Modelos baseados em variáveis meteorológicas para estimar o progresso epidêmico do bacteriose de noz em variedades de comportamento diferente

sp Summa Phytopathologica Summa Phytopathol. 0100-5405 1980-5454 Grupo Paulista de Fitopatologia RESUMO A bacteriose da nogueira é causada por Xanthomonas arboricola pv. juglandis. Em Zavalla (Santa Fe), o cultivo da nogueira concentra-se na produção de plantas enxertadas em viveiro. O objetivo deste trabalho foi quantificar o efeito do ambiente no desenvolvimento epidêmico da bacteriose da nogueira em variedades susceptíveis e de melhor comportamento e elaborar modelos matemáticos que permitam prever a sua severidade. En Zavalla foram feitas observações da severidade da bacteriose (Sev%) a cada sete dias em quatro variedades de nogueiras (três susceptíveis (sus=1): Chandler, Davis e Tulare e uma de melhor comportamento: Franquette (sus=0)), desde o final da primavera até os últimos dias de fevereiro (N=76), durante três safras (2010/11, 2011/12 e 2012/13),. As variáveis de regressão meteorológica foram calculadas nos respectivos intervalos de 15 dias antes de cada observação da taxa diária de progresso da epidemia (Tid%=Sev%t-Sev%t-1/7). As melhores variáveis correlacionadas (rk: coeficiente de correlação de Kendall Tau-b) com a severidade da bacteriose (severo:Tid% >0,1367; moderado a nulo: Tid%<=0,1367, sendo 0,1367 o percentil de 40% dos dados observados), para os dois tipos de variedades (sus=1 e sus=0), foram DPr>9 (dias com precipitação>9mm; rk=0,434) e DMojro (dias sem chuva, com molhamento devido ao orvalho pela ocorrência de umidade relativa do ar maior que 82%; rk=0,326). O modelo logístico integrado por DPr>9 e DMojro classificou corretamente 62 casos dos 76 analisados nas três safras (precisão de previsão: PPred=81,5%), permitindo quantificar o efeito do ambiente em ambos os tipos de variedades. O modelo integrado por DPr>9 e DMojt (soma dos dias com molhamento foliar pelo orvalho (DMojro) com os originados por precipitação pluvial (DMojpr)) atingiu uma precisão de previsão de 80,3%. Ambas as variáveis meteorológicas estariam expressando a necessidade de água livre para a infecção (DMojt) e o efeito mecânico da precipitação pluvial (DPr>9) na dispersão bacteriana. Com o uso do melhor modelo podem ser reduzidas as pulverizações com bactericida. El cultivo del nogal en la Argentina, fue introducido al país por las colonizaciones españolas, y se extendió principalmente en las provincias andinas y en los valles intermontanos de altura donde las plantas se desarrollaron con las mejores condiciones ambientales y a la vez colaboraron en el crecimiento de varias economías regionales. Las áreas tradicionales de producción se localizan en las provincias de Mendoza, Catamarca, La Rioja, Río Negro y Neuquén y por último se agregó la provincia de San Juan como productora. A mediados de la década del 90 y hasta el año 2000, el sector emprendió un marcado proceso de reconversión orientado a reemplazar las variedades criollas (originadas de semillas, en las que no se consideraban aspectos vinculados con la rentabilidad, pronto inicio de cosecha o calidad del fruto, con frutos de tamaño pequeño o mediano y una coloración de pulpa ámbar a ámbar oscuro, baja relación pulpa-cáscara) por las denominadas finas (ranquette, Howard y Chandler, y otras variedades californianas como Sunland, Serr, Chico, Davis) El proceso de reconversión consistió básicamente en el replantado en Mendoza, el reinjertado escalonado en el tiempo en las provincias de Catamarca y La Rioja y el aumento de la densidad de los montes mediante el intercalado de plantas, pasándose de 50 a 200 plantas/ha, con rápida entrada en producción. Los primeros montes reconvertidos ya comenzaron a producir, con rendimientos de 3.500 Kg./ha. Argentina, junto a Chile, es uno de los principales países productores de nueces del Hemisferio Sur. Actualmente la producción nacional abastece parcialmente la demanda del mercado interno, aunque una gran proporción carece de estandarización y presenta calidad