Distribuição das artérias coronárias e análise histopatológica do coração de (Bradypus variegatus)

Resumo

A preguiça-comum (Bradypus variegatus) tem sido vítima das investidas antrópicas desordenadas, o que tem elevado o número de acidentes e doenças para a espécie. Propôs-se com esse estudo, realizar uma descrição das artérias coronárias, assim como apontar os achados histopatológicos do coração do bicho-preguiça, a fim de favorecer o diagnóstico por imagem, semiologia e clínica médica das espécies. Foram dissecados 18 exemplares de B. variegatus obtidos após morte natural. Quinze deles, sendo 5 machos e 9 fêmeas adultas e 1 jovem, foram fixados com formaldeído e conservados em solução salina. Em 2 machos e 1 fêmea, foi injetado, a partir da artéria carótida comum esquerda, látex corado em vermelho, para tornar as coronárias mais evidentes. Na fêmea também foi injetado através da veia jugular externa direita, látex corado em azul, para evitar equívoco na identificação arterial. Os animais tiveram o tórax aberto a fim de avaliar e retirar o coração para descrição detalhada das artérias coronárias. Para análise histopatológica, foram confeccionadas lâminas histológicas oriundas de corações coletados de 4 animais (3 adultos e 1 jovem). Com base nas análises arteriais, as preguiças possuem duas coronárias: uma a direita e uma a esquerda, que irrigam suas respectivas faces. O coração é composto por endocárdio, miocárdio e epicárdio, semelhante aos mamíferos em geral. Todavia, observou-se necroses endocárdicas, de fibras musculares cardíacas, além de degenerações mixomatosas de válvulas e trombos no lúmen vascular. Esses eventos necróticos, mais extensos, estão relacionados a infartos, enquanto os mais discretos podem ser associados a situações de estresse vivenciadas pelos espécimes.

Palavras-chave:
Xenarthra; preguiça-comum; vascularização; histopatologia; coração

Abstract

The three-toed sloth (Bradypus variegatus) has been a victim of disorderly human interventions, leading to an increase in accidents and diseases for the species. This study aimed to provide a description of the coronary arteries and to high light the histopathological findings in the sloth’s heart. This information should be beneficial for medical clinics dealing with these species. Eighteen B. variegatus specimens were dissected after natural death. Fifteen of them, comprising five adult males, nine adult females, and one juvenile, were fixed with formaldehyde and preserved in saline solution. In two males and one female, red-coloured latex was injected through the left common carotid artery to make the coronary arteries more visible. In the female, blue-coloured latex was also injected through the right external jugular vein to aid in arterial identification. The chests were opened to evaluate and extract the heart for a detailed description of the coronary arteries. For histopathological analysis, histological slides were prepared from four hearts collected from four animals (three adults and one juvenile). Arterial analyses revealed that sloths possess two coronary arteries: one on the right and one on the left side, each of which supplies blood to their respective surfaces. The heart is composed of the endocardium, myocardium, and epicardium, similar to mammals in general. However, necrosis of endocardial tissue and cardiac muscle fbres, as well as myxomatous degeneration of valves and thrombi in vascular lumens, were observed. These necrotic events, more extensive in nature, are related to infarctions, while the more subtle ones may be associated with stressful situations experienced by the individuals.

Keywords:
Xenarthra; three-toed sloth; coronary arteries; histopathology; heart

1. Introdução

O coração é um órgão muscular pulsátil, composto de três camadas, o endocárdio, mais internamente, formado, sobretudo, de tecido endotelial. O miocárdio, estrato intermediário, com fibras musculares cardíacas. E o epicárdio, sendo este o folheto seroso visceral do pericárdio, que envolve o órgão. A partir da sístole ventricular, o sangue sai do coração através dos vasos em direção ao próprio órgão e a todo corpo, e depois retorna a ele, na diástole atrial(¹). Em seu trajeto, o sangue, transporta gases respiratórios, substâncias nutritivas necessárias as células, excretas metabólicas e hormônios. E participa, ainda, de atividades importantes para o organismo, como a regulação térmica e a uniformização da concentração de íons nos líquidos corpóreos(²).

