Modelação espacial da Sigatoka-negra (Mycosphaerella fijiensis M. Morelet) em banana cultivar Gran Enano

rceres Revista Ceres Rev. Ceres 0034-737X 2177-3491 Universidade Federal de Viçosa RESUMO Mycosphaerella fijiensis M. Moleret é um dos agentes causadores do “complexo Sigatoka”, o qual é a doença mais destrutiva na cultura da banana e do plátano. No presente trabalho, foi modelada espacialmente, mediante técnicas geoestadisticas, a folha mais jovem manchada (FMJM) como a variável biológica indicadora da severidade da doença na cultura, com o objetivo de determinar a sua estrutura e categoria de dependência espacial. A FMJM foi avaliada nas semanas 43, 45, 46 e 47 de 2005, sobre 71 plantas de bananeira cultivar Gran Enano com emissão recente da inflorescência. Demarcou-se, no campo, uma malha irregular, com uma distância mínima entre pares de plantas de 21 m e uma distância máxima de 1077 m, numa fazenda, localizada no Município de Carepa (Antioquia), região de floresta úmida tropical (fu-T). A variável apresentou um comportamento anisotrópico para as semanas 45, 46 e 47, foi descrito a partir de um modelo Gaussiano em cada uma das semanas, com uma gama de dependência espacial decrescente de 673.25, 345.53 y 296.36 m, respectivamente, o que diverge dos modelos reportados em outras pesquisas, em patossistemas similares. Os modelos que se ajustaram para as semanas 45 e 47, mostraram forte dependência espacial; o modelo da semana 46, moderada dependência espacial e o modelo da semana 43, sem dependência espacial. INTRODUCCIÓN Las musáceas, entre las que se incluyen banano y plátano, son el cuarto cultivo alimenticio más importante económicamente, después del arroz, el trigo y el maíz (Churchill, 2011). A nivel mundial, Colombia se ubicó en el duodécimo puesto en producción de banano después de Costa Rica; donde India, China (Continental) y Filipinas, ocuparon los tres primeros lugares (FAOSTAT, 2014). En Colombia, en el año 2013, el banano en conjunto con el plátano, aportaron el 1.5% de las exportaciones totales, el 5.2% de las no tradicionales y el 33.6% de las agropecuarias sin incluir el café; las exportaciones de banano ascendieron a 96 millones de cajas de 18.14 kg, por valor de $803.30 millones de dólares, producidas en 48325 hectáreas, de las cuales, 35425 hectáreas correspondieron a la zona bananera de Urabá (Antioquia) y 12900 hectáreas a la zona bananera del Magdalena y la Guajira (AUGURA, 2014). Según Churchill (2011), el agente causal de la Sigatoka negra - SN (Mycosphaerella fijiensis M. Morelet, anamorfo Pseudocercospora fijiensis (M. Morelet) Deighton), es calificado como el miembro más destructivo del “complejo Sigatoka”, el cual incluye a la Sigatoka amarilla - SA (M. musicola R. Leach ex. J.L. Mulder, anamorfo P. musae (Zimm.) Deighton) y a la mancha foliar Eumusae (M. eumusae Crous & Mour., anamorfo P. eumusae Crous & Mour.). Así mismo, el complejo Sigatoka, es considerado como la enfermedad más destructiva para los cultivos de banano y plátano, puesto que, al atacar las hojas, genera un rápido deterioro del área foliar, disminuye la capacidad fotosintética de éstas y reduce la calidad y cantidad de la fruta, al inducir la maduración prematura de los racimos (Patiño, 2000; Bornacelly, 2009; Churchill, 2011). Hidalgo et al. (2006) hallaron que la tasa fotosintética neta foliar (Fn; µmol de CO2 reducidos por m2s-1), decayó con el incremento del porcentaje de severidad (Fn = 6.85 - 0.15X; R2 = 0.72) y el estadio de la enfermedad (Fn = 8.36 - 1.62X; R2 = 0.60). Rodríguez-Gaviria & Cayón (2008) afirmaron que en hojas donde se observó el grado cuatro de severidad, según la escala de Stover modificada por Gauhl (1989), hubo una disminución de la tasa fotosintética cercana al 30%. Chillet et al. (2009) y Castelan et al. (2012) reportaron la reducción de la vida verde de la fruta (6.1 a 13.8 días) en parcelas donde no se controló la enfermedad, en comparación con parcelas donde sí se efectuó control (24.7 a 28 días); así como un menor peso de la fruta (40%) (Castelan et al., 2012). Además, Kema (2006) y Rey & Mira (2010) aseveran que el control