rsp
Revista de Saúde Pública
Rev. Saúde Pública
0034-8910
1518-8787
Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo
São Paulo, SP, Brazil
OBJETIVO: Identificar áreas de riesgo de transmisión del dengue por medio del análisis de cluster. MÉTODOS: Fue realizado un estudio de agregados, teniendo como unidades primarias de análisis los 48 barrios del municipio de Niteroi, en sureste de Brasil. Las urbanizaciones fueron agrupadas según condiciones sociodemográficas en seis estratos, según la técnica de análisis de cluster por medio del método k-promedios. Posterior a la definición de los estratos fue realizado el cálculo de la incidencia del dengue por estrato para cuatro períodos distintos: 1998-2000; 2002; 2003-2006. RESULTADOS: El análisis de la incidencia mostró que las tasas para los tres últimos períodos del estudio fueron mayores en el estrato 2.1, de peores condiciones de infra-estructura de servicios de saneamiento y alto incremento poblacional, y en el estrato 3.1, donde hay mayor porcentaje de barrios. El estrato 1.2 presentó la menor incidencia y los mejores indicadores de saneamiento y renta, además de un pequeño incremento poblacional y menor proporción de barrios. Las tasas de incidencia en 2001 y 2002 fueron elevadas en la mayoría de los estratos, excepto en el estrato 1.2, cuyas urbanizaciones presentaron la menor heterogeneidad con relación a los indicadores utilizados. En 2001, los estratos presentaron altas tasas de incidencia cuando supuestamente la inmunidad de grupo se había establecido para el serotipo I, expresando la fuerza de transmisión de ese agente. CONCLUSIONES: La técnica de análisis de cluster posibilita el reconocimiento de áreas prioritarias, indicando aquellas donde acciones de control y vigilancia del dengue deben ser mejoradas, así como mejorías estructurales que interfieran en las condiciones de vida y salud de la población del municipio.
ARTIGOS ORIGINAIS
Determinação de áreas prioritárias para ações de controle da dengue
Determinación de áreas prioritarias para acciones de control del dengue
Ana Paula da Costa ResendesI; Nelson Artur Prado Rodrigues da SilveiraII; Paulo Chagastelles SabrozaIII; Reinaldo Souza-SantosIII
IPrograma de Pós-Graduação em Saúde Pública. Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca (ENSP). Fundação Oswaldo Cruz. Rio de Janeiro, RJ, Brasil
IIHospital Geral de Porto Alegre. Exército Brasileiro. Porto Alegre, RS, Brasil
IIIENSP. Fundação Oswaldo Cruz. Rio de Janeiro, RJ, Brasil
Correspondência | Correspondence
RESUMO
OBJETIVO: Identificar áreas de risco de transmissão da dengue por meio da análise de cluster.
MÉTODOS: Foi realizado um estudo de agregados, tendo como unidades primárias de análise os 48 bairros do município de Niterói, RJ. Os bairros foram agrupados segundo condições sociodemográficas em seis estratos, segundo a técnica de análise de cluster por meio do método k-médias. Após a definição dos estratos foi realizado o cálculo da incidência da dengue por estrato para quatro períodos distintos: 1998 - 2000; 2001; 2002; 2003 - 2006.
RESULTADOS: A análise da incidência mostrou que as taxas para os três últimos períodos do estudo foram maiores no estrato 2.1, de piores condições de infraestrutura de serviços de saneamento e alto incremento populacional, e no estrato 3.1, onde há maior percentual de favelas. O estrato 1.2 apresentou a menor incidência e os melhores indicadores de saneamento e renda, além de um pequeno incremento populacional e menor proporção de favelas. As taxas de incidência em 2001 e 2002 foram elevadas na maioria dos estratos, exceto no estrato 1.2, cujos bairros apresentaram a menor heterogeneidade em relação aos indicadores utilizados. Em 2001, os estratos apresentaram altas taxas de incidência quando supostamente a imunidade de grupo havia se estabelecido para o sorotipo I, expressando a força de transmissão desse agente.
CONCLUSÕES: A técnica de análise de cluster possibilita o reconhecimento de áreas prioritárias, indicando aquelas onde ações de controle e vigilância da dengue devem ser aprimoradas, bem como melhorias estruturais que interfiram nas condições de vida e saúde da população do município.
Descritores: Dengue, epidemiologia. Análise por Conglomerados. Fatores de Risco.
RESUMEN
OBJETIVO: Identificar áreas de riesgo de transmisión del dengue por medio del análisis de cluster.
MÉTODOS: Fue realizado un estudio de agregados, teniendo como unidades primarias de análisis los 48 barrios del municipio de Niteroi, en sureste de Brasil. Las urbanizaciones fueron agrupadas según condiciones sociodemográficas en seis estratos, según la técnica de análisis de cluster por medio del método k-promedios. Posterior a la definición de los estratos fue realizado el cálculo de la incidencia del dengue por estrato para cuatro períodos distintos: 1998-2000; 2002; 2003-2006.
RESULTADOS: El análisis de la incidencia mostró que las tasas para los tres últimos períodos del estudio fueron mayores en el estrato 2.1, de peores condiciones de infra-estructura de servicios de saneamiento y alto incremento poblacional, y en el estrato 3.1, donde hay mayor porcentaje de barrios. El estrato 1.2 presentó la menor incidencia y los mejores indicadores de saneamiento y renta, además de un pequeño incremento poblacional y menor proporción de barrios. Las tasas de incidencia en 2001 y 2002 fueron elevadas en la mayoría de los estratos, excepto en el estrato 1.2, cuyas urbanizaciones presentaron la menor heterogeneidad con relación a los indicadores utilizados. En 2001, los estratos presentaron altas tasas de incidencia cuando supuestamente la inmunidad de grupo se había establecido para el serotipo I, expresando la fuerza de transmisión de ese agente.
CONCLUSIONES: La técnica de análisis de cluster posibilita el reconocimiento de áreas prioritarias, indicando aquellas donde acciones de control y vigilancia del dengue deben ser mejoradas, así como mejorías estructurales que interfieran en las condiciones de vida y salud de la población del municipio.
Descriptores: Dengue, epidemiología. Factores de Riesgo. Factores Socioeconómicos. Vigilancia Epidemiológica. Estudios Ecológicos.
