos por pupas foram menores. Quanto à prole do parasitoide, a longevidade das fêmeas e o tamanho do corpo dos machos também foram reduzidos em hospedeiro alimentado com E. cloeziana. Plantas hospedeiras podem afetar a ação de inimigos naturais e sua biologia, através da interação tritrófica planta-praga-inimigo natural.

6.AGRADECIMENTOS

À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pela bolsa; e à Universidade Federal de Viçosa (UFV), pelo fornecimento da estrutura e materiais para a realização desta pesquisa.

7. REFERÊNCIAS

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Jan-Feb 2015

Histórico

• Recebido
  15 Jan 2014
• Aceito
  19 Nov 2014