de la enfermedad representa entre el 20 y el 30% de los costos de producción. Chellemi et al. (1988) afirman que la caracterización de la posición espacial de los miembros de una población de organismos como: patógenos de plantas y plantas enfermas, pueden facilitar la determinación de variables como la relación entre la densidad de inóculo y la incidencia de la enfermedad, parámetros óptimos de muestreo, y la influencia de factores culturales, biológicos y ambientales en la dinámica de poblaciones; y, el establecimiento de mapas de distribución y expansión espacial de cualquier enfermedad y su intensidad sobre el área de estudio (Moreira et al., 2010; Ramírez et al., 2011; Sánchez-Pale et al., 2011;). Para tal fin, se usan aproximaciones de la geoestadística, a través de las cuales, es posible cuantificar el comportamiento espacial de variables no fácilmente perceptibles en múltiples direcciones del espacio (patrón espacial) a distintas escalas seleccionadas (Gallardo, 2006; Ramírez et al., 2011; Sánchez-Pale et al., 2011). Araújo et al. (2011) aseveran además, que la geoestadística, es una herramienta importante en el análisis de datos espaciales y en la generación de información y conocimiento que puede ser empleado en la agricultura de precisión; con la cual, según Zucoloto et al. (2009), Ramírez et al. (2011) y Sánchez-Pale et al. (2011) sería posible obtener ahorros económicos y ambientales, al poder dirigir las diversas alternativas de control hacia las zonas específicas de infestación. Ramírez et al. (2011) y Sánchez-Pale et al. (2011) en 20 localidades de 19 municipios del estado de México (México) durante el 2006 y 30 localidades de 27 municipios del mismo estado durante el 2008, respectivamente, para el patosistema Sporisorium reilianum (Kühn) Langdon y Fullerton - Zea mays L., encontraron un comportamiento espacial agregado de la enfermedad con alta dependencia espacial; el cual describieron, durante el 2006 en 16 localidades, mediante modelos esféricos, con un rango que osciló entre 143.24 y 1461.50 m; en dos localidades, por medio de modelos exponenciales con rangos de 613.85 y 1671.30 m y en dos localidades, a través de modelos gaussianos con rangos de 237.54 y 567.70 m; durante el 2008 en 21 localidades, mediante modelos esféricos con un rango que osciló entre 157.29 y 1730.80 m; en cinco localidades, por medio de modelos exponenciales con un rango que osciló entre 644.74 y 1083.09 m y en dos localidades, a través de modelos gaussianos con rangos de 2035.44 y 2230.19 m. Moreira et al. (2010), ajustaron modelos gaussianos al patosistema Candidatus Liberibacter spp. - Citrus sinensis (L.) Osbeck, los cuales presentaron alta dependencia espacial con rangos que oscilaron entre 300 y 560 m, en evaluaciones realizadas entre marzo de 2005 y julio de 2007 en el estado de São Paulo (Brasil). Zucoloto et al. (2009) asignaron un modelo exponencial al patosistema Fusarium oxysporum Schlecht f. sp. cubense - plátano cv. Prata-anã (Musa sp. AAB, subgrupo Prata), el cual evidenció alta dependencia espacial y un rango de 10 m, en una investigación desarrollada en el estado de Espírito Santo (Brasil). No obstante, Almeida et al. (2011) no hallaron dependencia espacial para el patosistema Phytophthora nicotianae Breda de Haan - Allium cepa L., en un estudio adelantado entre los meses de diciembre de 2005 y mayo de 2006 en el estado de São Paulo. Éstas metodologías no han sido exploradas en detalle para el patosistema Sigatoka - Musa sp., salvo los trabajos adelantados en Brasil por Rocha et al. (2010), Uchôa et al. (2011) y Freitas (2013), en variedades comerciales de plátano y banano en ese país. En Colombia éstas interacciones, no han sido analizadas mediante aproximaciones de la geoestadística en sus zonas productoras; por tanto, el objetivo de esta investigación, fue modelar el comportamiento espacial del patosistema SN - Musa sp. AAA, subgrupo Cavendish, mediante métodos estadísticos, para determinar la estructura y categoría de dependencia espacial de la variable estudiada, en un área históricamente conocida por alta incidencia de la enfermedad. MATERIALES