Fenologia de Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. (Sapotaceae) em floresta semidecídua do Sul do Brasil

Phenology of Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. (Sapotaceae) in semideciduous forest in southern Brazil

ARTIGOS

Fenologia de Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. (Sapotaceae) em floresta semidecídua do Sul do Brasil

Phenology of Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. (Sapotaceae) in semideciduous forest in southern Brazil

Edmilson BianchiniI, ¹; José Antonio Pimenta^I; Flavio Antonio Maës dos Santos^II

^IUniversidade Estadual de Londrina, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de Biologia Animal e Vegetal, Caixa Postal 6001, 86051-970 Londrina, PR, Brasil

^IIUniversidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia, Departamento de Botânica, Caixa Postal 6109, 13083-970 Campinas, SP, Brasil

RESUMO

A fenologia de Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. foi investigada de maio de 1995 a dezembro de 1997 em uma floresta semidecídua do Sul do Brasil (23º27' S e 51º15' W). Quarenta indivíduos foram observados mensalmente, com anotações sobre queda e brotamento das folhas, floração e frutificação. A abscisão de folhas ocorreu durante o período seco enquanto que o brotamento, a floração e a dispersão ocorreram no início do período úmido. Observou-se sincronia alta entre os indivíduos para todas as fenofases, exceto para a frutificação. A maioria dos indivíduos floresceu anualmente, embora nem todos frutificaram anualmente. A queda de folhas correlacionou-se com a precipitação e a temperatura, enquanto que a floração correlacionou-se com o fotoperíodo.

Palavras-chave: abscisão de folhas, fenologia, floração, frutificação

ABSTRACT

Phenological patterns of Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. were investigated from May 1995 to December 1997 in a tropical semideciduous forest in southern Brazil (23º27' S and 51º15' W). Forty trees were monthly observed for changes on leaf fall and flushing, flowering, and fruiting. The leaf fall occurred in the dry period while leaf flushing, flowering and dispersion occurred at the beginning of the wet season. Except fruiting, all phenophases were highly synchronized. The majority of individuals flowered annually, although they did not fruit annually. Leaf fall was negatively associated with rainfall and temperature and flowering was positively associated with daylength.

Key words: flowering, fruiting, leaf fall, phenology

Introdução

Grandes variações nos padrões sazonais de desenvolvimento vegetativo e reprodutivo são observadas entre as espécies arbóreas tropicais (Frankie et al. 1974, Reich 1995, Morellato et al. 2000, Callado et al. 2001). Em florestas estacionais, a abscisão de folhas geralmente ocorre durante o período seco (Reich & Borchert 1984, Morellato & Leitão Filho 1990, Reich 1995, Justiniano & Fredericksen 2000, Pedroni et al. 2002, Singh & Kushwaha 2006), enquanto que a produção de folhas e a floração tanto podem ocorrer durante o período seco, como no período chuvoso (Frankie et al. 1974, Reich & Borchert 1984, Reich 1995, Justiniano & Fredericksen 2000, Pedroni et al. 2002, Singh & Kushwaha 2006). Entre os fatores abióticos, o fotoperíodo (Borchert 2000, Borchert & Rivera 2001, Callado et al. 2001, Rivera & Borchert 2001, Singh & Kushwaha 2006), a irradiação (van Schaik et al. 1993, Wright & van Schaik 1994), a precipitação (Opler et al. 1976, Brienen & Zuidema 2005, Singh & Kushwaha 2006) e o estresse hídrico (Reich & Borchert, 1984, Borchert 2000, Singh & Kushwaha 2006) são citados como fatores relacionados à periodização de eventos fenológicos.

Em análises de comunidades, as variações fenológicas entre as espécies não são claras, sendo necessários estudos em níveis populacionais ou individuais para se entender os padrões (Sun et al. 1996, Adler & Kielpinski 2000, Singh & Kushwaha 2006). Em razão da escassez de informações detalhadas sobre a fenologia de espécies arbóreas das florestas estacionais semideciduais do Brasil (Dias & Oliveira-Filho 1996, Pedroni et al. 2002) e da importância destes estudos para a conservação (McLaren & McDonald 2005), avaliou-se o comportamento fenológico de Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. (Sapotaceae), uma das principais espécies dos remanescentes de florestas estacionais semideciduais do Paraná (Soares-Silva et al. 1992, 1998, Silva et al. 1995, Bianchini et al. 2003). Estudo em um destes remanescentes, o Parque Estadual Mata dos Godoy, indicou que esta espécie apresentava maior abundância e maior flutuação numérica de indivíduos nas áreas com alagamentos esporádicos que nas áreas não alagáveis (Bianchini 1998).

