Morfometria de Papilioninae (Lepidoptera, Papilionidae) ocorrentes em quatro localidades do Rio Grande do Sul, Brasil. III. Análise da forma das asas através de marcos anatômicos

Morphometrics of Papilioninae (Lepidoptera, Papilionidae) occurring in four communities from Rio Grande do Sul, Brazil. III. Shape wing analysis by landmarks

Morfometria de Papilioninae (Lepidoptera, Papilionidae) ocorrentes em quatro localidades do Rio Grande do Sul, Brasil. III. Análise da forma das asas através de marcos anatômicos

Morphometrics of Papilioninae (Lepidoptera, Papilionidae) occurring in four communities from Rio Grande do Sul, Brazil. III. Shape wing analysis by landmarks

Rocco Alfredo Di Mare ^I; Elio Corseuil^II

^IDepartamento de Biologia, Centro de Ciências Naturais e Exatas, Universidade Federal de Santa Maria. Campus Universitário, Faixa de Camobi, km 9, 97115-900 Santa Maria, Rio Grande do Sul, Brasil. E-mail: ram13@ terra.com.br ^IICurso de Pós-Graduação em Biociências, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul. Caixa Postal 1429, 90619-900 Porto Alegre, Brasil. E-mail: [e-mail]

RESUMO

Neste estudo investigou-se a variação na morfologia das asas anteriores de 11 espécie de Papilioninae, coletadas em quatro localidades do Rio Grande do Sul. As análises foram realizadas usando descritores de forma a partir de marcos anatômicos, área das asas, e área, comprimento e largura da célula discal. Diferenças na configuração de consenso para a forma da asa entre as asas dos machos e das fêmeas não foram significantes, embora apresentem um grau de correlação elevado. A forma da asa não diferiu entre as quatro comunidades investigadas. As diferenças observadas na forma de asa das espécies estudadas poderiam ser mais bem explicadas por mudanças independentes associadas com diferentes áreas da asa, principalmente com a célula discal.

Palavras chave: Componente uniforme, configuração de consenso, marcos anatômicos, deformação relativa.

ABSTRACT

This study investigated variation in the forewing morphology of 11 butterfly species (Papilioninae), sampled in four communities of the Rio Grande do Sul State. The analyses were performed using descriptors of shape derived from anatomical landmarks, wing areas, and area, length and width of the discal cell. Differences in the consensus configuration for wing shape between male and female wings were not significant, showing a high correlation degree. The wing shape did not differ among the four communities investigated. The observed differences in wing shape of the species studied here should be better explained by independent changes associated with different areas of the wing, mainly with the discal cell.

Key words: Consensus configuration, landmarks, partial warps, shape components.

Embora a análise da forma possa ser investigada através de métodos matemáticos tradicionais (MARCUS 1990), nota-se um interesse renovado na comparação direta da forma dos organismos (BOOKSTEIN 1991, MARCUS 1993, ROHLF 1993). Entre estes métodos diretos utilizados se destaca a utilização de marcos anatômicos, para representar as formas de uma maneira compreensiva através de dados numéricos médios. Os dados podem ser obtidos através de coordenadas médias de marcos distribuídos perifericamente, ou dentro das estruturas analisadas, ou das distâncias entre os marcos anatômicos escolhidos diretamente para cada espécie.

Nos lepidópteros, a morfologia das asas incluindo características do tamanho, da forma, pigmentação e variação fenotípica têm desempenhado papel importante em estudos taxonômicos e evolutivos, embora os aspectos quantitativos de forma das asas, também, sejam empregados às vezes em estudos de padrões fenotípicos (MASON et al. 1968, BRAKEFIELD 1979, KINGSOLVER & WIERNASZ 1987), dimorfismo sexual (PEARSE & MURRAY 1982) e comportamento de vôo (NACHTIGALL 1967, ALEXANDER 1983, CORKUM 1987). Entretanto, limitações funcionais e arquitetônicas podem refletir padrões conservativos e estáveis de covariação, entre caracteres que são normalmente negligenciados em estudos de evolução morfológica (STRAUSS 1990).

As estratégias de comportamento adotadas por um indivíduo podem depender diretamente do seu fenótipo e no modo que ele interage com o ambiente. Nos organismos que voam, padrões de vôo distintos podem necessitar condições fisiológicas e bioquímicas diferentes (DUDLEY 2000). A forma e o tamanho do corpo devem ser vistos como resultado de um compromisso entre a reprodução máxima imediata e o investimento de energia assimilada para crescer, sobreviver e se reproduzir (HARDER 1985, BARBAULT 1988). Alterações na adaptabilidade resultam de pressões ecológicas relacionadas com energia, termorregulação, predação, competição intra e interespecífica, entre outros, determinando os coeficientes de seleção que usam o tamanho e a forma do corpo como uma característica central.

