Biologia do ectoparasitóide Bracon hebetor Say, 1857 (Hymenoptera: Braconidae) em sete espécies de lepidópteros

Biology of the ectoparasitoid Bracon hebetor Say, 1857 (Hymenoptera: Braconidae) on seven lepidopteran species

Bracon hebetor SAY, 1857 (HYMENOPTERA: BRACONIDAE) EM SETE ESPÉCIES DE LEPIDÓPTEROS

Sandra Regina Magro^1,3; José Roberto Postali Parra²*

¹Pós-Graduanda em Entomologia - USP/ESALQ.

²Depto. de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola - USP/ESALQ, C.P. 9 - CEP: 13418-900 - Piracicaba, SP.

³Bolsista CNPq.

*Autor correspondente <[e-mail]>

RESUMO: Bracon hebetor Say, 1857 é um ectoparasitóide larval de várias espécies de piralídeos que atacam grãos armazenados, sendo considerado um agente potencial de controle biológico dessas pragas. Assim, a biologia de B. hebetor foi estudada em condições controladas de temperatura (25 ± 2°C), umidade relativa (60 ± 10%) e fotoperíodo (fotofase de 14 horas), sobre sete espécies de lepidópteros, Anagasta kuehniella (Zeller), Corcyra cephalonica Stainton e Sitotroga cerealella (Olivier) (hospedeiros naturais) e Diatraea saccharalis (Fabricius), Heliothis virescens (Fabricius), Anticarsia gemmatalis Hübner, Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (insetos criados rotineiramente no laboratório de Biologia de Insetos da ESALQ/USP), para determinar o melhor hospedeiro para sua criação em laboratório. A duração e a viabilidade do ciclo biológico (ovo-adulto) foram afetadas, dependendo do hospedeiro utilizado. A. kuehniella e C. cephalonica foram hospedeiros semelhantes para a criação de B. hebetor, produzindo insetos com duração de ciclo de 12,8 dias, viabilidade em torno de 90% e ótima capacidade de paralisação e parasitismo. D. saccharalis foi o único hospedeiro não natural que proporcionou resultados semelhantes àqueles obtidos sobre as três traças hospedeiras naturais. Quanto à agressividade, D. saccharalis produziu insetos com capacidade de paralisação e parasitismo semelhantes àqueles criados sobre as traças S. cerealella e C. cephalonica.

Palavras-chave: Insecta, controle biológico, parasitóide

BIOLOGY OF THE ECTOPARASITOID Bracon hebetor SAY, 1857 (HYMENOPTERA: BRACONIDAE) ON SEVEN LEPIDOPTERAN SPECIES

ABSTRACT: Bracon hebetor Say, 1857 is a larval ectoparasitoid of several species of pyralids which attack stored grains, therefore a potential biological control agent of these pests. To determine the best host for laboratory rearing, the biology of B. hebetor was studied under controlled temperature conditions (25 ± 2°C), relative humidity (60 ± 10%) and photoperiod (14-hour photophase) on seven lepidopteran larvae: natural hosts Anagasta kuehniella (Zeller), Corcyra cephalonica Stainton and Sitotroga cerealella (Olivier) and in the insects regularly reared at the Insect Biology laboratory of ESALQ/USP, Diatraea saccharalis (Fabricius), Heliothis virescens (Fabricius), Anticarsia gemmatalis Hübner, and Spodoptera frugiperda (J.E. Smith). Duration and viability of the biological cycle (egg-adult) were affected according to the host used. A. kuehniella and C. cephalonica were similar hosts for B. hebetor rearing, producing insects with life cycle of 12.8 days, viability around 90% and excellent paralyzing and parasitism capacities. D. saccharalis was the only not-natural host providing similar results to those found on the three-grain stored moths. Regarding aggressiveness, D. saccharalis produced insects with paralyzing and parasitism capacities similar to those reared on S. cerealella and C. cephalonica.