Mediante seu papel de extrema relevância no sistema cardiovascular e em meio ao aumento da incidência de doenças cardíacas no mundo, o coração tem sido alvo de pesquisas(³,⁴). Neste contexto, propôs-se desenvolver um estudo deste órgão no bicho-preguiça Bradypus variegatus, a fim de descrever suas artérias coronárias e apontar achados histopatológicos. B. variegatus é também chamada de preguiça-comum e apresenta forte ocorrência no nordeste brasileiro(⁵,⁶,⁷). As ações antrópicas desordenadas têm promovido um crescente número de acidentes e doenças na espécie, o que ressalta a importância de entender seus sistemas orgânicos, para atrelar esses conhecimentos a sua clínica médica(⁸,⁹,¹⁰).

2. Material e métodos

O estudo foi autorizado pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA) da UFRPE, n° 50/2018. Possui cadastro no Sistema Nacional de Gestão do Patrimônio Genético e do Conhecimento Tradicional Associado (SinGen), sob n° A21069D. E contou também, com a liberação do CETAS/CPRH, n° 02/2017 e do Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade do Instituto Chico Mendes (SisBio/ICMBio), n° 46665/10. Quanto aos termos anatômicos utilizados, eles seguiram as determinações do "Internacional Commitee on Veterinary Gross Anatomical Nomenclature", Nomina Anatômica Veterinária, 2017.

Foram utilizados para descrição das artérias coronárias, 18 cadáveres de bichos-preguiça B. variegatus advindos do Centro de Triagem de Animais Silvestres da Agência Estadual de Meio Ambiente (CETAS/CPRH), após morte natural. Quinze animais, sendo 5 machos adultos, 9 fêmeas adultas e 1 jovem foram fixados com formaldeído a 20% e conservados em tanques de solução salina a 30%, segundo a metodologia de Alcântara et al.(¹¹). Dois cadáveres de machos e 1 de fêmea, adultos, foram injetados com látex corado com tinta xadrez vermelha, através da artéria carótida comum esquerda. A solução preencheu o arco da aorta e a aorta ascendente, bem como seus ramos imediatos. A fêmea foi também injetada através da veia jugular externa direita, com látex acrescido de tinta xadrez azul, a fim de que as veias de drenagem do coração ficassem evidenciadas, evitando qualquer equívoco na identificação arterial.

Posteriormente, os animais que receberam o látex foram fixados, exatamente como os demais. Desta forma, as artérias coronárias ficaram túrgidas e marcadas em vermelho, possibilitando uma melhor descrição e obtenção de registros fotográficos da vascularização cardíaca, uma vez que, o coração foi acessado através de incisão sagital mediana do tórax e rebatimento da pele, músculos e remoção de costelas, sendo observado e em seguida retirado da cavidade, a fim de se realizar uma descrição minuciosa da angioarquitetura das artérias coronárias. Os procedimentos aconteceram na Área de Anatomia do Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal da Universidade Federal Rural de Pernambuco (DMFA/UFRPE).

Para a determinação das características microscópicas do coração da espécie B. variegatus, foi coletado o órgão de 4 espécimes, 1 jovem, identificado como bicho-preguiça 1 e 3 adultos, identificados como bichos-preguiça 2, 3 e 4, respectivamente. Os cadáveres foram obtidos a partir do CETAS/CPRH, logo após o óbito natural, não sendo previamente congelados. Eles tiveram o tórax aberto e o coração retirado, seguindo a metodologia de dissecação supracitada para acesso a cavidade. Esta etapa foi realizada na Área de Anatomia do DMFA/UFRPE.