INTRODUÇÃO
Diversas metodologias têm sido utilizadas na caracterização epidemiológica de endemias, visando à formulação de estratégias de controle. O uso de metodologias que melhor destaquem processos ambientais e sociais interferentes nos padrões de transmissão de doenças é de grande importância para adoção de medidas eficazes de prevenção e controle. Assim, a estratificação do espaço, segundo indicadores socioambientais, acrescida das informações relativas ao nível de endemicidade da área, constitui importante instrumento de apoio ao planejamento das ações de controle.4,7
A distribuição do risco de exposição ao vírus da dengue, em relação às distintas situações sociais e econômicas, ainda é uma questão contraditória e que têm sido relacionada tanto a áreas onde residem populações sob precárias condições de vida,6 quanto àquelas em situações mais favoráveis.13,14
É necessário conhecer as características demográficas e socioeconômicas das unidades territoriais na análise das diferentes situações em saúde, assim como dos seus grupos populacionais.ª Todos estes elementos caracterizam um território e embasam a estratificação territorial aplicada à vigilância em saúde.3 Essa proposta, contida no novo modelo de vigilância em saúde, é justificada pelo agravamento das desigualdades sociais associado à segregação espacial, que restringem o acesso da população a melhores condições de vida.9
As condições de Niterói, RJ, propiciam a transmissão do vírus da dengue. A circulação simultânea dos sorotipos 1 e 2 provocou importante epidemia em 1990-1991. Duas outras grandes epidemias ocorreram no município, uma em 2001 com a reintrodução do sorotipo 1 e outra em 2002 com a introdução do sorotipo 3.b
Grande parte dos estudos ecológicos em epidemiologia utiliza áreas político-administrativas, que representam recortes do espaço geográfico, para detecção de padrões de transmissão.2 Contudo, elas nem sempre representam a realidade envolvida na dinâmica epidemiológica da doença.
Diante disso, a estratificação territorial permite dimensionar espacialmente os eventos por meio da agregação segundo homogeneidade de características e da desagregação dos territórios devido à heterogeneidade.3 Nesse sentido, trabalhos têm utilizado a análise de clusters na busca de padrões espaciais de eventos e caracterização de áreas homogêneas.3,6
A análise do papel das populações humanas e da infestação pelo Aedes aegypti em cada território, considerando-se as condições socioeconômicas e do ambiente onde interagem, poderá contribuir para identificação do papel de cada um na manutenção da circulação viral, podendo acrescentar elementos ao debate das estratégias de prevenção.12 Diante disso, o objetivo do presente estudo foi caracterizar áreas de risco de transmissão da dengue por meio de análise de cluster, segundo indicadores socioeconômicos e demográficos.
MÉTODOS
O estudo foi desenvolvido no município de Niterói, região Metropolitana do estado do Rio de Janeiro. Niterói é considerado município de médio porte, com área territorial de 131,5 km² e densidade demográfica de 3487,43 hab/km². A população estimada em 2007, segundo o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGEc), era de 475.000 habitantes. Os domicílios ligados à rede geral de abastecimento de água eram em torno de 78%; aqueles ligados à rede de esgotamento sanitário eram cerca de 70%; e 81% eram servidos por coleta de lixo. A principal atividade econômica é o setor terciário de prestação de serviços.d Ocupa o terceiro lugar no ranking nacional de índice de desenvolvimento humano (IDH) e o primeiro lugar no ranking estadual.
Foi realizado um estudo ecológico de dados agregados, tendo como unidades primárias 48 bairros do município. Posteriormente esses bairros foram agrupados segundo condições sociais e demográficas em seis áreas (estratos).
Foi utilizado o método não-hierárquico de k-médias cuja proposta é classificar as unidades em certo número de clusters, definido previamente. Esta técnica parte deste k-clusters movendo as unidades entre elas de forma que seja máxima a variabilidade entre os clusters e mínima dentro dos clusters, para obter os resultados mais significantes na análise de variância.1
Foi gerada matriz de correlação dos 13 indicadores construídos com base nas variáveis do Censo Demográfico de 2000.c Foram retiradas da análise multivariada duas variáveis que apresentaram forte correlação (coeficiente de correlação de Pearson superior a 0,9) com outras variáveis. Estas foram: proporção de pessoas responsáveis pelos domicílios particulares permanentes com até três anos de estudo, que apresentou forte correlação com a variável proporção de pessoas responsáveis pelos domicílios particulares permanentes com rendimento mensal até dois salários mínimos; e a variável densidade demográfica, que apresentou forte correlação com a densidade populacional na área útil.
A estratificação baseou-se na análise de 11 indicadores: proporção de domicílios particulares permanentes ligados à rede geral de água (ÁGUA); proporção de domicílios particulares permanentes com coleta de lixo realizada por serviço de limpeza (LIXO); proporção de domicílios particulares permanentes ligados à rede geral de esgoto (ESGOTO); proporção de pessoas responsáveis pelos domicílios particulares permanentes com rendimento mensal até dois salários mínimos (ATÉ2SAL); proporção de domicílios particulares permanentes do tipo apartamento (APART); densidade populacional na área útil por km² (2001) (DENSÚTIL); proporção de domicílios situados em favelas (FAV); proporção de domicílios particulares permanentes com mais de oito moradores (8MOR); proporção de pessoas residentes com mais de 70 anos de idade (70ANOSEMAIS); percentual da área útil situada acima da cota dos 40 m (2001) (PERAÚTILCOTA40), obtida pela classificação de imagem de satélite para os anos 1986 e 2001; incremento populacional (INCREM). Todas as variáveis foram normalizadas.
A escolha de variáveis procurou abranger aquelas descritas como macrodeterminantes sociais da dengue.e A proporção de domicílios particulares permanentes com mais de oito moradores e a proporção de pessoas residentes com mais de 70 anos de idade foram utilizadas como indicadores de condições de vida. O percentual de área útil situada acima da cota dos 40 m e a densidade populacional na área útil foram utilizados por Silveirab (2005) como indicadores de altitude e de urbanização, respectivamente.