Y MÉTODOS Localización del experimento La investigación se llevó a cabo en las semanas 43, 45, 46 y 47 de 2005, en la finca bananera Punto Fijo, ubicada en el Municipio de Carepa (Antioquia), región de Urabá (Colombia), a 7°47’N, 76°41’W y 16 m de altitud. La región está localizada en su mayoría, en relieve plano y ligeramente plano, con algunas inclusiones de relieve ligero y moderadamente escarpado; se distribuye en climas cálido seco, con una precipitación media entre 1900 y 2100 mm; cálido húmedo, con precipitaciones entre 2300 y 3000 y cálido muy húmedo, con precipitación anual entre 3000 y 4200 mm. La temperatura promedio anual es de 28°C (IGAC, 2007). Malla de muestreo Se georreferenciaron 51 puntos en una cuadrícula con celdas de 100 x 100 m, con un GPS (Trimble® GeoXMTM), bajo el sistema de proyección UTM WGS1984 18 N, en los que se identificó por intersección, una planta de banano cv. Gran Enano (Musa sp. AAA, subgrupo Cavendish) que había emitido recientemente su inflorescencia y dentro de la misma, se anidó una cuadrícula con celdas de 50 x 50 m, en la que se ubicaron espacialmente 20 puntos y se georreferenció una planta de banano Cavendish cv. Gran Enano por sitio con las mismas características; para finalmente, obtener una malla irregular compuesta por 71 plantas, con una distancia mínima entre pares de plantas de 21 m y una distancia máxima de 1077 m (Figura 1). Figura 1: Malla de muestreo. En cada una de las plantas, se registraron semanalmente datos de la hoja más joven manchada (HMJM) (Torres et al., 2006), como la posición de la hoja más joven con síntomas finales de la enfermedad, estados cinco y seis según los estados de evolución de la enfermedad descritos por Fouré & Ganry (2008). Análisis estadístico y geoestadístico En el análisis estadístico, se usó como variable respuesta la HMJM y como covariables las coordenadas. Se realizó una comparación múltiple de las medias de las sumas de los rangos mediante el test de Kruskal-Wallis, por medio de la función kruskal del paquete agricolae (de Mendiburu, 2014). Puesto que los residuales del modelo: HMJM ~ SEMANA, no se ajustaron a una distribución normal al ser evaluados mediante el test de normalidad de Shapiro-Wilk (p < 0.01) y las varianzas resultaron homocedásticas (p > 0.01), al ser calculadas con la prueba robusta tipo Brown-Forsythe Levene modificada, función levene.test del paquete lawstat (Gastwirth et al., 2013). Para los análisis geoestadísticos, se verificó el supuesto de normalidad mediante el coeficiente de asimetría Skewness, según el rango establecido por Kerry & Oliver (2007). Los procedimientos geoestadísticos en toda el área muestreada (n = 71), se efectuaron con la evaluación del comportamiento espacial de la HMJM, en función de los ejes coordenados, como estrategia de extracción de tendencia. Para estos análisis se utilizó el paquete geoR (Ribeiro & Diggle, 2001). La dependencia espacial de la HMJM, se valoró en los semivariogramas empíricos: omnidireccional y en los ángulos de 0°, 45°, 90° y 135°, con el fin de elegir aquel en el que se evidenciara mayor rango o alcance (a) (distancia máxima a la que existe correlación entre parejas de puntos), mayor meseta (C + C0) (semivarianza total) y menor efecto pepita (C0) (semivarianza atribuida al error de medición y a la variabilidad presentada a una escala menor que la de muestreo). Se determinó la existencia de dependencia espacial, con una confianza del 95%, cuando los primeros puntos de los semivariogramas seleccionados cortaron la banda envolvente inferior, generada por medio de la función variog.mc.env. Posteriormente, se ajustaron tres modelos teóricos a cada uno de los semivariogramas empíricos, todos pertenecientes a la familia Matérn, por medio de la función variofit, mediante la variación del parámetro de suavización Kappa, al cual se le asignaron valores de 0.5, 1.5 y 2.5. Según Diggle & Ribeiro (2007) un modelo es exponencial cuando Kappa = 0.5 y un modelo es gaussiano cuando Kappa tiende a infinito. De cada uno de los modelos teóricos ajustados, se extrajo el valor de la meseta y del rango, y al evaluar la