Biologia reprodutiva e polinização de <i>Palicourea crocea</i> (Rubiaceae), uma espécie distílica e ornitófila no Cerrado de Goiás, Brasil

Coelho, Christiano Peres; Consolaro, Hélder Nagai; Oliveira, Paulo Eugênio

doi:10.1590/2175-7860202071087

Christiano Peres Coelho ⁵5 Autor para correspondência: cpcbio@hotmail.com

Universidade Federal de Jataí, Unidade Acadêmica Especial de Ciências Biológicas, Herbário Jataiense, Rod. BR-364, km 195, 3800, 75801-615, Jataí, GO, Brasil.

4 ORCID: <https://orcid.org/0000-0001-7631-3140>

https://orcid.org/0000-0001-7631-3140

Hélder Nagai Consolaro

Universidade Federal de Catalão, Depto. Ciências Biológicas, Av. Lamartine Pinto de Avelar 1120, Setor Universitário, 75704-020, Catalão, GO, Brasil.

Paulo Eugênio Oliveira

Universidade Federal de Uberlândia, Inst. Biologia, Av. Pará 1720, Campus Umuarama, 38405-320, Uberlândia, MG, Brasil.

5 Autor para correspondência: cpcbio@hotmail.com

4
ORCID: <https://orcid.org/0000-0001-7631-3140>

Figuras (7)
Tabelas (5)

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Figura 1
Fenologia Palicourea crocea (Rubiaceae) em área de Mata Estacional semi decidual na região Sul do estado de Goiás-Brasil. A largura da linha indica a intensidade da fenofase de acordo com Fournier (1974)Fournier LA (1974) Un método cuantitativo para la medición de características fenológicas en árboles. Turrialba 24: 422-423., com 4 níveis de intensidade: 0-25%; 26-50%; 51-75% e 75-100%.

Figure 1
Phenology of Palicourea crocea (Rubiaceae) in area of semi deciduous seasonal forest in the South region of the state of Goiás-Brazil. The line width indicates the intensity of phenophase according to Fournier (1974)Fournier LA (1974) Un método cuantitativo para la medición de características fenológicas en árboles. Turrialba 24: 422-423., with 4 levels of intensity: 0-25%; 26-50%; 51-75% and 75-100%.

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Figura 2
a-d. Aspecto geral de Palicourea crocea em área de Mata estacional semi decidual em Itumbiara, GO - a. detalhe da inflorescência de indivíduos na área de estudo; b. detalhe das flores longi e brevistílica, setas mostram a altura dos estigmas; c. detalhe dos frutos verdes em inflorescência terminal cimosa paniculada; d. detalhe dos frutos maduros e verdes. Barras: 1 cm.

Figure 2
a-d. General aspect of Palicourea crocea in a semi deciduous forest area in Itumbiara, GO - a. detail of the inflorescence of individuals in the study area; b. detail of the pim and thrum flowers, arrows show the height of stigmas; c. detail of green fruits in paniculate terminal cimose inflorescence; d. detail of ripe and green fruit . Bars: 1 cm.

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Figura 3
Regressão linear entre tamanho da flor e altura das anteras nos dois morfos florais de Palicourea crocea no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás. Valores de regressão linear simples para cada morfo.

Figure 3
Linear regression between flower size and height of anthers in the two floral morphs of Palicourea crocea in understory in Semi Seasonal Forest in the southern region of the state of Goiás. Values of simple linear regression for each morpho.

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Figura 4
Separação entre os órgãos sexuais nos dois morfos de Palicourea crocea no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás. Teste de Kruskal-Walis avaliando a similaridade dos valores absolutos.

Figure 4
Separation between the sexual organs in the two morphs of Palicourea crocea in the understory in Semi deciduous seasonal forest in the southern region of the state of Goiás-Brazil. Kruskal-Walis test evaluating the similarity of absolute values.

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Figura 5
Distribuição dos indivíduos com base nas alturas (mm) de estigma (ae) e anteras (aa) de flores brevistilas (B) e longistilas (L) de Palicourea crocea (Rubiaceae) em uma área de Mata estacional semi decidual região Sul do estado de Goiás-Brasil - a. altura do estigma de flores B e anteras de flores L (órgãos baixos); b. altura do estigma de flores L e anteras de flores B (órgãos altos).

Figure 5
Distribution of individuals based on height (mm) of stigma (ae) and anther (aa) of thrum flowers (B) and pin (L) of Palicourea crocea (Rubiaceae) in an area of seasonal deciduous forest in the southern region of Goiás state -Brazil - a. height of stigma of flowers B and anthers of flowers L (low organs); b. stigma height of flowers L and anthers of flowers B (tall organs).