O objetivo deste estudo foi descrever a fenologia de C. gonocarpum, visando obter informações sobre a biologia da espécie, contribuindo com outros estudos sobre dinâmica e estrutura populacional. As principais questões levantadas foram: A espécie apresenta comportamento fenológico sazonal? Se ela apresenta sazonalidade, em qual época do ano as fenofases ocorrem? As diferentes fenofases correlacionam-se com os fatores climáticos? A espécie floresce e frutifica anualmente? O padrão fenológico apresentado pelos indivíduos difere entre áreas sujeitas a alagamentos esporádicos e as áreas não alagáveis?

Material e métodos

O Parque Estadual Mata dos Godoy (PEMG) (23º27' S e 51º15' W), uma reserva de 680 ha com floresta estacional semidecidual no Município de Londrina, é cortado pelo Trópico de Capricórnio, estando, portanto, localizado no limite sul da zona tropical. O PEMG estende-se, a partir da margem do Ribeirão dos Apertados, em direção norte atingindo o alto da vertente (divisor de água). Na parte norte apresenta latossolo roxo eutrófico, profundo, bem drenado, enquanto que na parte sul ocorre o latossolo roxo hidromorfizado na base.

A precipitação média anual da região é de 1.613 mm, sendo o verão (dezembro-fevereiro) caracterizado por maior pluviosidade, quando comparado ao inverno (junho-agosto) (figura 1). Observou-se grande variação pluviométrica entre os anos de estudo (figura 2). O inverno foi mais seco em 1996 com um período mais longo de deficiência hídrica, enquanto que a pluviosidade de junho de 1997 foi muito superior à média dos outros anos, inclusive dos meses mais chuvosos, provavelmente relacionado a ocorrência do fenômeno "El Niño". A temperatura varia ao longo do ano, sendo janeiro o mês mais quente (23,9 °C) e junho o mais frio (16,8 °C) (figura 1), podendo ocorrer geadas entre maio e setembro. Não houve grandes variações na temperatura média mensal quando se compara o mesmo mês para os três anos de estudo (figura 2), não havendo a ocorrência de geadas nestes anos. Os dados de temperatura e pluviosidade (série histórica de janeiro de 1976 a dezembro de 2003) foram obtidos na Estação Metereológica do Instituto Agronômico do Paraná - IAPAR (23°22' S e 51°10' W), a 585 m de altitude, distante cerca de 15 quilômetros da área de estudo.

Durante períodos de grande precipitação, alguns sítios às margens do Ribeirão dos Apertados sofrem inundação, que geralmente dura até algumas semanas e podem ocorrer em intervalos que variam de um a vários anos (E. Bianchini & J.A. Pimenta, dados não publicados). Pequenas diferenças topográficas nesta área refletem em diferenças na disponibilidade de água para as plantas. Alguns indivíduos encontram-se em pequenas depressões estando mais próximos do nível da água do Ribeirão enquanto outros se situam em sítios mais altos (um a dois metros acima do nível da água do Ribeirão). Estas áreas sujeitas à ocorrência de inundações esporádicas serão, de agora em diante, chamadas de "área alagável". O sítio amostral localizado na parte norte do Parque, que dista cerca de 2 km do Ribeirão e que não sofre influência direta do mesmo será chamado de "área não alagável".

A distribuição geográfica de C. gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. estende-se pelas regiões Sudeste e Sul do Brasil, atingindo os países vizinhos (Argentina, Paraguai e Uruguai) (Reitz 1968). No PEMG, os indivíduos adultos podem atingir mais 20 m de altura e 80 cm de diâmetro à altura do peito (DAP). Nesta espécie, as folhas são simples, as flores hermafroditas são produzidas em nós recentemente desfolhados e os frutos são zoocóricos. Nas excursões iniciais de campo foram observados indivíduos pequenos, com pouco mais de 4 m de altura, frutificando no subosque, mostrando que esta espécie atinge o estádio reprodutivo, num tamanho relativamente pequeno para uma espécie de dossel.