variable (15). Siendo el sur de la provincia de Santa Fe una zona con suelos de tipo argiudol vértico y con alta humedad, una de las enfermedades más importantes que se producen en zonas húmedas es el tizón bacteriano (16). El tizón bacteriano o bacteriosis del nogal, o peste negra es causada por la bacteria Xanthomonas arboricola pv. juglandis (Xaj). Las variedades californianas de nogal son más susceptibles a la bacteriosis porque son más precoces que las tradicionales como Franquette. La bacteria ingresa a la planta a través de los estomas, lenticelas en frutos, estigmas y heridas. Prácticamente todos los órganos aéreos de la planta pueden ser afectados, pero los daños más importantes son los que se producen en los frutos. Sobrevive en forma primaria en yemas dormidas. La infección de las yemas es variable y va desde cantidades indetectables hasta 1 x 107células por yema (11). Las flores son usualmente infectadas apenas aparecen en la primavera, aun después de que los estigmas son receptivos al polen. Muchas flores y frutos pequeños afectados caen al suelo. Bajo condiciones favorables X. arboricolapv juglandisse multiplica en yemas, en hojas y frutos jóvenes. Este mecanismo de dispersión no es claro, pero probablemente la bacteria es transportada por la lluvia, por insectos, además del polen. El polen, llevado por el viento a largas distancias, traslada la bacteria desde flores estaminadas infectadas (12). Los síntomas característicos son lesiones superficiales en fruta inmadura que comienzan como manchas pequeñas y acuosas las cuales con posterioridad se oscurecen y agrandan rápidamente. La infección finalmente resulta en lesiones oscuras de alrededor de 2,5 cm. El daño causado principal se debe a la reducción de la productividad por la caída precoz de frutos o por que la fruta infectada resulta no comerciable. La dinámica del desarrollo bacteriano es poco cíclica y muy errática. La humedad es fundamental para el desarrollo de la bacteria. La infección es favorecida por agua libre, lluvias, humedad relativa alta y temperaturas templadas, superiores a los 15°C en la primavera. El control de la enfermedad es de carácter preventivo y consiste en la aplicación semanal de bactericidas derivados del cobre o antibióticos derivados de la kasugamicina (5, 14, 17). Todos los cultivares comerciales son susceptibles, pero aquellos de brotación tardía como Hartley y Franquette pueden evitar la enfermedad en climas mediterráneos, en los cuales las lluvias terminan abruptamente a fines de primavera. Adaskaveg et al.(1, 2, 3) y Arquero et al.(4) evaluaron el efecto de distintos factores en la incidencia de la enfermedad, encontrando diferencias en relación a la susceptibilidad para las distintas variedades, y a las distintas zonas del canopeo en las diferentes plantas. La disminución del número de aplicaciones de bactericidas tendría efectos favorables en la reducción de costos del cultivo y beneficiaría la sustentabilidad económica y ambiental del sistema. En el año 2000 se inició un modelo de pronóstico de la bacteriosis del nogal denominado XanthoCast™ (1, 2) en la Universidad de California. Este sistema está desarrollado con todos los componentes del triángulo de la enfermedad (hospedante, patógeno y ambiente). El componente hospedante está definido por el estado fenológico y por la resistencia diferencial entre los cultivares. En el componente patógeno, el inóculo aparece como el parámetro más predecible para estimar ya que es endémico en plantaciones de nogales a lo largo de toda California. La incidencia de la enfermedad del año anterior es un excelente indicador del inóculo potencial de un monte para la siguiente estación, porque la bacteria tiene una alta capacidad reproductiva bajo condiciones ambientales favorables como agua libre y temperaturas primaverales superiores a 15°C. En estudios comparativos de campo el modelo Xantho Cast permitió la reducción del número de aplicaciones de bactericidas en montes en producción. El conocimiento de la epidemiología de esta enfermedad, el desarrollo