Key words: Insecta, biological control, parasitoid

INTRODUÇÃO

Bracon hebetor Say, 1857 é um ectoparasitóide que comumente ataca lagartas de lepidópteros-praga de produtos armazenados. Quase todas as espécies de lepidópteros que ocorrem em armazéns são parasitadas por esta espécie, sendo Anagasta kuehniella (Zeller), Ephestia cautella (Walker) e Plodia interpunctella (Hueb.) seus hospedeiros mais freqüentes (Parra et al., 1989; Wool et al., 1987; Cline & Press, 1990; Brower & Press, 1990). Pesquisas têm sido realizadas visando estudar seu potencial para o controle dessas pragas em armazéns e em laboratório (Cline et al., 1984; Keever et al. 1985, 1986; Prozell & Schöller, 1998).

Assim, Brower & Press (1990) citaram experiências positivas quanto à utilização de parasitóides para programas de controle biológico de lepidópteros-praga em grãos armazenados. Os mesmos autores observaram que o emprego de inimigos naturais, incluindo B. hebetor, proporcionou melhores resultados do que o controle convencional com Malathion, em amendoim armazenado. Reinert & King (1971) observaram que a mortalidade da população de traças foi função do número de fêmeas de B. hebetor presente e que este parasitóide reduziu a população da praga em até 97%. Inoue (1997) encontrou perspectivas de controle de Sitotroga cerealella (Olivier, 1819) em milho armazenado, quando B. hebetor foi associado a Trichogramma pretiosum Riley. Esse braconídeo é mais eficiente em altas temperaturas (Parra et al., 1989), sendo atraído pelo "frass" de A. kuehniella (Parra et al., 1996). A liberação desses inimigos naturais, que atacam diferentes fases do desenvolvimento das pragas, pode melhorar a eficiência do controle biológico contra o complexo de pragas em produtos armazenados (Keever et al., 1986).

Autores como Taylor (1988), Serra (1992) e Nikam & Pawar (1993) demostraram variações no desenvolvimento deste parasitóide em função da espécie hospedeira, do seu porte e da temperatura.

Assim, como B. hebetor tem se mostrado um promissor agente de controle, o objetivo desta pesquisa foi estudar o desempenho biológico desse ectoparasitóide em A. kuehniella, S. cerealella, Corcyra cephalonica Stainton (hospedeiros naturais) e Diatraea saccharalis (Fabricius), Spodoptera frugiperda (J.E. Smith), Anticarsia gemmatalis Hübner e Heliothis virescens (Fabricius), buscando a determinação do melhor hospedeiro para sua criação massal em laboratório, visando a programas de controle biológico.

MATERIAL E MÉTODOS

Os estudos biológicos de B. hebetor foram realizados no Laboratório de Biologia de Insetos do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz" (ESALQ), da Universidade de São Paulo (USP), em Piracicaba/SP. Utilizaram-se câmaras climatizadas reguladas à temperatura de 25 ± 2°C, UR de 60±10% e fotofase de 14 horas para acondicionamento de todo material vivo e condução das pesquisas.

A criação estoque de B. hebetor foi iniciada com a coleta de adultos da população infestante da criação de A. kuehniella utilizada para a produção de Trichogramma spp., no Laboratório de Biologia de Insetos da ESALQ/USP. Casais do ectoparasitóide individualizados em frascos cilíndricos de vidro (2,0 cm de diâmetro ´ 4,5 cm altura), providos de tampa de borracha, receberam diariamente uma lagarta de quinto ínstar de A. kuehniella, baseando-se em Serra (1992). Após 24h, as lagartas já paralisadas e parasitadas foram removidas dos frascos e transferidas para placas de Petri (6,0 cm ´ 2,0 cm), sendo mantidas nas condições descritas anteriormente até a emergência dos adultos.