proporción del efecto pepita (C0) respecto a la meseta (C0 + C), se asignó una categoría de dependencia espacial según Cambardella et al. (1994) (Ecuación 1 ), quienes califican la variable como: fuertemente dependiente, cuando el porcentaje de dependencia espacial es inferior al 25%; medianamente dependiente, cuando se encuentra entre el 25 y el 75% y débilmente dependiente, cuando supera el 75%. Se fijó un modelo “efecto pepita puro”, en los casos que no se detectó dependencia espacial y finalmente, se generaron mapas predictivos para la variable, a partir del modelo teórico que arrojó el menor valor de mínimos cuadrados ponderados (MCP), para cada uno de los casos en los que se identificó dependencia espacial mediante un kriging ordinario, por medio de las funciones krige.control y krige.conv. según Moreira et al. (2010), lo que permite ver el comportamiento de la variable objeto de estudio a través de mapas de isolíneas. Todos los procedimientos anteriores se realizaron en el software R (R Core Team, 2014). Ecuación 1 RESULTADOS Y DISCUSIÓN La posición de la HMJM varió entre la hoja seis y la hoja 11; observando las hojas más jóvenes manchadas en las semanas 43 y 47 (Tabla 1). A partir de la comparación múltiple de las medias de las sumas de los rangos, mediante el test de Kruskal-Wallis, se encontró que la semana 47 se diferenció significativamente (p < 0.05) de las semanas 43 y 46, mas no de la semana 45. Las semanas 43, 45 y 46 no difirieron entre sí. En términos generales, la población de plantas evaluadas presentó, para las semanas 43 y 47, plantas con la HMJM entre las hojas seis y 10, mientras que, para las demás semanas, entre las hojas siete y 11; lo que indica, que para el período trabajado, la enfermedad exhibió un comportamiento relativamente estable. Tabla 1: Estadísticos resumen del comportamiento de la Sigatoka negra, evaluada a través de la Hoja Más Joven Manchada durante cuatro semanas, año 2005 A partir del análisis de tendencia espacial, para la HMJM en función de los ejes coordenados, se deduce que la enfermedad presentó un comportamiento estacionario, es decir, que el valor promedio de la HMJM, se puede considerar estadísticamente similar en cualquier sector del campo de estudio; esto evidenciado, en la no relación de esta variable con los ejes coordenados, tanto a través de una superficie lineal como cuadrática. En el caso lineal, se obtuvieron coeficientes de determinación (R2), que variaron entre 0.04 y 0.21 según la semana y para el cuadrático, entre 0.07 y 0.23, siendo además, modelos no significativos (p > 0.05) para las semanas 43, 46 y 47 (Tabla 1). En términos prácticos, estos resultados indican que, en el área trabajada, las características bióticas y abióticas que condicionan el desarrollo de la enfermedad, no presentan cambios significativamente contrastantes, en función de los ejes coordenados, como para que el valor promedio de la HMJM, presentara un comportamiento diferencial en ciertos sectores del cultivo. La semivarianza de la HMJM tuvo un comportamiento anisotrópico para las semanas 45, 46 y 47 (Tabla 2); el mayor rango, meseta y categoría de dependencia espacial, se presentó en una dirección de 90° en las semanas 45 y 46, y para una dirección de 0° en la semana 47; lo que significa, que la relación de la enfermedad entre pares de puntos separados a diferentes distancias, depende de la dirección, en otras palabras, se detectó un mayor grado de similitud (autocorrelación o dependencia espacial) y a una mayor distancia, en el nivel de enfermedad presentado por las plantas, para ciertas direcciones respecto a otras. Lo anterior implica que, para los diferentes ángulos de evaluación, la dependencia espacial varió, lo que permitió identificar ángulos en los que la autocorrelación de la HMJM alcanzaba mayores distancias, osea, mayor rango de dependencia espacial; mientras que, para otras direcciones, la autocorrelación se perdía a una menor distancia entre pares de puntos, es decir, menor rango de dependencia espacial. En la práctica, esta variación en la dependencia espacial, probablemente, pueda deberse a cambios de