de la enfermedad en el tiempo, su relación con las condiciones ambientales y la variabilidad de las cepas existentes permitirían el establecimiento de pautas generales para el manejo efectivo de la enfermedad. El presente trabajo tuvo por objetivo cuantificar el efecto ambiental sobre el desarrollo epidémico de la bacteriosis del nogal (Zavalla; Santa Fe), en variedades susceptibles y de mejor comportamiento a la enfermedad y elaborar modelos matemáticos que permitan predecir la severidad de la misma. Materiales y Métodos Durante tres estaciones de crecimiento (2010/11, 2011/12, 2012/13), fueron realizadas observaciones semanales de severidad (Sev%: área foliar afectada/área foliar evaluada x 100) de la bacteriosis, en 8 plantas de nogal por parcela de las variedades susceptibles Chandler, Davis y Tulare (sus=1) y de mejor comportamiento (Franquette: sus=0) del monte frutal del Campo Experimental de la Facultad de Cs. Agrarias de la UNR ( Zavalla, Santa Fe, Long. O 60º 53`; Lat. S 33º 01`y altitud de 50m sobre el nivel del mar). En cada fecha se tomó el valor mediana de las observaciones realizadas en el total de plantas. Las observaciones semanales de severidad se realizaron desde el fin de primavera a los últimos días de febrero. A lo largo de cada curva de progreso epidémico se calcularon las tasas de incremento diaria (Tid%=Sev% t– Sev% t-1/ 7) por fecha de monitoreo y para los tres ciclos de cultivo. El total de valores de Tid% (N=76) fue utilizado para el desarrollo de modelos logísticos predictivos. En el caso de las variedades susceptibles se calculó la media de las tres observaciones de Tid% correspondientes a cada variedad. Desarrollo de los modelos logísticos: Variable dependiente: probabilidad de ocurrencia de niveles categorizados de tasa de incremento de severidad de la bacteriosis. La tasa de incremento epidémico diario (Tid%) surgió de la diferencia entre el valor acumulado (Sev%) en el tiempo t y el valor en t-1, dividido el número de días entre las dos observaciones (7 días). Categorización: Ordenando en forma ascendente los valores de tasa de incremento epidémico diario (Tid%) disponibles (N= 76 ) para las tres curvas epidémicas obtenidas por tipo de variedad, el percentil 40 % alcanzó el valor 0,1367%. Este umbral fue utilizado para categorizar binariamente las observaciones de Tid% en: severa(S): TI>0,1367% y moderada a nula (M): Tid<=0,1367%. Variables meteorológicas regresoras La estaciónmeteorológica convencional de Zavalla registró diariamente la temperatura máxima (Tx:°C) y mínima (Tn:°C), precipitación pluvial (Pr:mm) y humedad relativa (HR:%). La temperatura media diaria (Tm) fue calculada como la semisuma de las temperaturas máxima y mínima. La estación solo registra las temperaturas máxima y mínima diarias, no disponiendo de registros térmicos horarios. Basados en estos elementos se construyeron las siguientes variables meteorológicas simples: DPr>9:total de días con precipitación>9 mm. Prac: total acumulado en mm de precipitaciones diarias; DMojrodías sin lluvia (<0,2mm), con mojado atribuible al rocío por ocurrencia de humedad relativa del aire mayor a 82%. DMojpr: días con precipitación (>=0,2mm). DMojt: se suman los días de las variables DMojro y DMojpr. DHR: días con humedad relativa del aire mayor a 81%. TxM:Tx media; TnM: Tn media; DT: total de días con Tx<24°C y Tn>11°C. Variable discreta Variable discreta binaria que tiene en cuenta el efecto del comportamiento varietal respecto a la bacteriosis (sus=1 para las variedades susceptible (N=38) y sus=0 para la variedad Franquette N=38) Lapso de cálculo de las variables: en los 15 días previos a cada observación de Tid% a lo largo de cada curva epidémica analizada Análisis estadístico Cálculo de coeficientes de correlación no paramétrica (r) de Kendall Tau-b (Proc Freq del SAS) entre los niveles epidémicos y las variables meteorológicas descriptas Mediante el procedimiento Logisticdel SAS se ajustaron modelos de regresión logística a los datos de respuesta binaria (método de máxima verosimilitud). Si se