Os insetos utilizados para os estudos biológicos de B. hebetor foram A. kuehniella, S. cerealella, C. cephalonica, D. saccharalis, S. frugiperda, A. gemmatalis e H. virescens. As traças de produtos armazenados (A. kuehniella, S. cerealella e C. cephalonica) foram criadas segundo metodologia proposta por Parra (1997), Bleicher et al. (1987) e Bernardi et al. (2000), respectivamente.

A lagarta-do-cartucho-do-milho (S. frugiperda), da maçã-do-algodoeiro (H. virescens), a broca da cana-de-açúcar (D. saccharalis) e a lagarta da soja (A. gemmatalis) foram criadas em dietas artificiais conforme Nalim (1991), Moretti & Parra (1983), Parra & Mishfeldt (1992) e Greene et al. (1976), respectivamente. As dietas foram oferecidas às lagartas recém-eclodidas em tubos de vidro cilíndricos (2,5 cm de diâmetro ´ 8,5 cm de altura) tampados com chumaço de algodão hidrófugo, segundo a metodologia de Parra (1999).

Seleção do hospedeiro para o desenvolvimento do ectoparasitóide B. hebetor.

Casais de B. hebetor individualizados receberam uma lagarta de último ínstar (quinto) das espécies A. kuehniella, S. cerealella e C. cephalonica, por ser este o ínstar "preferido", segundo Hagstrum (1983) e Serra (1992). Foram oferecidas também lagartas de terceiro ínstar de D. saccharalis e de quarto ínstar das espécies S. frugiperda, H. virescens e A. gemmatalis, a partir de resultados preliminares obtidos pelos autores.

As lagartas ficaram expostas ao parasitóide B. hebetor por um período de 24h (tempo suficiente para que ocorresse o parasitismo). Após este período, as lagartas foram retiradas do frasco e colocadas, individualmente, em placas de Petri plásticas (6,0 cm ´ 2,0 cm). Em cada lagarta foi permitido o desenvolvimento de apenas um parasitóide, deixando-se apenas um ovo e removendo-se os excedentes. Totalizaram-se 50 repetições para cada tratamento (espécie hospedeira).

Diariamente, até a emergência dos adultos, foram registradas as durações dos períodos de incubação, larval e pupal do parasitóide e respectivas viabilidades sobre cada hospedeiro. Observou-se também a porcentagem de deformação de pupas e adultos e formação de casulo protetivo. Os parâmetros duração das fases e viabilidades foram submetidos à análise de variância e comparados pelo teste de Tukey ao nível de 1% de probabilidade, num delineamento inteiramente casualizado, sendo os dados, em porcentagem, transformados em arcsen

Capacidade de paralisação e de parasitismo por B. hebetor sobre o hospedeiro padrão, A. kuehniella, quando criado sobre diferentes hospedeiros (teste de agressividade)

Adultos de B. hebetor com um dia de vida, emergidos de cada hospedeiro testado no ensaio anterior, foram avaliados quanto à agressividade (capacidade de paralisação e parasitismo) em relação à A. kuehniella. Para tanto, separaram-se 40 lagartas de último ínstar desta traça em caixas gerbox (10 cm ´ 10 cm ´ 3 cm), colocando-se, a seguir, um casal de B. hebetor que aí permaneceu por 72h (baseado em Ullyett, 1945), totalizando 10 repetições por tratamento. Após este período, os adultos foram retirados, avaliando-se o número de lagartas paralisadas e parasitadas. Aguardou-se o desenvolvimento larval e pupal do ectoparasitóide para contagem dos adultos e avaliação da razão sexual da espécie. Para a análise estatística, as porcentagens de paralisação e de parasitismo foram transformadas em arcsen , submetidas à análise de variância e comparadas pelo teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade. O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado. Para a razão sexual, utilizou-se o teste não paramétrico de c² (com correção de Yates, 5% de probabilidade e 1 GL.).