Para os estudos de fenologia, foram selecionados 40 indivíduos adultos de C. gonocarpum, sendo 24 na área alagável e 16 na área não alagável. Os indivíduos foram marcados durante caminhadas pelos dois sítios tendo como critério de inclusão a boa visibilidade da copa e o tamanho mínimo de 4 m de altura. Observações fenológicas mensais foram realizadas de maio/1995 até dezembro/1997. Foram registrados os períodos de abscisão de folhas (observação da quantidade de folhas no chão embaixo dos indivíduos e dos espaços vazios na copa dos mesmos), produção de novas folhas (aparecimento de gemas foliares e início de expansão do limbo dos primórdios foliares em vários ramos), floração (aparecimento de botões florais até a antese das últimas flores) e frutificação (frutos em desenvolvimento, frutos desenvolvidos e frutos maduros, esta última considerada como a fase de dispersão).

A intensidade dos eventos fenológicos foi quantificada utilizando-se dos escores: 0 - ausência da fenofase; 1 fenofase pouco intensa, ou seja, até 30% da copa da árvore apresenta a fenofase; 2 - fenofase intermediária, mais que 30% a 60% da copa apresenta a fenofase; 3 - fenofase intensa, mais que 60% da copa apresenta a fenofase. Os resultados são apresentados como a porcentagem de indivíduos em uma determinada fenofase e como a intensidade do evento fenológico. A intensidade das fenofases, para cada data de observação, foi calculada dividindo-se o resultado da soma dos escores dos indivíduos de cada uma das áreas pelo valor máximo possível dos escores de cada área, considerando-se cada indivíduo com o escore máximo 3 (área alagável = 72; área não alagável = 48). Os testes de Qui-quadrado (c²) e de Mann-Whitney (U) foram utilizados para testar se houve diferenças na porcentagem de indivíduos ou na intensidade das fenofases, respectivamente, entre as áreas ou entre anos (Zar 1999).

Para determinar se os fatores abióticos se correlacionaram com as fenofases, utilizou-se a correlação de Sperman (r_s), que é recomendada para dados que não apresentam distribuição normal (Zar 1999). As fenofases (abscisão de folhas, brotamento, floração, frutificação e dispersão) foram correlacionadas com a precipitação e temperatura médias mensais do período de estudo (maio de 1995 a dezembro de 1997), com a precipitação e a temperatura médias mensais calculadas a partir da série histórica de janeiro de 1976 a dezembro de 2003 e o fotoperíodo médio mensal calculado de acordo com o modelo proposto por Forsythe et al. (1995).

Utilizou-se o Índice de Sincronia (Z) descrito por Augspurger (1983) a fim de avaliar se as fenofases queda e brotamento de folhas, floração e dispersão ocorriam simultaneamente entre os indivíduos:

onde, x_i - sincronia do indivíduo i com seus coespecíficos; n número de indivíduos amostrados; c número de registros nos quais ambos os indivíduos i e j estão na mesma fenofase; f - número de registros nos quais o indivíduo i está na fenofase considerada. Quando Z = 1, ocorre sincronia perfeita, isto é, todos os indivíduos amostrados apresentam-se simultaneamente na mesma fenofase. Quando Z = 0, não ocorre nenhuma sincronia entre os indivíduos amostrados.

Resultados

A população de C. gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. apresentou comportamento fenológico sazonal, embora tenham sido observadas variações temporais nas fenofases em nível individual, principalmente entre os indivíduos da área não alagável.

De maneira geral, a abscisão das folhas ocorreu entre maio e outubro, com o pico em junho-agosto (figura 3A, ^B), período de menor disponibilidade de água para as plantas (figura 1). A intensidade de abscisão foliar variou entre os indivíduos, porém nenhum ficou com a copa completamente desfolhada. Enquanto praticamente todos os indivíduos da área alagável perderam suas folhas todos os anos, três plantas da área não alagável não apresentaram esta fenofase durante todo o período de estudo. Observou-se, para esta fenofase, alta sincronia entre os indivíduos da área alagável e baixa sincronia entre os indivíduos da área não alagável (tabela 1). Em relação à abscisão foliar, a intensidade (teste U, P < 0,03) e a porcentagem de indivíduos (c² = 11,3; gl = 1; P < 0,001) foram maiores para a área alagável, comparada a área não alagável.