O coração, de cada um dos animais, foi fixado em formaldeído tamponado a 10% com tampão fosfato de sódio (PBS) 0,01 M e pH de 7,3 e posteriormente submetido ao processamento de inclusão em parafina, no Laboratório de Patologia do Departamento de Medicina Veterinária (DMV) da UFRPE. Os cortes sagitais de 4um de espessura foram corados em he-matoxilina-eosina. A obtenção das fotomicrografias foi realizada através do microscópio óptico com aumento de 400X, MOTIC® BA300, acoplado a uma câmera digital, Moticam®2300, ligado a um microcomputador.

3. Resultados

Com base na análise das artérias coronárias, percebeu-se que nas preguiças, esses vasos emergem da artéria aorta ascendente, no seio, sendo uma direita e uma esquerda, e compõem uma circulação equilibrada, sem que uma se sobressaia em relação a outra, quanto a área de irrigação. A artéria coronária direita emite, imediatamente após sua origem, um vaso, do qual surgem ramos que irrigam a porção cranial da face direita do coração. Dela origina-se um vaso circunflexo, que contorna a aurícula direita, para a qual emite um ramo. Do vaso circunflexo também emergem vasos descendentes que seguem para a face cardíaca direita, inclusive o ramo interventricular subsinuoso (Figura 1).

Figura 1
Fotomacrografia do coração de bicho-preguiça Bradypus variegatus adulto, indicando a angioarquitetura das artérias coronárias. (A e B) Origem e ramificação da artéria coronária direita (→). (C e D) Origem e ramificação da artéria coronária esquerda (→). Aurícula direita (AUD), aurícula esquerda (AUE), arco aórtico (AC), tronco braquiocefálico (TB), tronco pulmonar (TP), artéria pulmonar direita (APD), artéria pulmonar esquerda (APE), ventrículo direito (VD), ventrículo esquerdo (VE). Vaso que emerge da artéria coronária direita direcionado para a porção cranial da face direita do coração (→), onde emite ramos (→). Ramo circunflexo da artéria coronária direita (→), do qual surge uma artéria para a aurícula direita (→) e ramos para a face cardíaca direita (→). Ramo subsinuoso (→). Ramo paraconal (→), de onde partem vasos que se distribuem pela face esquerda do coração (→). Ramo circunflexo da artéria coronária esquerda (→), que origina uma artéria para a aurícula esquerda (→) e vasos para a face cardíaca correspondente (→).

Da artéria coronária esquerda surge um ramo interventricular paraconal que irriga a face esquerda do coração, chegando ao ápice. Desta coronária origina-se, ainda, um vaso circunflexo, do qual saem um ramo para aurícula esquerda e ramos para a porção cranial e média da face cardíaca esquerda (Figura 1).

De acordo com os dados histológicos, o coração de B. variegatus não demonstra discrepâncias em relação às características gerais observadas para os demais mamíferos. O órgão conta com revestimento epitelial típico, endotelial (endocárdio), espessa camada de musculatura cardíaca (miocárdio) e externamente, a camada de tecido conjuntivo com revestimento seroso (epicárdio), apresentando pouco acúmulo de tecido adiposo que envolve o coração.

Em se tratando dos achados histopatológicos, o bicho-preguiça 1 apresentou fibras musculares cardíacas degeneradas, formando uma área espessa. A valva atrioventricular esquerda, por sua vez, demonstrou espessamento de sua parede, mediante um processo degenerativo mixomatoso denominado endocardiose, com deterioração do colágeno e deposição de material fibroso (Figura 2). No bicho-preguiça 2, foram evidenciadas áreas de necrose na lâmina elástica interna da artéria aorta torácica, que demonstrou a presença de trombo em seu interior. Foi constatada também, a necrose de fibras nervosas de Purkinje e um sugestivo processo inflamatório, mediante o aumento de núcleos perivasculares e entre as fibras musculares cardíacas, associados a fibroblastos/células inflamatórias. Sendo observados, ainda, vasos cardíacos congestionados (Figura 3). Nos animais 3 e 4, foram visualizadas necroses extensas, de muitas fibras musculares cardíacas, podendo-se notar, no bicho--preguiça 3, perda da arquitetura do órgão. Foi identificada em ambos os espécimes, necrose endocárdica valvar e presença de trombos aderidos ao endotélio e livres no lúmen vascular. Bem como, lesão das fibras musculares envolta dos vasos trombóticos. Essas combinações de achados histológicos nesses animais foram indicativas de infarto (Figura 4).