Para a seleção do hospedeiro, no qual o parasitóide apresentou melhor desempenho (parâmetros do ciclo biológico e de agressividade), foram realizadas análises de agrupamento ("cluster analysis") e de componentes principais, conforme Curi (1982) e Silveira Neto (1986), respectivamente. Para tanto, foram ajustados 14 caracteres (período de incubação, duração e viabilidade das fases de larva e pupa e do ciclo total, capacidade inicial de parasitismo, porcentagem de não formação de casulos e deformações de pupa e/ou adulto, número de adultos obtidos, porcentagem de paralisação e parasitismo) e sete OTUs (Unidades Taxonômicas Operacionais) (tratamentos).

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Seleção do hospedeiro para o desenvolvimento do ectoparasitóide B. hebetor.

A espécie hospedeira afetou o tempo de desenvolvimento de B. hebetor, sendo que o ciclo total (ovo-adulto) do parasitóide variou de 12 a 13,5 dias. Ciclos mais longos foram observados quando B. hebetor foi criado em lagartas de H. virescens e D. saccharalis, com períodos superiores a 13 dias; entretanto, estes períodos não diferiram estatisticamente daqueles encontrados quando o inseto foi criado sobre seus hospedeiros naturais (A. kuehniella e C. cephalonica) e sobre lagartas de S. frugiperda (TABELA 1). Ciclos mais curtos foram observados quando utilizaram-se como hospedeiros A. gemmatalis e S. cerealella, com valores estatisticamente inferiores apenas àqueles obtidos nas criações sobre D. saccharalis e H. virescens. Ahmed et al. (1985) verificaram que a duração do ciclo total de B. hebetor, quando criado sobre A. kuehniella, foi de 13,3 dias, nas mesmas condições de temperatura do presente experimento. Duração superior a esta foi verificada por Serra (1992), que constatou um período de 14,5 dias para o ciclo de ovo-adulto do ectoparasitóide sobre A. kuehniella.

Com relação à fase larval, o maior período foi constatado sobre H. virescens, com 5,9 dias, sendo esse valor estatisticamente superior aos obtidos para as outras espécies, que apresentaram variação entre 4,4 e 5,0 dias. O hospedeiro A. gemmatalis proporcionou a menor duração na fase de pupa (5,7 dias), diferindo de A. kuehniella, C. cephalonica, H. virescens e D. saccharalis (TABELA 1). O período de incubação, que é muito curto para a espécie, variou de 1,4 a 2 dias, sendo observado, de forma contrária ao esperado, um alongamento nos hospedeiros naturais. Embora tenha havido diferença estatística, biologicamente estas diferenças são muito pequenas e, talvez inexistissem se as observações fossem realizadas a intervalos menores. Portanto, aparentemente, não há influência do hospedeiro nesta fase de desenvolvimento do ectoparasitóide. Serra (1992) verificou que a duração da fase de ovo para B. hebetor foi de 1,6 dias, com 94% de viabilidade, para as mesmas condições descritas neste trabalho.

Por outro lado, a viabilidade total (ovo-adulto) do ectoparasitóide foi influenciada pelo hospedeiro (TABELA 2). A traça S. cerealella proporcionou o melhor resultado, com 92% de viabilidade total, sendo que valores estatisticamente semelhantes foram obtidos quando se criou B. hebetor sobre A. kuehniella, C. cephalonica e D. saccharalis, com 90, 86 e 76%, respectivamente. Os demais hospedeiros apresentaram viabilidades totais estatisticamente inferiores, variando de 10 a 28%.