A estratificação foi realizada em duas etapas. Na primeira foi feita análise de cluster com três estratos, na qual todas variáveis contribuíram de forma importante para o modelo geral. Na segunda etapa foi feita análise com dois estratos para cada estrato obtido na primeira, totalizando um conjunto de seis estratos. A justificativa para realização da segunda etapa da análise de cluster foram as diferenças constatadas em variáveis relevantes dentro de cada estrato obtido na primeira etapa (Tabela 1), além de alguns bairros pertencentes a um mesmo estrato ainda se apresentarem bastante heterogêneos em relação às variáveis analisadas.
A escolha dos estratos foi baseada em testes e retestes, sendo os seis estratos finais os que melhor representaram o evento estudado. Após definição dos estratos foi calculada a taxa de incidência da dengue por estrato para quatro períodos: I- (1998 a 2000) período endêmico após introdução do sorotipo 2 e antes da epidemia do sorotipo 1); II- (2001) período epidêmico de reintrodução do sorotipo 1; III- (2002) período epidêmico de introdução do sorotipo 3; e IV- (2003 a 2006) período endêmico, circulação do sorotipo 3 após sua epidemia de introdução. Os dados populacionais foram obtidos do Censo Demográfico de 2000 e de estimativas populacionais para os anos intercensitários.c Para obtenção do número de casos de dengue foram excluídos registros em duplicidade e considerados somente casos com confirmação clínica e epidemiológica. Esses dados foram obtidos do Sistema Nacional de Agravos de Notificação (SINAN) na Secretaria Municipal de Saúde de Niterói. Foi realizada análise de variância para verificar significância estatística das diferenças encontradas nas incidências entre estratos e entre os períodos de análise.
Os programas utilizados na análise foram Statistica 6.0 e MapInfo 6.0.
O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Escola Nacional de Saúde Pública (CEP/ENSP).
RESULTADOS
As principais características dos três estratos de bairros segundo condições sociais e demográficas, gerados na primeira etapa, mostram que o estrato 1 foi formado por bairros com baixo incremento populacional. Seus residentes possuíam melhores valores de renda, maior longevidade da população, melhores condições de infra-estrutura de serviços de saneamento e alta proporção de habitações do tipo apartamento localizadas em áreas com elevada densidade populacional e pequena proporção de aglomerados subnormais. O estrato 2 caracterizou-se por bairros com elevado incremento populacional, cujos residentes apresentavam valores de renda intermediários e as menores condições de infra-estrutura de serviços de saneamento. As habitações eram do tipo casas simples até as mais sofisticadas, localizadas em condomínios com baixa densidade populacional e pequena proporção de favelas. O estrato 3 foi composto por bairros com baixo incremento populacional, cujos moradores possuíam baixa renda, menor longevidade, condições de infra-estrutura de serviços de saneamento intermediárias, porém com o menor percentual de lixo coletado por serviço de limpeza. As habitações eram do tipo casas simples, localizadas em áreas com densidade populacional média e presença habitações subnormais (Figura 1a e Tabela 2).
Os maiores coeficientes de incidência de dengue para os quatro períodos foram encontrados no estrato 2. Esta área apresentou, para cada período, coeficiente de incidência 1,34, 2,27, 1,24, 1,72 vezes maior que aquele calculado para o município de Niterói (Tabela 3).
As principais características dos seis estratos de bairros segundo condições sociais e demográficas gerados na segunda etapa mostram que o estrato 1.2 foi composto por bairros que apresentavam os indicadores de renda, de proporção de residências do tipo apartamento, de proporção de coleta de lixo e de densidade populacional na área útil superiores aos do estrato 1.1; o estrato 2.1 caracterizou-se por bairros com incremento populacional e renda superiores aos do estrato 2.2 e menor infra-estrutura de rede geral de água e proporção da área útil situada acima da cota 40 m; o estrato 3.1 compunha-se de bairros com os indicadores de proporção de favelas e de condições de infra-estrutura de serviços de saneamento superiores ao estrato 3.2 e menor proporção da área útil situada acima da cota 40 m (Figura 1b e Tabela 2).
Comparando os coeficientes de incidência da dengue calculados na primeira etapa (três estratos) com os calculados na segunda etapa (seis estratos), observa-se que as taxas na segunda etapa são mais diferenciadas e com maior variação entre estratos (coeficiente de variação mais elevado). Os resultados da análise de variância mostram significância (p < 0,10) das diferenças encontradas nas incidências entre períodos (p = 0,00) e entre estratos (p = 0,06). A análise da incidência segundo os indicadores utilizados mostrou que as taxas para os três últimos períodos do estudo foram maiores nos estratos com as menores condições de infraestrutura de serviços de saneamento e alto incremento populacional (estrato 2.1) e elevado percentual de favelas (estrato 3.1). Além disso, a maior taxa de incidência da dengue encontrada no estrato 2 na primeira etapa deve-se principalmente a esta área de periferia urbana de expansão (estrato 2.1). O estrato 1.2 apresentou durante todo o período do estudo a menor taxa de incidência e os melhores indicadores de saneamento e renda, além de pequeno incremento populacional e menor proporção de favelas. O segundo estrato que apresentou o menor risco de transmissão da dengue nos anos epidêmicos foi o estrato 2.2. As taxas de incidência em 2002 foram elevadas na maioria dos estratos, exceto no 1.2. Além disso, houve aumento substancial da incidência em 2002 na maioria dos estratos, exceto no 2.1 (Figura 2 e Tabela 3).
DISCUSSÃO
No presente estudo, o nível de agregação utilizado foi o estrato sociodemográfico e o mais homogêneo foi o 1.2. (constituído de somente três bairros). Todos os outros estratos apresentaram bairros com certa heterogeneidade de características socioeconômicas e demográficas.
Segundo Machado et al8 (2007) os casos de dengue ocorrem principalmente em áreas heterogêneas, definidas como um determinado espaço geográfico com convivência de diversos estratos socioeconômicos em uma mesma região, favorecedoras da difusão e da manutenção da dengue. Sabroza et al10 (1992) afirma que a maneira como os espaços são ocupados por populações de diferentes estratos socioeconômicos pode torná-los vulneráveis e criar condições favorecedoras para produção e reprodução de doenças.