A abscisão de folhas correlacionou-se negativamente com a precipitação e com as temperaturas médias mensais do período de estudo e com a precipitação e com a temperatura médias das normais climatológicas e com o fotoperíodo (tabelas 2-3).

O brotamento ocorreu de agosto a outubro, geralmente, com pico em setembro (figuras 3A-B). Observou-se atraso no início do brotamento em 1996, ano de menor precipitação no inverno, entre os três anos estudados (figuras 3A-B). O início e a duração da fenofase variou entre os indivíduos, porém todas as plantas marcadas produziram novas folhas, inclusive aquelas que não apresentaram a fenofase abscisão foliar. Em alguns indivíduos, em 1996, o brotamento iniciou cerca de dois meses após a abscisão das folhas. Não houve diferenças na intensidade e na porcentagem de indivíduos nesta fenofase entre as áreas. Observou-se de média a alta sincronia no brotamento dos indivíduos em 1995 e 1996, com redução da sincronia em 1997 (tabela 1), para ambas as áreas. Esta fenofase não se correlacionou com os parâmetros climáticos considerados (tabelas 2-3).

O aparecimento dos botões florais ocorreu a partir da segunda quinzena de agosto. As primeiras flores abriram, em geral, na segunda quinzena de setembro, sendo o pico de produção de flores em meados de outubro e o término em início de dezembro. Esta fenofase durou, aproximadamente, quatro meses desde o aparecimento dos botões florais até o final da floração (figuras 4A-D). Em ambas as áreas, cerca de 90% dos indivíduos floresceram a cada ano, embora com intensidades diferentes. Os indivíduos apresentaram alta sincronia de floração, sendo que os valores de Z foram maiores em 1996 (tabela 1). Na área alagável, esta fenofase se correlacionou, positivamente, com o fotoperíodo (tabela 2).

A frutificação foi bastante longa com os primeiros frutos iniciando seu desenvolvimento em meados de novembro e completando-o por volta de julho, quando apareceram os primeiros frutos maduros (figuras 4A-D). Os picos de dispersão ocorreram de agosto a outubro (figuras 4A-D), concomitantemente à emissão de novas folhas e à floração. A frutificação foi mais intensa em 1997, comparada as de 1995 e 1996, para ambas as áreas (teste U, P < 0,02) e foi maior para a área alagável em relação a área não alagável (teste U, P < 0,02). A sincronia entre os indivíduos foi baixa para a dispersão. A frutificação e a dispersão não se correlacionaram com os parâmetros climáticos considerados (tabelas 2-3).

Discussão

A abscisão das folhas em Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl., provavelmente, foi resultante do estresse de água nas plantas, como sugerido por Borchert (2000). A redução da precipitação e a maior insolação no período seco promoveram a redução da umidade relativa do ar e, conseqüentemente, da disponibilidade de água no solo para as plantas. Em razão da maior abertura do dossel da área alagável, a camada superficial do solo, tornava-se ressecada e compactada (Bianchini et al. 2001) e, nesta camada, é encontrada a maioria das raízes absorventes (Zangaro & Andrade 2002). Neste período, as folhas da vegetação herbácea e subarbustiva presentes na área alagável apresentavam-se murchas, testemunhando a ocorrência de déficits hídricos nas mesmas (E. Bianchini & J.A. Pimenta, dados não publicados). Na área não alagável, o solo se mantinha úmido logo abaixo da superfície e a vegetação não apresentava sinais de murcha (E. Bianchini & J.A. Pimenta, dados não publicados). Provavelmente, por esta razão, a abscisão foliar foi menos pronunciada nesta área, alguns indivíduos não apresentaram a fenofase e foi baixa a sincronia entre os mesmos.

No período seco, as folhas de C. gonocarpum estão com nove a doze meses de idade e se aproximam do final do ciclo de vida. O déficit hídrico das plantas desta espécie, responsável pela abscisão foliar durante este período, pode ter sido incrementado pelo fato das folhas se encontrarem no final dos seus ciclos de vida, quando, segundo (Borchert 2000), são menos eficientes no controle estomático.