asume que PrS es la probabilidad de observar un nivel de Tid% severo (S), el modelo logístico, con X1y IX1X2(interacción) como predictores, puede ser escrito como: ln(PrS/1-PrS)= ß0 + ß1 X1+ ß2 IX1X2, en el cual ß0 a ß2 son parámetros y ln es el logaritmo natural. Resolviendo la expresión Exp(ln(PrS/1-PrS)/(1+Exp(ln(PrS/1-PrS)) se obtiene el valor de PrS. PrL=1-PrS (respuesta binaria). El método de selección de variables Stepwise del Proc Logistic fue usado para obtener el modelo más apropiado, haciendo jugar las variables meteorológica y discreta, fijando niveles de significancia de 0,25 para entrar (NSE) y permanecer (NSP) en el modelo. Mediante el procedimiento Freq del SAS se confeccionaron tablas de contingencia para calcular el número de casos en los cuales coincide el nivel de Tid% observado (S o M) con el predicho. La precisión de predicción (Prec%) representa el porcentaje de casos analizados (N=76) correctamente clasificados con nivel de Tid% S o M. Tanto el coeficiente de correlación de Kendal Tau-b como la precisión de predicción de los modelos logísticos desarrollados fueron tomados en cuenta para la selección final de la longitud del período en el cual se procesan las variables meteorológicas, de los umbrales de dichas variables y del valor percentil utilizado en la categorización de la variable respuesta. Resultados y Discusión En la Tabla 1 se presentan los coeficientes de correlación (r) de Kendall Tau-b obtenidos entre las variables meteorológicas analizadas y los niveles epidémicos de la bacteriosis. El valor máximo de rk(0,4342) correspondió a la variable DPr>9 que cuenta el número de días totales con precipitación>9mm. Tabla 1 Coeficientes de correlación (r) de Kendall Tau-b de variables meteorológicas en relación a los niveles epidémicos (severo y moderado a nulo). Variable rk Variable rk DPr>9 0,434 Prac 0,277 DMojro 0,326 DMojpr 0,296 DMojt 0,344 DHR 0,336 TnM 0,169 TxM 0,04 DT 0,159     DPr>9:total de días con precipitación>9 mm. Prac: total acumulado en mm de precipitaciones diarias; DMojrodías sin lluvia (<0,2mm), con mojado atribuible al rocío por ocurrencia de humedad relativa del aire mayor a 82%. DMojpr: días con precipitación (>=0,2mm). DMojt: se suman los días de las variables DMojro y DMojpr. DHR: días con humedad relativa del aire mayor a 81%. TxM:Tx media; TnM: Tn media; DT: total de días con Tx<24°C y Tn>11°C. Las variables son calculadas en el lapso de 15 días previos a cada observación de Tid% a lo largo de cada curva epidémica. Tabla 2 Modelos logísticos para estimar la probabilidad de ocurrencia de cada categoría epidémica: severa (S) y moderada a nula (M), en base a variables meteorológicas simples y una discreta que fija el comportamiento varietal (sus). Se presenta por modelo la precisión de predicción: % de casos (76) correctamente clasificados. Modelo Ecuaciones del Modelo Precisión de predicción % I Ec 1 = – 2 , 189 + 1 , 024 * DPr > 9 + 0 , 609 * DMojro + 1 , 7147 * sus 81,5(62/76*100) II Ec 1 = – 2 , 3282 + 0 , 9499 * DPr > 9 + 0 , 1833 * DMojt + 1 , 6786 * sus 80,0(61/76*100) Ec1=ln(PrS / 1-PrS); Resolviendo la expresión Exp(ln(PrS/1-PrS)/(1+Exp(ln(PrS/1-PrS)) se obtiene el valor de PrS (probabilidad de observar una tasa epidémica severa (S). Ln es el logaritmo natural. PrM la probabilidad de observar una epidemia moderada a nula (M)=1-PrS. Mediante el procedimiento Proc Logistic del SAS se ajustó el modelo I que incluye, además de dos variables meteorológicas, una variable discreta binaria que tiene en cuenta el efecto del comportamiento varietal respecto a la bacteriosis (sus=1 y sus=0) (Tabla 2). Este modelo resultó el más apropiado de acuerdo al procedimiento stepwise corrido con todas las variables meteorológicas y la discreta (sus), con un nivel de significancia para entrar al modelo de 0,25. Cuando se desechó el efecto de la variable ‘sus’ que tiene en cuenta el comportamiento varietal, la precisión de predicción del modelo logístico decreció a 69,7% (53 observaciones clasificadas correctamente). El modelo II que integra a DPr>9 y