Os valores de viabilidade total foram diretamente influenciados pelos resultados da viabilidade larval, demonstrando a inadequação de A. gemmatalis, S. frugiperda e H. virescens para o desenvolvimento pré-imaginal de B. hebetor. Não houve variação na viabilidade pupal para todos os tratamentos. Entretanto, como houve grande mortalidade larval quando os insetos foram criados sobre A. gemmatalis, H. virescens e S. frugiperda, o número de indivíduos avaliado quanto à viabilidade pupal foi pequeno, com confiabilidade reduzida para a discussão dos resultados. Castilho et al. (1987) verificaram viabilidade total para B. hebetor, criado sobre D. saccharalis, em torno de 45%, sendo que a viabilidade dos ovos foi de 55% e as de larva e pupa foram superiores a 85 e 95%, respectivamente. Embora esses autores tenham estudado a biologia a 28°C, os valores de viabilidade larval e pupal foram semelhantes aos observados neste trabalho.

O hospedeiro afetou também a porcentagem de pupas e adultos deformados. Dessa forma, ocorreu uma maior porcentagem de indivíduos com deformação na fase de pupa e/ou adulto quando os parasitóides se desenvolveram em A. gemmatalis e S. frugiperda, com 7 e 9%, respectivamente. Nos demais hospedeiros não houve insetos deformados e os adultos prontamente parasitaram.

Outro fator levado em consideração para a seleção de uma espécie apropriada para a criação de B. hebetor foi a capacidade de produção de seda e formação de casulos protetivos. Assim, insetos criados sobre S. frugiperda, A. gemmatalis, H. virescens e D. saccharalis resultaram em 25, 30, 43 e 78% de pupas com casulo, respetivamente; entretanto, quando criados sobre os hospedeiros naturais S. cerealella, C. cephalonica e A. kuehniella, houve formação de casulo em 88, 92 e 98% das pupas avaliadas, respectivamente.

Capacidade de paralisação e de parasitismo por B. hebetor sobre o hopedeiro padrão, A. kuehniella, quando criado sobre diferentes hospedeiros (teste de agressividade)

Os testes de agressividade demonstraram que insetos que tiveram como hospedeiros lagartas de 3º ínstar de D. saccharalis paralisaram em torno de 80% das lagartas de último ínstar de A. kuehniella, não diferindo significativamente daqueles criados sobre as traças A. kuehniella, C. cephalonica e S. cerealella (Figura 1). Os parasitóides obtidos da lagarta-da-maçã-do-algodoeiro (H. virescens) foram menos agressivos, paralisando apenas cerca de 20% das lagartas oferecidas. Os adultos oriundos dos diferentes hospedeiros (naturais e/ou alternativos) foram fecundos e aptos a parasitar lagartas de último ínstar de A. kuehniella, embora numa proporção numericamente menor para os que tiveram D. saccharalis e H. virescens como hospedeiros. Insetos criados sobre A. kuehniella, C. cephalonica e S. cerealella foram semelhantes estatisticamente, com porcentagens de parasitismo variando em torno de 20%; D. saccharalis apresentou uma capacidade de parasitismo intermediária, não diferindo dos dados observados quando B. hebetor foi criado sobre C. cephalonica e S. cerealella. Insetos criados sobre H. virescens apresentaram baixa capacidade de parasitismo, com apenas 2,4% do total de lagartas oferecidas. Os hospedeiros A. gemmatalis e S. frugiperda não foram avaliados, pois não deram origem a adultos do parasitóide em número suficiente para serem comparados no presente experimento.

A razão sexual da primeira geração dos insetos criados sobre os diferentes hospedeiros foi de 0,68; 0,42; 0,78; 0,67 e 0,64, respectivamente para A. kuehniella, D. saccharalis, C. cephalonica, S. cerealella e H. virescens, não sendo constatada diferença entre esses valores e aqueles esperados pelo teste de c² (modificado de Yates ¾ 5% de probabilidade e 1 GL), indicando que a variação do hospedeiro não afetou, para este caso, a proporção de machos e fêmeas da primeira geração. Serra (1992) encontrou uma razão sexual de 0,74 para este ectoparasitóide quando criado sobre lagartas de último ínstar de A. kuehniella, valor próximo aos verificados no presente trabalho; Castilho et al. (1987) observaram uma razão sexual em torno de 0,45 para B. hebetor criado sobre lagartas de D. saccharalis.