As variações na intensidade e nos períodos de abscisão de folhas entre indivíduos afetam a quantidade de luz que chega ao chão florestal, gerando heterogeneidade temporal e espacial no ambiente. Provavelmente, a maior porcentagem de indivíduos que perderam folhas na área alagável esteja relacionada a maior variação na cobertura do dossel desta área, como observado por Bianchini et al. (2001).

A precipitação atípica de junho de 1997, provavelmente, foi a principal responsável pelo menor valor do índice de correlação da abscisão foliar e da precipitação média mensal do período de estudo comparado com a correlação da série histórica.

Borchert (2000) ressaltou que a abscisão das folhas senescentes permitia a reidratação da planta e isto seria o gatilho para a ativação das gemas e não as mudanças climáticas. No entanto, Pedroni et al. (2002) sugeriram que a precipitação, após período de estresse hídrico, foi o principal fator de estímulo ao brotamento em Copaifera langsdorffii Desf. A retomada de crescimento do caule em quatro espécies da Amazônia Boliviana após o período seco também estava relacionada à precipitação (Brienen & Zuidema 2005). Provavelmente, tanto a abscisão das folhas senescentes quanto as primeiras chuvas contribuíram para a reidratação de C. gonocarpum, resultando na ativação das gemas. Em 1996, o ano mais seco dentre os estudados, a recuperação hídrica da planta, provavelmente só aconteceu, após as primeiras chuvas de setembro, o que resultou em alta sincronia entre os indivíduos na produção de novas folhas em ambas as áreas. Já em 1997, com pluviosidade atípica em junho, o brotamento iniciou-se mais cedo (em agosto) e com baixa sincronia entre os indivíduos, em ambas as áreas. Em 1997, provavelmente, os diferentes ritmos fenológicos individuais foram respostas ao estado estrutural e funcional da cada árvore e às condições de seu microambiente particular.

Algumas plantas que não sofreram queda de folhas apresentaram brotamento, indicando que, em C. gonocarpum, não existe relação entre estes eventos, como sugerido por Morellato & Leitão Filho (1990). Para estas plantas, a precipitação provavelmente promoveu a ativação das gemas, principalmente entre os indivíduos da área não alagável.

A floração desta espécie pode ser classificada como anual, regular de duração intermediária, segundo a classificação de Newstrom et al. (1994). Esta fenofase apresentou alta sincronia entre os indivíduos, provavelmente, favorecendo a alogamia, como sugerido por Adler & Kielpinski (2000) para diversas populações de Spondias mombin L. do Panamá, a qual apresentava floração sazonal e sincrônica.

Como o aparecimento dos botões florais ocorreu na transição do período seco para o úmido (agosto/setembro), a redução do estresse hídrico (Borchert 1983, 2000, Singh & Kushwaha 2006) ou as primeiras chuvas (Opler et al. 1976, Singh & Kushwaha 2006) podem influenciar o início desta fenofase. Muitas espécies arbóreas do sudeste do Brasil florescem no início da estação chuvosa (Morellato et al. 2000, Pedroni et al. 2002). Williams et al. (1999) observaram que em algumas espécies semi-deciduas das savanas mésicas australianas a floração podia ocorrer antes das primeiras chuvas, enquanto que para outras espécies, esta fenofase somente ocorria após estas chuvas. No caso de C. gonocarpum, o fotoperíodo também parece desempenhar importante papel na ativação desta fenofase, fato já observado para outras espécies por outros autores (Adler & Kielpinski 2000, Rivera & Borchert 2001, Marques et al. 2004).

A dispersão de C. gonocarpum no início do período chuvoso possibilita maior sucesso na germinação das sementes e no estabelecimento das plântulas. Observações de campo indicam que a germinação de C. gonocarpum no Parque Estadual Mata dos Godoy ocorreu a partir de novembro, com um pico em dezembro-janeiro, época de maior pluviosidade. Em florestas tropicais sazonais muitas espécies zoocóricas apresentam o pico de maturação de frutos no período chuvoso (Adler & Kielpinski 2000, Justiniano & Fredericksen 2000, Pedroni et al. 2002, McLaren & McDonald 2005, Singh & Kushwaha 2006).