DMojt permitió clasificar correctamente 61 casos de los 76 observados. Este modelo incluye el efecto de lluvias con un mínimo milimetraje (>9mm) para favorecer la dispersión bacteriana más los días donde se dispondría de agua libre originada en el rocío (DMojro) y por ocurrencia de precipitaciones (>0.2mm) (DMojpr). En forma similar al modelo de pronóstico de la bacteriosis del nogal denominado XanthoCast™ (1, 2, 3) de la Universidad de California, que considera los componentes del triángulo de la enfermedad (hospedante, patógeno y ambiente), el modelo desarrollado en este trabajo, considera también variables meteorológicas y hace referencia a la susceptibilidad o no del hospedante, como forma de predecir futuras epifitias. El modelo XanthoCast TM fue iniciado en el año 2000 como un modelo de pronóstico para el tizón bacteriano en cultivares Vina y Ashley de nogales, en California, EEUU. Dicho modelo incluía duración del período húmedo y temperatura, los dos parámetros microambientales críticos para el desarrollo de la enfermedad, tanto en cámaras de crecimiento como en estudios a campo. El modelo fue validado en 2004, 2005 y 2006 con su sitio web correspondiente. Con el uso de dicho modelo se redujo el número de aplicaciones con bactericidas comparándose con las aplicaciones siguiendo el calendario tradicionalmente utilizadas. Con el correr de los años dicho modelo se ha ido validando en diferentes condiciones climáticas y se ha adaptado a otros factores climáticos como precipitaciones, en lugar de follaje mojado (3). Numerosos autores, entre ellos los ya citados, Lang y Evans (10), Giraud et al. (9) y otros, sugieren el desarrollo de modelos de predicción de epifitias del nogal para lograr que el manejo de esta especie sea más sustentable y cuidadoso del ambiente. En 2002, Costa et al. (8), fundamentaron el uso de modelos epidemiológicos, como herramienta eficiente para el estudio de enfermedades a nivel de poblaciones y comunidades. En cuanto a prevención de epifitias éstos cuantifican el probable inicio o desarrollo futuro de enfermedades a partir de información del clima, del hospedante y del patógeno. Según estos autores los modelos cumplen con algunos objetivos básicos como la reducción del número de aplicaciones de productos químicos, un manejo más eficiente de la enfermedad, disminución del riesgo de ocurrencia de epidemias severas y reducción de la polución ambiental, por el menor uso de químicos. Por su parte Moschini et al. (13), en 2010 trabajaron en la identificación de variables meteorológicas durante la primavera en la localidad de Bella Vista (Corrientes, Argentina) para predecir niveles ordinales de intensidad de la Cancrosis de los cítricos en media estación. El mejor modelo logístico ajustado incluyó además de variables meteorológicas una variable discreta binaria que tuvo en cuenta la distancia a una cortina rompeviento. en un modelo en relación a la intensidad de la Cancrosis de los cítricos. Para este mismo modelo, aplicado luego en la región citrícola de España, también para Cancrosis, se debieron agregar otras variables para explicar la intensidad de la enfermedad. Bombelli et al (6) y Bombelli et al (7), desarrollaron modelos logísticos para predecir la severidad de manchas foliares causadas por Alternaria tenuissima (Kunze:Fr) en plantaciones de arándano en tres localidades argentinas: San Pedro, Concordia y Gualeguaychu. Uno de los modelos integró la interacción de días con precipitaciones y de días con temperaturas entre los 16°C y 36°C. Un adecuado ajuste y validación de los modelos predictivos obtenidos de esta investigación, permitieron el desarrollo de verdaderos sistemas de pronóstico para la correcta gestión de la enfermedad, desde el punto de vista técnico, económico y ambiental. Los distintos modelos epidemiológicos se relacionan estrechamente con las características del patosistema correspondiente. Cada modelo mencionado anteriormente posee características propias que lo definen. En este trabajo, a partir de registros diarios de temperatura máxima y