A análise da taxa de incidência, de acordo com os estratos de condições de vida, mostrou que as taxas para os três últimos períodos estudados foram maiores no estrato 2.1, de menores condições de infra-estrutura de serviços de saneamento e alto incremento populacional e no estrato 3.1, de maior percentual de favelas. Portanto, os estratos 2.1 e 3.1 se destacam como as áreas prioritárias para ações de controle da dengue. Por outro lado, bairros do estrato 1.2 apresentaram a menor heterogeneidade em relação aos indicadores utilizados e a menor taxa de incidência e os melhores indicadores de saneamento e renda, além de um pequeno incremento populacional e uma menor proporção de favelas, corroborando assim com Machado et al8 (2007).
A epidemia do sorotipo 1 em 2001 concentrou-se no estrato 2.1 (área de intensa especulação imobiliária), com grande crescimento populacional, incremento do valor da terra e residências de população de classe média alta, com renda e escolaridade acima da média do município.e As altas taxas de incidência observadas nos estratos em 2001 foi um achado inesperado, quando, supostamente, a imunidade de grupo havia se estabelecido para o sorotipo 1 no período anterior. Provavelmente, tanto as características socioambientais do município, quanto o grau de imunidade ainda baixo da população, foram relevantes para o comportamento epidêmico encontrado nesse ano.
Para melhor entendimento de como o grau de imunidade da população modula a transmissão em áreas urbanas, são necessários estudos sorológicos específicos para cada um dos tipos de vírus de dengue. Todavia, estes estudos ainda não foram realizados na região.
Na epidemia do sorotipo 3 em 2002 um importante fator que pode ter propiciado a explosão de casos foi a suscetibilidade da população para este tipo de vírus de introdução recente, uma vez que a imunidade individual ou coletiva não é permanente. Os níveis de incidência aumentam se um novo vírus for introduzido ou se houver um declínio da imunidade coletiva ao vírus circulante.11 Isto explicaria a magnitude e a difusão da epidemia em Niterói, com incidência bem superior à anterior e distribuição mais homogênea entre os estratos: com predominância no estrato 2.1, coeficiente elevado no 3.1 e um pouco menores nos 1.1 e 3.2. O estrato 2.2 foi menos atingido, apesar de características propícias a transmissão, sugerindo menor vulnerabilidade, em parte, possivelmente explicada por uma relativa proteção devido à persistência de cobertura vegetal importantee e poucos habitantes por área útil. Essas características são desfavoráveis para que um vetor adaptado ao ambiente urbano como o Aedes aegypti aumente sua densidade populacional.
A associação entre risco de transmissão da dengue e condições socioeconômicas e ambientais é uma questão a ser analisada mais profundamente, considerando a realidade de cada município. É importante que sejam analisadas as relações espaciais entre transmissão da dengue e outras variáveis, como: o grau de imunidade da população, a efetividade das medidas de controle, o grau de infestação pelo vetor, os hábitos e comportamentos da população, entre outros.
As diferentes associações encontradas em diversos estudos sobre a ocorrência da dengue e condições socioeconômicas e ambientais podem estar relacionadas ao tipo de agregação utilizada (setor censitário, bairro, distritos e/ou municípios) e ao tipo de dado utilizado (dados primários ou secundários). Quanto ao tipo de agregação utilizada, os diferentes resultados obtidos segundo recortes espaciais são chamados de problema da unidade de área modificável. A agregação de dados epidemiológicos e demográficos em unidades maiores reduz o efeito de instabilidade de taxas, porém, essa agregação pode falsear informações, construindo grandes médias que encobrem diferenciais internos.5 Quanto aos dados secundários obtidos dos sistemas oficiais de notificação, em geral, estes sistemas registram casos que buscam assistência médica nos serviços públicos, mais freqüentados pela população de baixa renda, não incluindo grande parte dos casos que ocorrem em áreas da cidade com melhores condições de vida, o que pode levar a distorções no conhecimento da circulação do vírus da dengue.12
A transformação do espaço geográfico e a dinâmica social aparecem como fatores fundamentais na produção da dengue em Niterói. Os processos histórico-sociais, a transformação do espaço geográfico, entre outros fatores, determinam as condições de vida local. A urbanização não-planejada, alto crescimento demográfico, intermitência no abastecimento de água, irregularidade na coleta de lixo, intensa movimentação de pessoas, aliadas à falta de efetividade das medidas de controle, são fatores que favorecem a manutenção da endemia e a ocorrência de importantes epidemias em Niterói.
As unidades espaciais normalmente usadas em estudos epidemiológicos, tais como bairros, municípios e estados, são decorrentes da forma de agregação dos dados nos sistemas de informação. Contudo, os processos tanto ambientais quanto sociais, que promovem ou restringem situações de risco à saúde, não estão limitados a estas fronteiras político-administrativas. A abordagem ecossistêmica em saúde pública carece do desenvolvimento de metodologias capazes de identificar e agir sobre determinantes sociais e ambientais. A escolha de unidades espaciais de agregação de dados que melhor destaquem processos sociais e ambientais pode permitir a apreensão desses processos que ocorrem em escalas diferentes da divisão político-administrativa.2
A maioria dos estudos ecológicos em epidemiologia utiliza as divisões político-administrativas como unidade de análise e verificação dos padrões de transmissão de doenças a posteriori. Entretanto, no presente trabalho, buscou-se identificar áreas de maior transmissão da dengue com base na agregação em áreas construídas a priori, fundamentadas em critérios ambientais, socioeconômicos e demográficos.
Segundo Silveirab(2005), a instabilidade de indicadores de freqüência de doenças em unidades territoriais com populações pequenas, setores censitários, bairros urbanos, localidades rurais e mesmo municípios com menos dez mil habitantes, tem trazido problemas para as análises estatísticas de dados consolidados nestes níveis de agregação, levando à utilização das estatísticas bayesianas. Outra alternativa, utilizada no presente estudo, é a consolidação de dados em estratos descontínuos, comumente definidos por indicadores socioeconômicos e/ou ambientais.
Portanto, a metodologia empregada mostrou-se útil para vigilância e para investigações epidemiológicas. A identificação de padrões de ocorrência de doenças - segundo distribuição de fatores que propiciam o aparecimento, a distribuição e o comportamento dos agravos que afetam a saúde da população - facilita o planejamento e desenvolvimento de intervenções mais eficazes. Porém, devem-se utilizar, também, outras variáveis (que retratem o perfil imunológico da população e variáveis ambientais), e procedimentos metodológicos complementares (construção de indicadores sintéticos de risco, modelagem espacial, entre outras) que permitam a análise mais aprofundada.