A partir dos dados acima discutidos, pode-se concluir que C. gonocarpum no Parque Estadual Mata dos Godoy apresenta sazonalidade em suas fenofases. Precipitação e temperatura estão inversamente relacionadas à abscisão de folhas, enquanto que o fotoperíodo está diretamente relacionado com a floração, para os indivíduos da área alagável. A abscisão foliar e a frutificação foram mais expressivas para a área alagável, não havendo diferenças nas demais fenofases, entre as áreas. A melhor correlação da abscisão de folhas com a média histórica de precipitação sugere que variação na pluviosidade de um ano em particular é menos importante para as plantas.

Agradecimentos – Ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da Unicamp pelo apoio e ao Instituto Ambiental do Paraná, por autorizar a realização dos estudos no Parque.

(recebido: 10 de fevereiro de 2005; aceito: 5 de outubro de 2006)

• ADLER, G.H. & KIELPINSKI, K.A. 2000. Reproductive phenology of a tropical canopy tree, Spondias mombin Biotropica 32:686-692.
• AUGSPURGER, C.K. 1983. Phenology, flowering synchrony, and fruit set of six neotropical shrubs. Biotropica 15:257-267
• BIANCHINI, E. 1998. Ecologia de população de Chrysophyllum gonocarpum (Mart. & Eichler) Engl. no Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, PR. Tese de doutorado, Universidade Estadual de Campinas, Campinas.
• BIANCHINI, E., PIMENTA, J.A. & SANTOS, F.A.M. 2001. Spatial and temporal variation in the canopy cover in a tropical semi-deciduous forest. Brazilian Archives of Biology and Technology 44:269-276.
• BIANCHINI, E., POPOLO, R.S., DIAS, M.C. & PIMENTA, J.A. 2003. Diversidade e estrutura de espécies arbóreas em área alagável do município de Londrina, Sul do Brasil. Acta Botanica Brasilica 17:405-419.
• BORCHERT, R. 1983. Phenology and control of flowering in tropical trees. Biotropica 15:81-89.
• BORCHERT, R. 2000. Organismic and environmental controls of bud growth in tropical trees. In Dormancy in plants: from whole plant behavior to cellular control (J.D. Viémont & J. Crabbé, eds.). CAB International, Wallingford, p.87-107.
• BORCHERT, R. & RIVERA, G. 2001. Photoperiodic control of seasonal development and dormancy in tropical stem succulent trees. Tree Physiology 21:213-221.
• BRIENEN, R.J.W. & ZUIDEMA, P.A. 2005. Relating tree growth to rainfall in Bolivian rain forests: a test for six species using tree ring analysis. Oecologia 146:1-12.
• CALLADO, C.H, SILVA NETO, S.J., SCARANO, F.R. & COSTA, C.G. 2001. Periodicity of growth rings in some flood-prone trees of the Atlantic rain forest in Rio de Janeiro, Brazil. Trees 15:492-497.
• DIAS, H.C.T. & OLIVEIRA FILHO, A.T. 1996. Fenologia de quatro espécies arbóreas de uma floresta estacional semidecídua em Lavras, MG. Cerne 2:66-88.
• FORSYTHE, W.C., RYKIEL JUNIOR, E.J., STAHL, R.S., WU, H. & SCHOOLFIELD, R.M. 1995. A model comparison for daylenght as a function of latitude and day of year. Ecological Modelling 80:87-95.
• FRANKIE, G.W., BAKER, H.G. & OPLER, P.A. 1974. Comparative phenological studies of trees in tropical wet and dry forests in the lowlands of Costa Rica. Journal of Ecology 62:881-913.
• JUSTINIANO, M.J. & FREDERICKSEN, T.S. 2000. Phenology of tree species in Bolivian dry forests. Biotropica 32:276-281.
• MARQUES, M.C.M., ROPER, J.J. & SALVALAGGIO, A.P.B. 2004. Phenological patterns among plant life-forms in a subtropical forest in southern Brazil. Plant Ecology 173:203-213.
• MCLAREN, K.P. & MCDONALD, M.A. 2005. Seasonal patterns of flowering and fruiting in a dry tropical forest in Jamaica. Biotropica 37:584-590.