dirección de los patrones de las corrientes de aire en la región de estudio, los cuales, pueden incidir en una dispersión diferencial de los propágulos del agente causal de la enfermedad, dependientes de la dirección de las corrientes de aire dentro la de plantación. Tabla 2: Parámetros de los modelos teóricos ajustados al comportamiento espacial de la Sigatoka negra, evaluada a través de la Hoja Más Joven Manchada durante cuatro semanas, año 2005 a Kappa, según Diggle & Ribeiro (2007), un modelo exponencial cuando Kappa = 0.5 y, un modelo gaussiano cuando Kappa tiende a infinito. b C0, efecto pepita. c C0 + C, meseta. d a, rango. e (C0 / (C0 + C)), dependencia espacial. f MCP, Mínimos Cuadrados Ponderados. Para el caso de estudio, en la semana 43 no se halló dependencia espacial, por lo que se asignó un modelo “efecto pepita puro”, a partir del cual se concluyó que, durante esta semana de evaluación, la posición de la HMJM, exhibió un comportamiento aleatorio en el área de estudio. Almeida et al. (2011), quienes ajustaron éste mismo modelo a la distribución espacial de Phytophthora nicotianae, en un cultivo de cebolla concluyeron que se debe al alto índice de infestación del hongo en toda el área evaluada. Para las demás semanas, sí se detectó estructuración espacial para la SN. Los modelos Matérn que menor suma MCP presentaron, fue cuando se usó un valor de Kappa de 2.5, lo que se aproxima a un modelo gaussiano según Diggle & Ribeiro (2007) (Figura 2). Figura 2: Modelos teóricos ajustados al comportamiento espacial de la Sigatoka negra, evaluada a través de la Hoja Más Joven Manchada durante cuatro semanas, año 2005. a. Semana 43: semivariograma omnidireccional, modelo: “Efecto pepita puro”; b. y c. Semana 45 y 46: modelo: Matérn, ángulo de anisotropía: 90°, relación de anisotropía: uno y 1.5, respectivamente; d. Semana 47: modelo: Matérn, ángulo de anisotropía: 0°, relación de anisotropía: dos. Estos resultados contrastan con los encontrados por Freitas (2013), quien ajustó dos modelos exponenciales para la SA en una plantación de plátano cv. Prata-anã, localizada en Lavras, estado de Minas Gerais (Brasil), los cuales exhibieron una moderada dependencia espacial (60.32%) y un rango de 193.71 m para la malla principal y una fuerte dependencia espacial (0%) y un rango de 6.58 m para la malla secundaria. Los modelos hallados en el presente estudio, describen que el rango de la dependencia espacial de la enfermedad, disminuyó con el tiempo: 673.25, 345.53 y 296.36 m, en las semanas 45, 46 y 47, respectivamente, además, de una fuerte dependencia espacial (0%) para las semanas 45 y 47; mientras que, para la semana 46, se obtuvo una moderada dependencia espacial (42.56%), según las categorías de dependencia espacial propuestas por Cambardella et al. (1994). Adicionalmente, los modelos gaussianos se diferencian de los exponenciales, al representar espacialmente una variable homogénea como se evidencia en la Figura 3, donde para todas las semanas, el valor de la HMJM varía poco entre puntos separados a grandes distancias, lo que coincide, con los resultados logrados por Ramírez et al. (2011) y Sánchez-Pale et al. (2011), quienes concluyeron, que para las localidades en las que se asignó un modelo exponencial, manifestaron una distribución de limites irregulares o aleatorios de Sporisorium reilianum dentro del área de estudio, mientras que, en las que se estableció un modelo gaussiano, se observó que la enfermedad se expresó en forma o expansión continua respecto de los puntos muestreados. Figura 3: Mapas predictivos del comportamiento espacial de la Sigatoka negra, evaluada a través de la Hoja Más Joven Manchada durante cuatro semanas, año 2005. a. y b. Semana 45 y 46: modelo: Matérn, ángulo de anisotropía: 90°, relación de anisotropía: uno y 1.5, respectivamente, Kappa: 2.5 (modelo gaussiano); c. Semana 47: modelo: Matérn, ángulo de anisotropía: 0°, relación de anisotropía: dos, Kappa: 2.5 (modelo gaussiano). Uchôa et al. (2011) no encontraron dependencia espacial para la variable severidad, evaluada según la escala de Stover modificada por Gauhl (1994, como se