mínima, precipitación y humedad relativa se calcularon variables meteorológicas regresoras en períodos de 15 días previos a cada valor de tasa de incremento diario de severidad, a lo largo de cada curva epidémica. El modelo logístico de respuesta binaria integrado por DPr>9 (días con ocurrencia de precipitaciones > 9 mm) y DMojro (días de mojado por rocío, sin precipitación y humedad relativa del aire >82%) tuvo una precisión de predicción de 81.5%, permitiendo cuantificar el efecto ambiental en dos tipos de variedades de nogal analizadas. El modelo integrado por DPr>9 y DMojt (suma DMojro con los días de mojado por ocurrencia de precipitación (DMojpr)) logró una precisión de predicción de 80,3%. Ambas variables meteorológicas estarían expresando el requerimiento de agua libre de la bacteria para la infección (DMojt) y de energía en las lluvias (DPr>9) para favorecer la dispersión bacteriana. Las predicciones de estos modelos pueden sustentar una estrategia para optimizar el número y momento de aplicación de bactericidas cúpricos para un adecuado control de la enfermedad, disminuyendo el impacto ambiental de las pulverizaciones. REFERENCIAS 1 1 Adaskaveg, J.; Förster, H.; Thompson, D.; Driever, G.; Connell, J.; Buchner, R. Epidemiology and management of walnut blight. Walnut Research Report, Sacramento, CA. p.181-191. 2006 Adaskaveg J Förster H Thompson D Driever G Connell J Buchner R. Epidemiology and management of walnut blight Walnut Research Report Sacramento, CA 181 191 2006 2 2 Adaskaveg, J.; Förster, H.; Thompson, D.; Driever, .G.; Connell, J.; R. Buchner-T.; Prichard, J.; Grant, and Wade, L. Epidemiology and management of walnut blight. pp185-201.Walnut Research Report Project IV(6):051-054. 2007. Adaskaveg J Förster H Thompson D Driever G Connell J R. Buchner T Prichard J Grant L Wade L Epidemiology and management of walnut blight 185 201 Walnut Research Report Project IV 6 051-054 2007 3 3 Adaskaveg, J.; Förster, H.; Nguyen, K.; Thompson, D.; Cary, D.; Wade, L.; Leslie, C.; R. Buchner, R.; and Grant, J. Epidemiology and management of Walnut Blight. Walnut Research Reports 1-19. 2016 Adaskaveg J Förster H Nguyen K Thompson D Cary D Wade L Leslie C R. Buchner R Grant J Epidemiology and management of Walnut Blight Walnut Research Reports 1 19 2016 4 4 Arquero, O.; Lovera, M.; Rodríguez R.; y Trapero A. Walnut blight (Xanthomonas arboricolapv. Juglandis>): factors influencing disease incidence. In: V International Walnut Symposium.2005, Sorrento, Italia. Anales: ISHS Acta Horticulturae 705, 2005, www.actahort.org/books/705/ Arquero O Lovera M Rodríguez R Trapero A Walnut blight (Xanthomonas arboricolapv. Juglandis>): factors influencing disease incidence V International Walnut Symposium 2005 Sorrento, Italia Anales: ISHS Acta Horticulturae 705 2005 www.actahort.org/books/705/ 5 5 Belisario, A. Aspetti di eziologia, epidemiologia e difusa delle prinipali avversità patologiche del noce in Italia. Informatore Fitopatologico, Milan, n 7. p.51-57, 2005 Belisario A Aspetti di eziologia, epidemiologia e difusa delle prinipali avversità patologiche del noce in Italia Informatore Fitopatologico Milan 7 51 57 2005 6 6 Bombelli, E.; Wright, E.; Moschini, R.; López, M.; Fabrizio, M.; Barberis, J.; Rivera, M. Modelado computacional de datos epidemiológicos para predecir enfermedades de cultivos con base meteorológica. In: 10° Simposio sobre la Sociedad de la Información, 41 JAIIO – 2012. La Plata, Argentina. ISSN: 1850-2830- p 322. 