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Figura 6
Avaliação do crescimento de tubos polínicos em pistilos manualmente polinizados de Paliourea crocea em área de Mata estacional semi decidual no sul do estado de Goiás - a. auto polinização no morfo brevistílico - interrupção do tubo polínico no estigma; b. polinização cruzada intramorfo (ilegítima), no morfo brevistílico - interrupção do tubo polínico no estigma; c. polinização cruzada intermorfo (legítima), no morfo brevistílico - nenhuma interrupção dos tubos polínicos. d. auto polinização no morfo longistílico - interrupção do tubo polínico no estilete; e. polinização cruzada intramorfo (Ilegítima), no morfo longistílico - interrupção do tubo polínico no estilete; f. polinização cruzada intermorfo (Legítima), no morfo longistílico - nenhuma interrupção dos tubos polínicos, crescem até a base do estilete.

Figure 6
Evaluation of the growth of pollen tubes in manually pollinated pistils of Paliourea crocea in an area of semi deciduous seasonal forest in the south of the state of Goiás. a. self pollination in the thrum morph - interruption of the pollen tube in the stigma; b. intramorphic cross-pollination (illegitimate), in the thrum morph - interruption of the pollen tube in the stigma; c. cross-pollination (legitimate), in the thrum morph - none interruption of pollen tubes. d. self-pollination in the pin morpho - interruption of the pollen tube in the stylet; and. intramorphic cross-pollination (illegitimate), in the longistilic morpho - interruption of the pollen tube in the stylet; f. cross-pollination (Legitimate), in the pin morpho - no interruption of pollen tubes, grow to the base of the stylus.

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Figura 7
Principais visitantes florais em Palicourea crocea em área de Mata estacional semi decidual no sul do estado de Goiás - a. detalhe de Eulaema nigrita (Hymenoptera, Apidae, Euglossini), introduzindo a língua para tomar néctar; b. Trigona sp. - Hymenoptera, Apinae, Meliponini coletando pólen na entrada da corola; c-d. espécies de Heliconius sp. coletando néctar; e-f. Aellopos titan (Cramer 1777) (Lepidoptera - Sphingidae) coletando néctar em flor; g. macho de Thalurania furcata Baeri com diversos grãos de polen sobre o bico (seta). h. fêmea de Thalurania furcata visitando flor. Barras: 1 cm.

Figure 7
Main floral visitors in Palicourea crocea in area of semi deciduous seasonal forest in south state of Goiás - a. detail of Eulaema nigrita (Hymenoptera, Apidae, Euglossini), introducing the tongue to take nectar; b. sp. - (Hymenoptera, Apinae, Meliponini) collecting pollen at the entrance to the corolla; c-d. species of Heliconius sp. collecting nectar; e-f. Aellopos titan (Cramer 1777) (Lepidoptera - Sphingidae) collecting nectar in flower; g. male of Thalurania furcata Baeri with some pollen grains on the beak (arrow). h. female from Thalurania furcata visiting flower. Bars: 1 cm.

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Tabela 1
Morfometria floral e índices de reciprocidade em Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás-Brasil.

Table 1
Floral morphometry and reciprocity indices in Palicourea crocea (Rubiaceae) in the understory in Semi deciduous seasonal forest in the southern region of the state of Goiás-Brazil.

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Tabela 2
Avaliação do sistema reprodutivo em Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Table 2
The Evaluation of breeding systems in Palicourea crocea (Rubiaceae) in the understory in Seasonal Forest Semi decidual in the southern region of the state of Goiás.

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Tabela 3
Relação dos principais visitantes florais em Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Table 3
List of main floral visitors in Palicourea crocea (Rubiaceae) in the understory in semi deciduous seasonal forest in south state of Goiás.

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Tabela 4
Avaliação do néctar produzido em intervalos distintos nos morfos florais de Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Table 4
Evaluation of nectar produced at different intervals in the floral morphs of Palicourea crocea (Rubiaceae) in the understory in semi deciduous seasonal forest in south state of Goiás.

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Tabela 5
Avaliação do néctar total acumulado nos morfos florais de Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Table 5
Evaluation of the total nectar accumulated in the floral morphs of Palicourea crocea (Rubiaceae) in the understory in semi deciduous seasonal forest in the southern region of the state of Goiás.

Tabela 1 Morfometria floral e índices de reciprocidade em Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás-Brasil.