cita en Uchôa et al., 2011), en el patosistema SN - banano cv. Gran Enano, puesto que el valor del efecto pepita y la meseta es el mismo, y según las categorías de dependencia espacial propuestas por Cambardella et al. (1994), indica una nula dependencia espacial, ya que la relación del efecto pepita respecto a la meseta es superior al 75% (Ecuación 1). En la práctica y para las condiciones del área de estudio, los modelos muestran un comportamiento dinámico de la enfermedad, cuyos cambios son detectables a rangos temporales muy cortos (una semana). En este caso, la enfermedad pasó de una fase de comportamiento aleatorio o nula dependencia espacial en la semana 43, a una más fuerte relación espacial; y a una fuerte y moderada dependencia espacial, en las semanas 45 y 46 respectivamente, en la dirección norte-sur (90°) del área de estudio; sin embargo, para la semana 47, además de haberse disminuido significativamente el alcance de la relación entre muestras, la dirección de ésta cambió hacia la dirección este-oeste del área, no obstante, exhibió una fuerte dependencia espacial. Los mapas de predicción presentados en la Figura 3 muestran que, en la mayor parte del área de estudio, el nivel de enfermedad según la HMJM, se situó entre las hojas siete a nueve (regiones naranjas a rojo), con pocas áreas relativamente más sanas, situadas en la HMJM mayor a 11 (regiones amarillo a blanco). Para la semana 46, los niveles más altos de enfermedad, se localizaron hacia la parte sur y centro del lote; mientras que en la semana 47, se evidenció un comportamiento de focos o agregados, con áreas pequeñas de diferentes niveles de enfermedad distribuidos a través del campo, comportamiento que evidencia el menor alcance en la relación entre muestras, a medida que se incrementó la distancia, semejante a lo encontrado por Rocha et al. (2010), quienes al realizar la caracterización espacial de la SA en tres plantaciones de plátano cv. Pacovan (Musa sp. AAB, subgrupo Prata), ubicadas en el Valle del Siriji, estado de Pernambuco (Brasil), identificaron un patrón agregado de plantas enfermas, al observar, que la forma de los agregados fue alargada con dirección a los surcos, con una dependencia espacial continua hasta de 81 m, mientras que lateralmente fue de hasta 39 m. CONCLUSIONES Se detectó estructuración espacial para el patosistema Sigatoka negra - Musa sp. AAA, subgrupo Cavendish, bajo las condiciones del bosque húmedo tropical (bh-T) y se modeló esa estructuración, a través del modelo gaussiano de la familia Matérn, con el cual, se describió el comportamiento de la enfermedad en el campo de estudio, durante las semanas 45 a 47. La enfermedad presentó un comportamiento espacial dinámico a través del tiempo, evidenciado en el cambio de los patrones de estructuración, en cuanto al rango y dirección de la relación espacial. Los modelos teóricos ajustados, presentaron mayores rangos de dependencia espacial, a los obtenidos por otros autores en investigaciones similares en el patosistema Sigatoka amarilla - Musa sp. AAB, debido quizás, al mayor potencial epidémico reportado para la Sigatoka negra y a la menor susceptibilidad de los materiales AAB. Los mapas de predicción muestran un patrón más generalizado y estructurado para las semanas 45 y 46, mientras que, se evidenciaron agregados o focos en la semana 47. Deben realizarse nuevas investigaciones, en las que se identifiquen covariables determinantes de la dependencia espacial de la variable biológica estudiada, que a su vez, lleven a entender el cambio del ángulo de anisotropía entre semanas. AGRADECIMIENTOS A Colciencias y al Programa de Jóvenes Investigadores e Innovadores. A la Finca Punto Fijo y al Centro de Investigaciones del Banano - Cenibanano, por su apoyo y/o financiación de este estudio. A la doctora Gloria Patricia Castillo Urquiza por su apoyo en la traducción al portugués. REFERENCIAS Almeida FA, Barreto M, Barbosa JC & da Costa FM (2011) Distribução espacial de Phytophthora nicotianae e reação de cultivares de cebola ao fungo. Summa Phytopathologica, 37:13-17. 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