Segundo BARBAULT (1988), o tamanho e a forma têm sido usualmente analisados pelos ecologistas simplesmente como variáveis distintivas, em vez de uma característica central dependente de características fisiológicas, ecológicas e demográficas. Há uma desatenção para com a importância do tamanho e a forma que os organismos apresentam em relação às restrições ecológicas e pressões seletivas potenciais, tais como: competição intra-específica, predação, parasitismo e condições metabólicas que podem exercer influências sobre estas características. Normalmente, a associação é com a competição intraespecífica. Portanto, dados sobre a diversidade morfológica são importantes, tanto nos estudos ecológicos quanto evolutivos (ROHLF 1990).

Em Papilionidae, a subfamília Papilioninae é a maior, subdividida em três tribos: Leptocircini Kirby, 1896 [= Graphiini Talbot, 1939], Papilionini e Troidini. No Brasil, existem cerca de 73 espécies registradas para esta subfamília, distribuídas em nove gêneros: Battus Scopoli, 1777, Euryades Felder & Felder, 1864, Eurytides Hübner, 1821, Heraclides Hbn., 1819, Mimoides K. Brown, 1991, Parides Hübner, 1819, Protesilaus Swainson, 1832, Protographium e Pterourus Scopoli, 1777 (TYLER et al. 1994). TESTON & CORSEUIL (1998) listaram para o Rio Grande do Sul 37 representantes da família Papilionidae, incluindo espécies e subespécies. Na revisão bibliográfica realizada, não foram encontrados estudos que analisam quantitativamente a morfologia de Papilioninae no Brasil. Os estudos estão relacionados, principalmente, com a biologia, taxonomia, demografia, mimetismo, ecologia e reprodução de Papilionidae (D'ALMEIDA 1966, BROWN JR. et al. 1981, MORAIS & BROWN JR. 1992, TESTON & CORSEUIL 1998, entre outros).

Este trabalho tem como objetivo investigar padrões de variação na forma das asas anteriores de Papilioninae, capturados em quatro localidades da Depressão Central do Rio Grande do Sul, através dos padrões obtidos com marcos anatômicos.

MATERIAL E MÉTODOS

Foram analisadas 520 borboletas (379 machos e 141 fêmeas) pertencentes a 11 espécies de Papilioninae, uma das quais com três subespécies (Tab. I), coletadas em quatro sítios (VDRC = Vale do Diabo + Rincão do Canto; RSML = Rincão do Soturno + Morro do Link; AN = Água Negra; SCCB = Schöenstatt + Camobi) localizados na Depressão Central do Rio Grande do Sul, entre os paralelos 53º10' e 54º40'W e entre 29º00' e 29º20'S. As coletas foram realizadas entre setembro de 1994 a março de 1995 e entre novembro de 1995 a fevereiro de 1996, em intervalos médios de trinta dias para cada localidade estudada, utilizando rede entomológica convencional, durante períodos de quatro horas. Os adultos coletados foram acondicionados em envelopes de papel vegetal, individualizados, devidamente etiquetados e transportados para o Laboratório de Biologia Evolutiva do Departamento de Biologia da Universidade Federal de Santa Maria (UFSM). A identificação das espécies foi realizada com base em TYLER et al. (1994).

As localidades VDRC, RSML e AN estão localizadas em áreas remanescentes da floresta decidual e semidecidual da Serra Geral, todas em altitudes inferiores a 500 metros. Nelas podem ser distinguidos cinco extratos vegetais: emergente, arbóreo contínuo, arvoretas, arbustivo e herbáceo (KLEIN 1983). Em SCCB, a flora, eminentemente urbana, é constituída de plantas ornamentais cultivadas: Apocynaceae, Asteraceae, Malvaceae, Myrtaceae e Verbenaceae. As localidades podem ser distinguidas pelo percentual da cobertura vegetal, cerca de 70% em VDRC, 50% em RSML e 30% em AN. Água Negra se distingue por sua fisionomia particular: hábitat fragmentado, formado por capões com vegetação lenhosa baixa e de média altura, com abundância de Myrtaceae e Rubiaceae. Em SCCB a cobertura vegetal pode ser considerada mínima, quase inexistente, associada a uma vegetação antrópica (SCHWARTZ & DI MARE 2001).