• MORELLATO, L.P.C. & LEITÃO FILHO, H.F. 1990. Estratégias fenológicas de espécies arbóreas em floresta mesófila na Serra do Japi, Jundiaí, SP. Revista Brasileira de Biologia 50:163-173.
• MORELLATO, L.P.C., TALORA, D.C., TAKAHASI, A., BENCKE, C.C., ROMERA, E.C. & ZIPPARRO, V.B. 2000. Phenology of Atlantic Forest trees: a comparative study. Biotropica 32:811-823.
• NEWSTROM, L.E., FRANKIE, G.W. & BAKER, H.G. 1994. A new classification for plant phenology based on flowering patterns in lowland tropical rain forest trees at La Selva, Costa Rica. Biotropica 26:141-159.
• OPLER, P.A., FRANKIE, G.W. & BAKER, H.G. 1976. Rainfall as a factor in the release, timing and synchronization of anthesis by tropical trees and shrubs. Journal of Biogeography 3:231-236.
• PEDRONI, F., SANCHEZ, M. & SANTOS, F.A.M. 2002. Fenologia de copaíba (Copaifera langsdorffii Desf. - Leguminosae, Caesalpinioideae) em uma floresta semidecídua no sudeste do Brasil. Revista Brasileira de Botânica 25:183-194.
• REICH, P.B. 1995. Phenology of tropical forests: patterns, causes, and consequences. Canadian Journal of Botany 73:164-174.
• REICH, P.B. & BORCHERT, R. 1984. Water stress and tree phenology in a tropical dry forest in the lowlands of Costa Rica. Journal of Ecology 72:61-74.
• REITZ, R. 1968. Sapotáceas. In Flora Ilustrada Catarinense (R. Reitz, ed.). Herbário Barbosa Rodrigues, Itajaí.
• RIVERA, G. & BORCHERT, R. 2001. Induction of flowering in tropical trees by a 30-min reduction in photoperiod: evidence from field observations and herbarium collections. Tree Physiology 21:201-212.
• SILVA, F.C., FONSECA, E.P., SOARES-SILVA, L.H., MULLER, C. & BIANCHINI, E. 1995. Composição florística e fitossociologia do componente arbóreo das florestas ciliares da bacia do rio Tibagi. 3. Fazenda Bom Sucesso, município de Sapopema, PR. Acta Botanica Brasilica 9:289-302.
• SINGH, K.P. & KUSHWAHA, C.P. 2006. Diversity of flowering and fruiting phenology of trees in a tropical deciduous forest in India. Annals of Botany 97:265-276.
• SOARES-SILVA, L.H., KITA, K.K. & SILVA, F.C. 1998. Fitossociologia de um trecho de floresta de galeria no Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, PR, Brasil. Boletim do Herbário Ezechias Paulo Heringer 3:46-62.
• SOARES-SILVA, L.H., BIANCHINI, E., FONSECA, E.P., DIAS, M.C., MEDRI, M.E. & ZANGARO FILHO, W. 1992. Composição florística e fitossociologia do componente arbóreo das florestas ciliares da bacia do rio Tibagi. 1. Fazenda Doralice, município de Ibiporã, PR. Revista do Instituto Florestal 4:199-206.
• SUN, C., KAPLIN, B.A., KRISTENSEN, K.A., MUNYALIGOGA, V., MVUKIYUMWAMI, J., KAJONDO, K.K. & MOERMOND, T.C. 1996. Tree phenology in a tropical montane forest in Rwanda. Biotropica 28:668-681.
• VAN SCHAIK, C.P., TERBORGH, J.W. & WRIGHT, S.J. 1993. The phenology of tropical forests: adaptative significance and consequences for primary consumers. Annual Review of Ecology and Systematics 24:353-377.
• WILLIAMS, R.J., MYERS, B.A., EAMUS, D. & DUFF, G.A. 1999. Reproductive phenology of woody species in a north Australian tropical savanna. Biotropica 31:626-636.
• WRIGHT, S.J. & VAN SCHAIK, C.P. 1994. Light and the phenology of tropical trees. The American Naturalist 143:192-199.
• ZANGARO, W. & ANDRADE, G. 2002. Micorrizas arbusculares em espécies arbóreas nativas da bacia do rio Tibagi. In A bacia do rio Tibagi (M.E. Medri, E. Bianchini, O.A. Shibatta & J.A. Pimenta, eds.). Edição dos Editores, Londrina, p.173-212.
• ZAR, J.H. 1999. Biostatistical analysis. Prentice Hall, Upper Saddle River.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  02 Abr 2007
• Data do Fascículo
  Dez 2006

Histórico

• Aceito
  05 Out 2006
• Recebido
  10 Fev 2005