A qualidade do inseto produzido em laboratório é de fundamental importância para programas de controle biológico, uma vez que espera-se a produção de insetos semelhantes àqueles obtidos na natureza. Dessa forma, os hospedeiros S. frugiperda e A. gemmatalis foram excluídos da análise, uma vez que não proporcionaram bom desenvolvimento do ectoparasitóide, sendo avaliados somente os hospedeiros naturais A. kuehniella, C. cephalonica e S. cerealella e os alternativos D. saccharalis e H. virescens.

Assim, pela análise de "cluster" verificou-se um agrupamento, com 82% de acerto, das traças A. kuehniella e C. cephalonica, sendo esses os hospedeiros que deram origem aos insetos com maior proximidade de duração das fases, viabilidade e padrões de agressividade. Os demais hospedeiros uniram-se depois, mas com baixa confiabilidade (inferiores a 70%) (Figura 2a). Pela análise de componentes principais (Figura 2b) confirma-se esta hipótese, agrupando-se as referidas traças, sendo que o fator que mais influenciou (com 56,18%) foi a capacidade de parasitismo, através do eixo x.

S. cerealella, embora seja hospedeiro e tenha proporcionado elevada viabilidade total e insetos que paralisaram e parasitaram com a mesma eficiência dos insetos criados sobre C. cephalonica, permaneceu destacado neste grupo, pois os insetos criados sobre ela apresentaram duração de ciclo menor, provavelmente pelo diminuto tamanho do hospedeiro.

Pode-se dizer que D. saccharalis possui características nutricionais para a criação de B. hebetor semelhantes às encontradas nos hospedeiros naturais (TABELAS 1 e 2) e, por não ser considerado hospedeiro natural, apresenta-se com uma boa opção para a criação massal desse braconídeo, proporcionando também elevado número de indivíduos com casulo (78%). Castilho et al. (1987) encontraram valores elevados de viabilidade total (ovo-adulto) e duração de ciclo total, em condições de laboratório, coincidentes com os valores obtidos neste trabalho; entretanto, quando os insetos foram liberados em campo, buscando-se o controle da broca-da-cana-de-açúcar, não houve recuperação desse ectoparasitóide. Provavelmente, isso tenha ocorrido devido à diferença no habitat e pelo hábito alimentar da referida broca, uma vez que B. hebetor ocorre principalmente em armazéns, como agente controlador de pragas dos grãos armazenados (Keever et al., 1985; 1986; Prozell & Schöller, 1998). Entretanto, para tal comprovação, sugerem-se pesquisas nesta direção.

Em termos gerais, os insetos que se mostraram semelhantes para a criação de B. hebetor foram A. kuehniella e C. cephalonica. Valor nutricional, hábito alimentar e local de ataque, tamanho, características comportamentais e até filogenia poderiam explicar tais diferenças no desenvolvimento biológico de B. hebetor. Dentre as espécies não hospedeiras, D. saccharalis foi a que proporcionou melhor desenvolvimento (duração de ciclo e viabilidade) para esse ectoparasitóide.

CONCLUSÕES

O desenvolvimento biológico (duração e viabilidade) de B. hebetor e a capacidade de formação de casulos em pupas são influenciados pela qualidade do hospedeiro.

A. kuehniella e C. cephalonica são hospedeiros naturais similares para a criação de B. hebetor "in vivo".

Dentre os hospedeiros alternativos, D. saccharalis é o mais adequado, semelhante aos hospedeiros naturais, produzindo insetos aptos a paralisarem e parasitarem lagartas de 5^o ínstar de A. kuehniella.

A. gemmatalis, S. frugiperda e H. virescens não são hospedeiros adequados para a criação de B. hebetor.

Recebido em 31.01.01

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  07 Nov 2001
• Data do Fascículo
  Dez 2001

Histórico

• Recebido
  31 Jan 2001