2012. Bombelli E Wright E Moschini R López M Fabrizio M Barberis J Rivera M Modelado computacional de datos epidemiológicos para predecir enfermedades de cultivos con base meteorológica 10° Simposio sobre la Sociedad de la Información 41 JAIIO – 2012 La Plata, Argentina 1850-2830 322 322 2012 7 7 Bombelli, E.; Moschini, R.; Wright, E.; López, M.; Fabrizio, M. Modelado para la predicción de enfermedades en cultivos de alto valor comercial. Proyecciones, Buenos Aires, v.11, n.1, p. 47-60, 2013. Bombelli E Moschini R Wright E López M Fabrizio M Modelado para la predicción de enfermedades en cultivos de alto valor comercial Proyecciones Buenos Aires 11 1 47 60 2013 8 8 Costa, L.; Jesus Junior, W.; Ribeiro de Vale, F. Modelos aplicados en fitopatologia. Revista FCA UNCuyo, Mendoza, v.34, n.1, p.81-92, 2002 Costa L Jesus W Junior Ribeiro de Vale F Modelos aplicados en fitopatologia Revista FCA UNCuyo Mendoza 34 1 81 92 2002 9 9 Giraud, M.; Prunet, J.; Chevallier, A.; Ramain, S.; Thiriaud, V.; I. Santrac, I.; O. Bray, O. Study of Xanthomonas arboricolapv juglandispopulation dynamics in French Walnut orchards over three years. In: VI International Walnut Symposium. 2010. Melbourne, Australia. ISHS Acta Horticulturae.861, 2010, www.actahort.org/books/861/ Giraud M Prunet J Chevallier A Ramain S Thiriaud V I Santrac I O. Bray O Study of Xanthomonas arboricolapv juglandispopulation dynamics in French Walnut orchards over three years VI International Walnut Symposium 2010 Melbourne, Australia ISHS Acta Horticulturae 861 861 2010 www.actahort.org/books/861/ 10 10 Lang, M.; Evans, K. Epidemiology and status of Walnut Blight in Australia. Journal of Plant Pathology, Pisa, v.92, (1, Supplement), p.49-55, 2010. Lang M Evans K Epidemiology and status of Walnut Blight in Australia Journal of Plant Pathology Pisa 92 1, Supplement 49 55 2010 11 11 Lindow, S.; Buchner, R.; Olson, B.; Teviotdale, B.; Koutsoukis, R. Epidemiological approaches to the control of walnut Blight disease. In: Walnut Research Reports 2003.:http://walnutresearch.ucdavis.edu/ Lindow S Buchner R Olson B Teviotdale B Koutsoukis R Epidemiological approaches to the control of walnut Blight disease Walnut Research Reports 2003 http://walnutresearch.ucdavis.edu/ 12 12 Lindow, S.; Buchner, R.; Koutsoukis, R. Epidemiological approaches to the control of walnut blight disease. University of California. 200. In: Walnut Research Reports 2007, Junta de Comercializacion de nueces. California. P 221-236. http://walnutresearch.ucdavis.edu/ Lindow S Buchner R Koutsoukis R Epidemiological approaches to the control of walnut blight disease. University of California. 200 Walnut Research Reports 2007 Junta de Comercializacion de nueces California 221 236 http://walnutresearch.ucdavis.edu/ 13 13 Moschini, R.C.; Canteros, B.; Martínez, M.I.; De Ruyver, R. Quantification of the environmental effect on citrus canker intensity at increasing distances from a natural windbreak in northeastern Argentina. Australasian Plant Pathol. 43: 653-662. 2014 Moschini R.C Canteros B Martínez M.I De Ruyver R Quantification of the environmental effect on citrus canker intensity at increasing distances from a natural windbreak in northeastern Argentina Australasian Plant Pathol 43 653 662 2014 14 14 Prichard, T.; Grant, J.and Wade, L. Epidemiology and management of walnut blight. Walnut Research Reports: http://walnutresearch.ucdavis.edu/.2006. Prichard T Grant J Wade L Epidemiology and management of walnut blight Walnut Research Reports http://walnutresearch.ucdavis.edu/ 2006 15 15 Seta, S.; González, M.; Moyano, M.I. Calidad en poscosecha del nogal (Juglans regiaL.). Revista de Investigaciones de la Facultad de Ciencias Agrarias, Rosario. Año IV., n 6., p 51-54., 2004 Seta S González M Moyano M.I Calidad en poscosecha del nogal (Juglans regiaL.) Revista de Investigaciones de la Facultad de Ciencias Agrarias Rosario Año IV 6 51 54 2004 16 16 Teviotdale, B.; Michailides, T.; Pscheidt, J. Compendium of nut crop diseases in temperate zones. Minnesota. The American Phytopathological Society Press, 2002. Teviotdale B Michailides T Pscheidt J Compendium of nut crop diseases in temperate zones Minnesota The American Phytopathological Society Press 2002 17 17 Turini, T. and Teviotdale, B. Epidemiological approaches to the control of Walnut Blight. Experiments of Kearney Agricultural Center 1994. Walnut Research Reports http://walnutresearch.ucdavis.edu/1994. Turini T Teviotdale B Epidemiological approaches to the control of Walnut Blight. Experiments of Kearney Agricultural Center 1994 Walnut Research Reports http://walnutresearch.ucdavis.edu/ 1994