O presente trabalho apresenta algumas limitações. As informações socioeconômicas só estão disponíveis para os anos do Censo Demográfico. Outro aspecto foi a utilização de estimativas populacionais, calculadas considerando o crescimento geométrico, com taxa constante igual à observada no período 1996-2000. Além disso, a intensa mobilidade populacional para trabalho, estudo ou lazer dificulta a análise das áreas de maior transmissão da dengue, pois o indivíduo pode infectar-se em bairros vizinhos ou distantes. Uma possibilidade para lidar com esse problema seria analisar casos que ocorrem em crianças de até dez anos de idade, pois admite-se que nessa faixa etária esse tipo de mobilidade seja menor.
Além disso, os resultados de estudos epidemiológicos que utilizam dados secundários decorrentes de notificação de doenças podem ser bastante influenciados pela sub- ou superestimativa de casos devido a erros de diagnóstico, problemas no acesso aos serviços de saúde e freqüência de infecções assintomáticas.12
Ao reconhecer as áreas prioritárias em Niterói, o presente estudo indica para onde devem ser direcionados o aprimoramento das ações de controle e vigilância e as melhorias estruturais que interferem nas condições de vida e saúde da população do município.
Correspondência | Correspondence:
Ana Paula da Costa Resendes
Departamento de Endemias Samuel Pessoa
Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca
R. Leopoldo Bulhões 1480, Manguinhos
21041-210 Rio de Janeiro, RJ, Brasil
E-mail:
aninha@ensp.fiocruz.br
Recebido: 18/2/2009
Revisado: 30/7/2009
Aprovado: 5/8/2009
Os autores declaram não haver conflito de interesses.
a
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Saúde, Ambiente e Desenvolvimento
1992
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Sabroza
PC
Toledo
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Leal
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Epidemiologia e medidas de prevenção do dengue
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1999
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Dinâmica de circulação do vírus da dengue em uma área metropolitana do Brasil
Epidemiol Serv Saude.
2003
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12
Teixeira
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Barreto
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Ferreira
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Epidemia de dengue em Fortaleza, Ceará: inquérito soro-epidemiológico aleatório
Rev Saude Publica.
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Vasconcelos
PFC
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14. Vasconcelos PFC, Lima JW, Raposo ML, Rodrigues SG, Rosa, JFST, Amorim SMC, et al. Inquérito soro-epidemiológico na Ilha de São Luís durante epidemia de dengue no Maranhão. Rev Soc Bras Med Trop. 1999;32(2):171-9. DOI:10.1590/S0037-86821999000200009
Inquérito soro-epidemiológico na Ilha de São Luís durante epidemia de dengue no Maranhão
Rev Soc Bras Med Trop
1999
171
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Vasconcelos
PFC
Lima
JW
Raposo
ML
Rodrigues
SG
Rosa
JFST
Amorim
SMC
Original Articles
Determination of priority areas for dengue control actions
OBJECTIVE: To identify areas at risk of dengue transmission by means of cluster analysis. METHODS: A cluster analysis in which the primary analysis units were the 48 districts of the municipality of Niterói, Southeastern Brazil, was conducted. The districts were grouped into six strata according to sociodemographic conditions, using the k-means cluster analysis method. After defining the strata, the incidence of dengue was calculated for each stratum in relation to four different periods: 1998 - 2000; 2001; 2002; 2003 - 2006. RESULTS: The analysis on the incidence showed that the rates for the last three study periods were greatest in the stratum 2.1, which had the worst sanitation infrastructure conditions and high population increases, and in stratum 3.1, which had the highest percentage of shantytowns. Stratum 1.2 presented the lowest incidence and the best sanitation and income indicators, along with small increases in population and a low proportion of shantytowns. The incidence rates in 2001 and 2002 were high in most strata except for stratum 1.2, which had the districts with the least heterogeneity in relation to the indicators used. In 2001, the strata presented high rates of incidence when group immunity had supposedly become established for serotype I, thus expressing the transmission strength of this agent. CONCLUSIONS: The cluster analysis technique made it possible to recognize priority areas. It indicated areas where the dengue control and surveillance actions needed to be improved, along with structural improvements that influenced the living conditions and health of the municipality's population.
Dengue
Cluster Analysis
Risk Factors
ORIGINAL ARTICLES
Determination of priority areas for dengue control actions
Determinación de áreas prioritarias para acciones de control del dengue
Ana Paula da Costa ResendesI; Nelson Artur Prado Rodrigues da SilveiraII; Paulo Chagastelles SabrozaIII; Reinaldo Souza-SantosIII
IPrograma de Pós-Graduação em Saúde Pública. Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca (ENSP). Fundação Oswaldo Cruz. Rio de Janeiro, RJ, Brasil
IIHospital Geral de Porto Alegre. Exército Brasileiro. Porto Alegre, RS, Brasil
IIIENSP. Fundação Oswaldo Cruz. Rio de Janeiro, RJ, Brasil
Correspondence
ABSTRACT
OBJECTIVE: To identify areas at risk of dengue transmission by means of cluster analysis.
METHODS: A cluster analysis in which the primary analysis units were the 48 districts of the municipality of Niterói, Southeastern Brazil, was conducted. The districts were grouped into six strata according to sociodemographic conditions, using the k-means cluster analysis method. After defining the strata, the incidence of dengue was calculated for each stratum in relation to four different periods: 1998 - 2000; 2001; 2002; 2003 - 2006.
RESULTS: The analysis on the incidence showed that the rates for the last three study periods were greatest in the stratum 2.1, which had the worst sanitation infrastructure conditions and high population increases, and in stratum 3.1, which had the highest percentage of shantytowns. Stratum 1.2 presented the lowest incidence and the best sanitation and income indicators, along with small increases in population and a low proportion of shantytowns. The incidence rates in 2001 and 2002 were high in most strata except for stratum 1.2, which had the districts with the least heterogeneity in relation to the indicators used. In 2001, the strata presented high rates of incidence when group immunity had supposedly become established for serotype I, thus expressing the transmission strength of this agent.
CONCLUSIONS: The cluster analysis technique made it possible to recognize priority areas. It indicated areas where the dengue control and surveillance actions needed to be improved, along with structural improvements that influenced the living conditions and health of the municipality's population.