As asas foram separadas do corpo e fixadas entre folhas de material plástico auto-adesivo transparente, com dimensões aproximadas de 10 cm x 10 cm. Foram escolhidos 22 marcos anatômicos para análise de coordenadas da célula discal (CD) (Fig. 1) e das regiões alares (Fig. 2): área basal (AB) área mediana (AM) e área apical (AP). De acordo com a classificação de BOOKSTEIN (1991), os marcos anatômicos estabelecidos no presente trabalho são do tipo I, exceto o marco 22, que foi obtido através da projeção da reta formada pelos marcos 2 e 16 até a borda basal da asa. As coordenadas dos marcos anatômicos foram digitalizadas com o programa TPSDIG32 (ROHLF 2001). Os valores das áreas, comprimento e largura da célula discal foram calculados com o programa UTHSCSA (WILCOX et al. 1996). Para que os dados fossem uniformizados, os valores absolutos obtidos foram convertidos em valores percentuais. A proporção das regiões alares foi calculada com base no quociente entre cada área (CD, AB, AM, AA) e a área total (AB + AM + AA). O comprimento relativo da célula discal foi estimado com base no quociente entre as retas formadas pelos pontos 1 e 4 (a) e 4 e 5 (b) (a/(a + b)) (Fig. 3), e a largura entre as retas formadas pelos pontos 2 e 17 (c) e 14 e 17 (d) (c/(c + d)) (Fig. 4). Os percentuais obtidos também foram utilizados na análise de agrupamento com o programa Statistica for Windows, versão 5.1 (STATSOFT 1995). O fenograma foi construído através do método UPGMA, a partir da distância de Manhattan. As configurações de consenso foram computadas a partir das coordenadas originais de cada espécime, através do método de superposição ortogonal pelos quadrados mínimos (MONTEIRO & REIS 1999).

Através dos programas TPSSPLIN versão 1.17 e TPSPLS versão 1.05 (ROHLF 1998), as formas de consenso de cada espécie foram usadas para analisar as deformações relativas, e as figuras obtidas no programa foram usadas para visualizar a direção e magnitude das diferenças na forma. As deformações foram ponderadas com a = 0, expoente usado para escalar as deformações parciais antes de computar os componentes principais das deformações relativas, de acordo com ROHLF (1993, 1996), para estudos sistemáticos exploratórios. Os resíduos da superposição ortogonal pelos quadrados mínimos, das coordenadas originais, para todos os 520 espécimes, foram também submetidos a duas análises separadas de deformações relativas, uma que incluiu o componente uniforme (affine) e outra que o excluiu. Os programas também foram usados para computar as distâncias de Procrustes, fazendo uso da regressão univariada descrita em BOOKSTEIN (1991), onde as coordenadas de cada marco são tratadas como um número complexo com x correspondendo a parte real e y a imaginária, para analisar as figuras de consenso entre os sexos.

RESULTADOS

A comparação da covariação das formas de consenso dos machos e das fêmeas, das espécies estudadas, mostra uma correlação alta (r = 0,98). Incluindo e excluindo o componente uniforme para a = 0 (Tab. II), podemos observar claramente que a maior parte da variação morfométrica é devida a soma dos três primeiros valores das deformações relativas observadas. Incluindo o componente uniforme o percentual é de 83,18% e 79,93% excluindo o componente uniforme.

O confronto da deformação relativa 1 versus deformação relativa 2, utilizando as formas de consenso dos machos e das fêmeas de cada espécie, para a = 0 e excluindo o componente uniforme (Fig. 6), mostra um padrão de classificação similar a filogenia estabelecida para o grupo (Fig. 7) (HANCOCK 1983, TYLER et al. 1994). Há uma separação clara das espécies no nível de tribo, o que não ocorre com a outra configuração que inclui o componente uniforme (Fig. 5). Analisando a deformação relativa 1, sem o componente uniforme, mostra que Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) é a espécie que apresenta as asas mais longas e as subespécies de Mimoides as mais curtas. Já a deformação relativa 2 mostra que Pterourus scamander scamander (Boisduval, 1836) tem as asas mais largas e Parides agavus (Drury, 1782), Parides anchises nephalion (Godart, 1819) e Parides bunichus perrhebus (Boisduval, 1836) as mais estreitas. Quando se compara a forma das asas das borboletas capturadas, para as seis espécies com maior número de indivíduos analisados, através da deformação relativa 1 versus deformação relativa 2, excluindo o componente uniforme, não são observadas evidências que a forma seja diferente entre as quatro localidades investigadas (Fig. 8). Esta observação também pode ser estendida para as demais espécies e na condição que inclui o componente uniforme.