Morfometria floral e hercogamia em Palicourea croceoides (Rubiaceae)
Caracteres florais	Longistilas	Brevistilas
Tamanho da corola ^* * Morfos florais apresentam diferença significativa p < 0,05.	12,73 ± 1,29	14,46 ± 1,44
Altura do estilete ^* * Morfos florais apresentam diferença significativa p < 0,05.	12,71 ± 0,88	9,66 ± 0,72
Altura da antera ^* * Morfos florais apresentam diferença significativa p < 0,05.	9,49 ± 0,80	13,94 ± 0,93
Tamanho do estigma ^* * Morfos florais apresentam diferença significativa p < 0,05.	3,64 ± 0,59	3,92 ± 0,57
Tamanho do antera ^* * Morfos florais apresentam diferença significativa p < 0,05.	2,18 ± 0,65	3,14 ± 0,71
Separação estigma antera ^* * Morfos florais apresentam diferença significativa p < 0,05.	3,22 ± 1,07	4,29 ± 1,06
Índice de Richards & Koptur (1993)Richards JH & Koptur S (1993) Floral Variation and distyly in Guettarda scraba (Rubiaceae). American Journal of Botany 80: 31-40. ^ RH = índice de reciprocidade entre os órgãos altos (anteras de flores brevistilas e estigma de flores longistilas); RL = índice de reciprocidade entre órgãos baixos (anteras de flores longistilas e estigma de flores brevistilas (Richards & Koptur 1993)).	R_H: 0,046	R_L: -0,009
Índice de *Sánchez et al.* (2008)Sánchez LM, Ferrero V & Navarro L (2013) Quantifying reciprocity in distylous and tristylous plant populations. Plant Biology 15: 616-620. ^* ******* R = índice de reciprocidade de Sánchez et al. (2013).	R: 0,892

Tabela 2 Avaliação do sistema reprodutivo em Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Tratamento	Morfo Brevistílico					Morfo Longistílico
Tratamento	N^o flores	N^o frutos	%			N^o flores	N^o frutos	%
Auto polinização manual	33	4	12.1	aA		29	1	3.4	aA
Polinização cruzada Intermorfo - Legítima	25	23	92.0	bA		20	15	75.0	bA
Polinização cruzada Intramorfo - Ilegítima	23	4	17.4	aA		17	2	11.8	aA
Apomixia	10	0	0.0	cA		15	0	0.0	cA
Polinização Natural - Controle	46	32	69.6	bA		51	28	54.9	bA
Índice de Auto Incompatibilidade (ISI)	0.13				0.05
Índice de Eficiência Reprodutiva dos Polinizadores (IER)	0.76				0.73

Tabela 3 Relação dos principais visitantes florais em Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Ordem	Família	Espécie
Hymenoptera
	Apidae	Trigona sp.
		Eulaema nigrita ^ * Potenciais polinizadores de Palicourea crocea, observando comportamento e frequência das visitas.*
		Apis mellifera
		Epicharis flava
	Euglossinae	Euglossa sp.
Lepidoptera
	Sphingidae	Aellopos titan ^ * Potenciais polinizadores de Palicourea crocea, observando comportamento e frequência das visitas.*
	Nymphalidae	Heliconius erato
	Hesperiidae	Urbanus sp.
Apodiformes	Trochilidae	Chlorostilbon aureoventris^ * Potenciais polinizadores de Palicourea crocea, observando comportamento e frequência das visitas.*
		Eupetomena macroura ^* * Potenciais polinizadores de Palicourea crocea, observando comportamento e frequência das visitas.
		Thalurania furcata ^* * Potenciais polinizadores de Palicourea crocea, observando comportamento e frequência das visitas.

Tabela 4 Avaliação do néctar produzido em intervalos distintos nos morfos florais de Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Horário de avaliação	Quantidade açúcar - mg (Morfos)
Horário de avaliação	Longistilo (n = 12)	Brevistilo (n = 12)
07:00	1,44 ± 0,47 a	1,12 ± 0,73 a
08:00	0,70 ± 0,42 a	0,46 ± 0,42 a
09:00	0,28 ± 0,18 a	0,26 ± 0,40 a
10:00	0,22 ± 0,21 a	0,15 ± 0,19 a
16:00	0,89 ± 0,79 a	0,53 ± 0,56 a

Tabela 5 Avaliação do néctar total acumulado nos morfos florais de Palicourea crocea (Rubiaceae) no sub bosque em Floresta Estacional Semi decidual na região Sul do estado de Goiás.

Palicourea crocea	Morfos
Palicourea crocea	Longistilo (n = 40)	Brevistilo (n = 40)
Volume microlitros - µl	9,61 ± 4,37 a	10,35 ± 4,41 a
Concentração sacarose - %	20,05 ± 1,35 a	20,54 ± 2,33 a
Quantidade açúcar - mg	2,06 ± 0,96 a	2,23 ± 0,81 a

[1] 5 Autor para correspondência: cpcbio@hotmail.com

Brasil

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Biologia reprodutiva e polinização de Palicourea crocea (Rubiaceae), uma espécie distílica e ornitófila no Cerrado de Goiás, Brasil

Reproductive biology and pollination of Palicourea crocea (Rubiaceae), the distylous and ornithophilous specie in the Cerrado of Goiás, Brazil

Resumo