Descriptors: Dengue, epidemiology. Cluster Analysis. Risk Factors.
INTRODUCTION
A variety of methodologies have been used to characterize the epidemiology of endemic diseases, with the aim of formulating control strategies. For prevention and control measures to be effective, it is very important that the methodology that best highlights the environmental and social processes influencing disease transmission patterns should be used. Thus, stratification of the space according to socioenvironmental indicators, with the addition of information relating to the level of endemicity of the area, is an important instrument for supporting the planning of control actions.4,7
The distribution of the risk of exposure to the dengue virus, in relation to different social and economic situations, is still an issue presenting contradictions. It has been correlated both with areas in which populations live under precarious conditions,6 and with populations living in more favorable situations.13,14
The demographic and socioeconomic characteristics of territorial units need to be known in order to analyze different health situations, along with the characteristics of their population groups.ª All of these elements characterize territories and form the basis for the territorial stratification that is applied for health surveillance.3 This proposal, which is contained within the new model for health surveillance, is justified by the worsening of the social inequalities that are associated with spatial segregation. Such segregation restricts these populations' access to better living conditions.9
The conditions in the city of Niterói, state of Rio de Janeiro, Southeastern Brazil, have favored transmission of the dengue virus. Simultaneous circulation of serotypes 1 and 2 caused a major epidemic in 1990-1991. Two other large epidemics have occurred in this municipality: one in 2001 with the reintroduction of serotype 1 and the other in 2002 with the introduction of serotype 3.b
A large proportion of ecological studies within the field of epidemiology have used political-administrative areas representing slices of geographical space, in order to detect transmission patterns.2 However, these areas do not always represent the reality involved in the epidemiological dynamics of the disease.
In this light, territorial stratification makes it possible to determine the spatial size of events by means of aggregation according to the homogeneity of the characteristics, with disaggregation of territories presenting heterogeneity.3 For this, studies have used cluster analysis to seek spatial patterns of events and characterize homogenous areas.3,6
Analysis on the role of human populations and infestations by Aedes aegypti in each territory, taking into consideration the socioeconomic conditions and the environment within which they interact, may contribute towards identifying the role of each agent in maintaining the circulation of the virus. This may add elements to the debate on prevention strategies.12 Therefore, the aim of the present study was to characterize areas at risk of dengue transmission by means of cluster analysis according to socioeconomic and demographic indicators.
METHODS
This study was developed in the municipality of Niterói, in the metropolitan region of the state of Rio de Janeiro. Niterói is considered to be a medium-sized municipality, covering an area of 131.5 km² and with a demographic density of 3487.43 inhabitants/km². The population was estimated by Instituto Brasileiro de Geografia e Estatísticac (IBGE - Brazilian Institute for Geography and Statistics) to be 475,000 inhabitants in 2007. Around 78% of households were connected to the general water supply network; around 70% were connected to the sewage system; and 81% were served by garbage collection. The main economic activity was in the tertiary serviced provision sector.d The municipality is in third place in the national ranking of the human development index (HDI) and in first place in the state ranking.
An ecological study was conducted on clustered data, taking the 48 districts of the municipality as the primary units. Subsequently, these districts were grouped according to social and demographic conditions, into six areas (strata).
The non-hierarchical k-mean method was used. The aim of this method was to classify the units into a certain number of clusters that were defined previously. The technique starts from these k-clusters, and moves the units between the clusters in order to maximize the variability between the clusters, while minimizing it within the clusters. Through this, results of greater significance can be obtained in analysis of variance.1
A correlation matrix on the 13 indicators constructed based on the variables in the demographic census of 2000c was generated. Two variables that presented strong correlations (Pearson correlation coefficient greater than 0.9) with other variables were removed from the analysis. These were the proportion of heads of permanent private households with up to three years of schooling, which presented a strong correlation with the variable of the proportion of heads of permanent private households with up to two minimum monthly salaries; and the variable of demographic density, which presented a strong correlation with the population density in terms of the internal area.
The stratification was based on analysis of 11 indicators: proportion of permanent private households connected to the water supply network (WATER); proportion of permanent private households with garbage collection carried out by the cleansing services (GARBAGE); proportion of permanent private households connected to the sewage system (SEWAGE); proportion of heads of permanent private households with income of up to two minimum monthly salaries (UPTO2SAL); proportion of permanent private households of apartment type (APART); population density in terms of internal area per km² (2001) (DENSINTERN); proportion of households in shantytowns (SHANTY); proportion of permanent private households with more than eight residents (8+RES); proportion of residents over 70 years of age (70+YEARS); percentage of internal area greater than the level of 40 m² (2001) (INTERN+40), obtained through satellite image classification for the years 1986 and 2001; and population increase (INCR). All the variables were normalized.
The variables were chosen with the aim of covering factors that have been described as social macrodeterminants of dengue.e The proportion of permanent private households with more than eight residents and the proportion of residents over 70 years of age were used as indicators of living conditions. The percentage of the internal area greater than the level of 40 m² and the population density in terms of internal area were used by Silveirab (2005) as indicators of altitude and urbanization, respectively.
The stratification was done in two stages. In the first stage, cluster analyses with three strata were performed, in which all the variables contributed importantly to the general model. In the second stage, analysis using two strata was performed for each stratum obtained in the first stage, thus totaling a set of six strata. The reason for performing the second stage of cluster analysis was that differences were observed within important variables in each stratum of the first stage (Table 1). In addition, some districts belonging to the same stratum still appeared to be very heterogenous in relation to the variables analyzed.
The strata were chosen based on tests and retests, and the final six strata were the ones that best represented the event under evaluation. After defining the strata, the dengue incidence rate was calculated per stratum for four periods: I- 1998 to 2000, i.e. the endemic period after the introduction of serotype 2 and before the epidemic of serotype 1; II- 2001, i.e. the epidemic period when serotype 1 was reintroduced; III- 2002, i.e. the epidemic period when serotype 3 was introduced; and IV- 2003 to 2006, i.e. the endemic period with circulation of serotype 3 after the epidemic of its introduction. The population data were obtained from the demographic census of 2000 and from population estimates for the years between censuses.c To obtain the number of dengue cases, duplicate records were excluded and only cases with clinical epidemiological confirmation were considered. These data were obtained from the National Notifiable Diseases System (Sistema Nacional de Agravos de Notificação - SINAN) at the Municipal Health Department of Niterói. Analysis of variance was performed to investigate the statistical significance of any differences in incidence found between the strata and analysis periods.