A figura 9 mostra a análise de agrupamento realizada, utilizando os percentuais relativos da área, do comprimento e da largura da célula discal e das regiões basal, mediana e apical (Figs 1-4, Tab. III). Embora o universo de espécies seja limitado, para uma generalização, o fenograma mostra que os grupos formados (Fig. 4), com esta metodologia, não representam a filogenia das tribos (Fig. 7). Entretanto, a comparação das formas obtidas através de transformação não uniforme (veja Fig. 10) pode explicar algumas semelhanças observadas na forma das asas entre as espécies. Mimoides lysithous eupatorion (Lucas, [1859]), Mimoides lysithous lysithous (Hübner, [1821]), P. bunichus perrhebus e Heraclides hectorides (Esper, 1794) diferenciam-se das demais espécies por apresentarem células discais com áreas proporcionalmente maiores e P. scamander scamander e Euryades corethrus (Boisduval, 1836) proporcionalmente menores. Parides bunichus perrhebus, P. agavus e M. lysithous mostram células discais mais longas enquanto P. scamander scamander, H. thoas brasiliensis, Heraclides astyalus astyalus (Godart 1819) e Battus polydamas polydamas (Linnaeus, 1758) mais curtas. Heraclides astyalus astyalus, P. scamander scamander e H. hectorides apresentam uma célula discal mais larga e B. polystictus polystictus (Butler, 1874), B. polydamas polydamas e E. corethrus mais estreita. Parides anchises nephalion, M. lysithous lysithous e M. lysithous rurik (Eschscholtz, 1821) exibem área mediana maior e H. hectorides, H.astyalus astyalus e H. thoas brasiliensis menor área. Heraclides astyalus astyalus e H. hectorides caracterizam-se por apresentarem área basal maior e P. anchises nephalion, M. lysithous rurik, B. polydamas polydamas e M. lysithous lysithous a menor. Heraclides astyalus astyalus, H. thoas brasiliensis e H. hectorides exibem a maior área apical e P. anchises nephalion, M. lysithous lysithous, E. corethrus e M. lysithous rurik a menor.

DISCUSSÃO

A análise quantitativa de marcos anatômicos tem fornecido evidências sobre a variação na simetria das formas e sobre a variabilidade inerente, que pode ser biologicamente relevante (DALY 1985, ROHLF 1990, STRAUSS 1990).

O alto grau de correlação estimado neste estudo indica que a forma da asa anterior não é útil para discriminar os sexos, pois as formas médias de machos e fêmeas não diferem nem no comprimento e nem na largura.

A análise das deformações relativas mostra que as diferenças na forma das asas das espécies estudadas não podem ser explicadas por fenômenos que modificam a forma como um todo. Sugere-se, ainda, que diferentes regiões da asa podem desenvolver sua forma independentemente uma das outras (MONTEIRO & REIS 1999). Tal observação pode ser utilizada futuramente para identificar padrões de variação ou para analisar novas maneiras de descrever e avaliar alterações na forma da asa destas borboletas. O dimorfismo sexual com base na forma da asa não pode ser utilizado como um caractere discriminatório, já que as formas de consenso de machos e fêmeas, de uma mesma espécie, ocupam posições próximas, quando confrontadas as deformações relativas (Figs 5-7). Deste modo, com base nos gêneros analisados, diferenças na forma da asa, entre os sexos de Papilioninae, não podem ser determinadas através de morfometria geométrica. Entretanto, tal observação pode ser útil em estudos filogenéticos, quando o número de borboletas analisadas em um dos sexos é pequeno em relação ao outro. A falta de distinção na forma da asa entre as localidades estudadas denota que a forma é conservativa e deve estar sob forte seleção estabilizadora, não permitindo variações que se afastem muito da forma mais freqüente. Por outro lado, a semelhança observada entre as localidades investigadas demonstra a necessidade de estudar e determinar os limites geográficos que podem produzir diferenciações locais. As semelhanças e recorrências entre os valores percentuais denotam que os grupamentos formados podem revelar padrões evolutivos associados ao comportamento ecológico das espécies. Estudos que agregassem a forma da asa com ambientes e comportamentos ecológicos poderiam explicar a similaridade observada na estrutura e na forma da asa, como por exemplo, mecanismos associados com o vôo e deslocamento na área de vida, ou entre o vôo e comportamento de escape em relação a predadores (DUDLEY 2000).

Os resultados obtidos neste estudo podem ser entendidos como uma contribuição ao estudo de marcos anatômicos e a aspectos na variação da forma da asa anterior de Papilioninae. Estes resultados também exemplificam como o método pode enriquecer a nossa avaliação na descrição da forma. Contudo, o estudo de marcos anatômicos deve ser compreendido como um procedimento auxiliar na descrição e não como protocolo para substituir a descrição destas borboletas. Todavia, esta prudência não deve impedir que os resultados possam ser analisados com discernimento e confiança nas diferenças naturais da forma entre organismos (NAYLOR 1996).

AGRADECIMENTOS

À CAPES pela bolsa PICD. Ao Dr. Roberto E. Reis (PUCRS), pela leitura crítica do trabalho.

Recebido em 02.III.2004; aceito em 04.XI.2004.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  27 Abr 2006
• Data do Fascículo
  Dez 2004

Histórico

• Aceito
  04 Nov 2004
• Recebido
  02 Mar 2004