The Statistica 6.0 and MapInfo 6.0 software were used in the analysis.
This study was approved by the Research Ethics Committee of the Escola Nacional de Saúde Pública (ENSP).
RESULTS
The main characteristics of the three strata of districts according to social and demographic conditions that were generated in the first stage showed that stratum 1 was formed by districts with low population growth. Its residents had the best income levels, greatest longevity, best conditions of sanitation service infrastructure, highest proportion of housing of apartment type (located in areas of high population density) and smallest proportion of substandard clusters. Stratum 2 was characterized by districts with high population growth in which the residents had intermediate income levels and the lowest conditions of sanitation service infrastructure. The housing ranged in type from simple houses to the most sophisticated housing in condominiums with low population density, and with a small proportion of shantytowns. Stratum 3 was composed of districts with low population growth in which the residents had low income, lower longevity, intermediate conditions of sanitation service infrastructure and the lowest percentage garbage collection by the cleansing services. The housing consisted of simple houses located in areas of medium population density and with the presence of substandard housing (Figure 1a and Table 2).
The highest coefficients of dengue incidence for the four periods were found in stratum 2, and these were respectively 1.34, 2.27, 1.24 and 1.72 times greater than the values calculated for the whole municipality of Niterói (Table 3).
Among the main characteristics of the six strata of districts according to social and demographic conditions that were generated in the second stage, stratum 1.2 was composed of districts presenting indicators of income, proportion of homes of apartment type, proportion of garbage collection and population density in terms of internal area that were greater than those of stratum 1.1; stratum 2.1 was composed of districts with population growth and income that were greater than those of stratum 2.2, along with lower infrastructure levels of general water supply and lower proportions of internal area greater than the level of 40 m²; stratum 3.1 was composed of districts with indicators of the proportion of shantytowns and sanitary service infrastructure conditions that were greater than those of stratum 3.2, along with a lower proportion of internal area greater than the level of 40 m² (Figure 1b and Table 2).
Comparing the coefficients of dengue incidence calculated in the first stage (three strata) with those calculated in the second stage (six strata), it was observed that the rates in the second stage were more differentiated and presented greater variation between strata (higher coefficient of variation). The results from the analysis of variance showed that the differences in incidence between the periods (p = 0.00) and between the strata (p = 0.06) were significant (p < 0.10). Analysis on the incidence according to the indicators used showed that the rates for the last three study periods were greater in the strata with the lowest conditions of sanitary service infrastructure and high population growth (stratum 2.1) and high percentage of shantytowns (stratum 3.1). Furthermore, the greater rate of dengue incidence found in stratum 2 in the first stage was due mainly to this expanding area of the urban periphery (stratum 2.1). Throughout the study period, stratum 1.2 presented the lowest incidence rate and the best sanitation and income indicators, along with small population increases and the smallest proportion of shantytowns. Stratum 2.2 presented the lowest risk of dengue transmission during the epidemic years. The incidence rates in 2002 were high in most strata, except for stratum 1.2. In addition, there was a substantial increase in incidence in 2002 in most strata, except in 2.1 (Figure 2 and Table 3).
DISCUSSION
In the present study, the cluster level used was the stratum, and the most homogenous of these was stratum 1.2 (which was formed by only three districts). All the other strata included districts with a certain degree of heterogeneity of socioeconomic and demographic characteristics.
According to Machado et al8 (2007), dengue cases occur mainly in heterogenous areas, defined as specific geographical spaces in which a diversity of socioeconomic strata coexist in the same region. Such areas would thus favor diffusion and maintenance of dengue. Sabroza et al10 (1992) stated that the way in which spaces are occupied by populations within different socioeconomic strata may make them vulnerable and create conditions that favor the production and reproduction of diseases.
The analysis on the incidence rate according to the living condition strata showed that the rates for the last three periods studied were greatest in stratum 2.1 (with the worst conditions of sanitation service infrastructure and high population growth) and in stratum 3.1 (with the highest percentage of shantytowns). Thus, strata 2.1 and 3.1 were highlighted as priority areas for dengue control actions. On the other hand, the districts in stratum 1.2 presented the lowest heterogeneity in relation to the indicators used in this study, the lowest incidence rate and the best sanitation and income indicators, as well as low population growth and a low proportion of shantytowns, thus corroborating Machado et al8 (2007).
The epidemic of serotype 1 in 2001 was concentrated in stratum 2.1. This is an area of intense real estate speculation, with great population growth, increasing land value and homes for the upper middle class population, with income and schooling levels above the average for the municipality.e The high incidence rates observed in different strata in 2001 was an unexpected finding, given that group immunity to serotype 1 had supposedly been established during the preceding period. It is likely that both the socioenvironmental characteristics of the municipality and the still-low degree of immunity among the population were relevant for the epidemic behavior encountered during this year.
For better understanding of how the degree of immunity among the population modulates transmission in urban areas, serological studies specific for each of the types of dengue virus are necessary. However, no such studies have yet been conducted in this region.
During the epidemic of serotype 3 in 2002, one important factor that may have favored the explosion in numbers of cases was the population's susceptibility to this type of recently introduced virus, given that individual or collective immunity is not permanent. The incidence levels increase if a new virus is introduced or if there is a decline in collective immunity to the circulating virus.11 This would explain the magnitude and diffusion of the epidemic in Niterói, with incidence much greater than previously and distribution between the strata that was more homogenous: with predominance in stratum 2.1, a high coefficient in stratum 3.1 and slightly lower coefficients in strata 1.1 and 3.2. Stratum 2.2 was less affected, despite its characteristics favoring transmission, and this suggests that its vulnerability was lower, possibly explained by relative protection due to the persistence of significant plant coveragee and few inhabitants in terms of internal area. Such characteristics are unfavorable for increases in population density among vectors that have adapted to urban environments, such as Aedes aegypti.
The association between risk of dengue transmission and the socioeconomic and environmental conditions is a question requiring deeper analysis, while taking into consideration the realities in each municipality. It is important to analyze the spatial relationships between dengue transmission and other variables, such as the population's degree of immunity, the effectiveness of the control measures, the degree of infestation by the vector and the population's habits and behavioral patterns, among others.
The different associations found in different studies on dengue occurrence and socioeconomic and environmental conditions may be related to the types of clusters used (census tracts, districts, zones and/or municipalities) and to the type of data used (primary or secondary data). Regarding the type of cluster used, the different results obtained using spatial slices are called problems of the modifiable area unit. By clustering the epidemiological and demographic data into larger units, the effect of rate instability is reduced. However, this clustering may falsify the information, through construction of large means that cover up internal differences.5 Regarding the secondary data obtained from official notification systems, these systems generally record cases for which medical attendance within the public system was sought. The public system is used more by the low-income population, and thus the data from these systems do not include a large proportion of the cases that occur in areas of the city with better living conditions. This may lead to distortions in the knowledge of dengue virus circulation.12
Transformation of geographical space and social dynamics appear to be fundamental factors in dengue production in Niterói. Historical-social processes and transformation of geographical space, among other factors, determine local living conditions. Unplanned urban development, high population growth, intermittent water supplies, irregular garbage collection, intense movement of people and the lack of effectiveness of the control measures are factors that favor maintenance of endemic disease and occurrences of important epidemics in Niterói.
The spatial units usually used in epidemiological studies, such as districts, municipalities and states, result from the form of data aggregation in the information systems. However, neither the environmental nor the social processes that promote or restrict situations of risk to health are limited to these political-administrative boundaries. With regard to ecosystem approaches used in public health studies, there is still a need to develop methodologies that are capable of identifying and acting on social and environmental determinants. By choosing spatial units for data clustering that best highlight the social and environmental processes, processes that occur at scales differing from political-administrative divisions can be better understood.2
Most ecological studies within epidemiology use political-administrative divisions as the unit for analysis and investigation of disease transmission patterns a posteriori. On the other hand, in the present study, it was sought to identify areas of greater transmission of dengue based on clustering in areas constructed a priori, through environmental, socioeconomic and demographic criteria.
According to Silveirab (2005), instability in indicators for disease frequency in territorial units with small populations (census tracts, urban districts, rural localities and even municipalities with fewer than 10,000 inhabitants) has brought problems for statistical analyses on data consolidated at these levels of clustering, thereby leading to the use of Bayesian statistics. Another alternative, which was used in the present study, was to consolidate data into discontinuous strata that are commonly defined by socioeconomic and/or environmental indicators.
Thus, the methodology used was shown to be useful for surveillance and for epidemiological investigations. Identification of disease occurrence patterns, according to the distribution of factors that favor the appearance, distribution and behavior of diseases affecting the population's health, facilitates the planning and development of interventions of greater effectiveness. However, environmental variables and other variables portraying the population's immunological profile should also be used, along with complementary methodological procedures (construction of summarized risk indicators and geoprocessing methodology, among others), thereby enabling deeper analysis.
The present study has certain limitations. Socioeconomic information was only available for the years of the demographic census and the population estimates were calculated by taking the growth to be geometric, at a constant rate equal to what was observed for the period 1996-2000. Furthermore, the intense mobility of the population, for work, study or leisure purposes, made it difficult to analyze the areas with greatest dengue transmission, since individuals might become infected in neighboring or distant districts. One possibility for dealing with this problem would be to analyze cases occurring among children up to the age of ten years: it is accepted that the level of mobility among this age group is lower.
In addition, the results from epidemiological studies using secondary data from disease notifications may be greatly influenced by under or overestimation of cases caused by diagnostic errors, problems of access to healthcare services and the frequency of asymptomatic infections.12
Through recognizing priority areas in Niterói, the present study has indicated where improvements in surveillance and control actions should be directed, along with structural improvements that would influence the living conditions and health of the municipality's population.
REFERENCES
Correspondence:
Ana Paula da Costa Resendes
Departamento de Endemias Samuel Pessoa
Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca
R. Leopoldo Bulhões 1480, Manguinhos
21041-210 Rio de Janeiro, RJ, Brasil
E-mail:
aninha@ensp.fiocruz.br
Received: 2/18/2009
Revised: 7/30/2009
Approved: 8/5/2009
The authors declare that there are no conflicts of interest.
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Autoría
Ana Paula da Costa Resendes
Fundação Oswaldo Cruz, Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo CruzBrazilRio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo Cruz, Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil
Nelson Artur Prado Rodrigues da Silveira
Exército Brasileiro, Hospital Geral de Porto Alegre , Porto Alegre, RS, BrasilExército BrasileiroBrasilPorto Alegre, RS, BrasilExército Brasileiro, Hospital Geral de Porto Alegre , Porto Alegre, RS, Brasil
Paulo Chagastelles Sabroza
Fundação Oswaldo Cruz, ENSP , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo CruzBrazilRio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo Cruz, ENSP , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil
Reinaldo Souza-Santos
Fundação Oswaldo Cruz, ENSP , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo CruzBrazilRio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo Cruz, ENSP , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil
SCIMAGO INSTITUTIONS RANKINGS
Fundação Oswaldo Cruz, ENSP , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo CruzBrazilRio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo Cruz, ENSP , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil
Fundação Oswaldo Cruz, Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo CruzBrazilRio de Janeiro, Rio de Janeiro, BrazilFundação Oswaldo Cruz, Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca , Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil
Exército Brasileiro, Hospital Geral de Porto Alegre , Porto Alegre, RS, BrasilExército BrasileiroBrasilPorto Alegre, RS, BrasilExército Brasileiro, Hospital Geral de Porto Alegre , Porto Alegre, RS, Brasil
Resendes, Ana Paula da Costa et al. Determinación de áreas prioritarias para acciones de control del dengue. Revista de Saúde Pública [online]. 2010, v. 44, n. 2 [Accedido 17 Abril 2025], pp. 274-282. Disponible en: <https://doi.org/10.1590/S0034-89102010000200007>. Epub 22 Abr 2010. ISSN 1518-8787. https://doi.org/10.1590/S0034-89102010000200007.
Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São PauloAvenida Dr. Arnaldo, 715, 01246-904 São Paulo SP Brazil, Tel./Fax: +55 11 3061-7985 -
São Paulo -
SP -
Brazil E-mail: revsp@usp.br
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