Figura 2
Fotomicrografias do coração do bicho-preguiça Bradypus variegatus 1, processado rotineiramente em parafina e os cortes sagitais corados em hematoxilina-eosina. (A) Região interventricular com septo separando as duas câmaras ventriculares cardíacas, direita (VD) e esquerda (VE). Espessa área de miocárdio (mio) com fibras musculares cardíacas degeneradas (→). Barra 200μm. (B) Detalhe da musculatura cardíaca do ventrículo esquerdo (VE), no qual pode ser visualizada a musculatura das trabéculas cárneas. Barra 200um. (C) Região atrial, na qual pode ser observado o tecido adiposo presente no epicárdio (▲) . Barra 200um. (D) Valva atrioventricular esquerda com espessamento de sua parede decorrente de processo degenerativo mixomatoso, denominado endocardiose (*). Barra 200um. (E) Detalhe do endotélio valvar com espessamento da valva atrioventricular esquerda, na qual, pode ser notada a degeneração do colágeno e deposição de material fibroso (→). Barra 50μm. (F) Degeneração de fibras musculares cardíacas (→). Barra 50μm.

Figura 3
Fotomicrografias do coração do bicho-preguiça Bradypus variegatus 2, processado rotineiramente em parafina e os cortes sagitais corados em hematoxilina-eosina. (A) Aorta torácica com sua túnica íntima (Tl) intacta, fibras elásticas (FE) da camada média íntegras, porém em algumas áreas houve necrose (N) na lâmina elástica interna. Barra 200um. (B) Lúmen da artéria aorta torácica com a presença de trombo arterial. Barra 200um. (C e D) Nó sinoatrial (NSA) e detalhes das células de Purkinje (FP) com fibras nervosas em necrose (→). Barra 50um. (E e F) Aumento na quantidade de núcleos perivasculares e entre as fibras musculares cardíacas (fibroblastos/células inflamatórias) e congestão dos vasos cardíacos (c). Barra 50μm.

Figura 4
Fotomicrografias dos corações dos bichos-preguiça Bradypus variegatus 3 e 4, processados rotineiramente em parafina e os cortes sagitais corados em hematoxilina-eosina. (A e B) Coração do bicho-preguiça Bradypus variegatus 3, podendo ser vista, em menor aumento, perda da arquitetura do órgão e detalhe de necrose de numerosas fibras musculares cardíacas (NMC), associada a infarto. Barra 200um e 50um, respectivamente. (C) Foco de necrose do endocárdio relacionado a valva (VAL). Barra 200um. (D) Lesão necrótica de fibras musculares cardíacas (NMC) no bicho-preguiça Bradypus variegatus 4. Barra 200um. (E e F) Presença de trombo aderido ao endotélio vascular e livre no lúmen vascular, respectivamente. E lesão necrótica das fibras musculares cardíacas (NMC) envolta dos vasos trombóticos. Barra 200μm.

4. Discussão

As artérias coronárias nas preguiças surgem do seio aórtico, sendo uma direita e uma esquerda, tal como no mão-pelada (Procyon cancrivorus)(¹²) na paca (Agouti paca)(¹³) e no lobo-marinho-do-sul (Arctocephalus australis)(¹⁴) no tamanduá-de-colete (Tamandua tetradactyla)(¹⁵) e em aves como o avestruz (Struthio camelus)(¹⁶). Nestes dois últimos, assim como na preguiça, as coronárias emitem ramos circunflexos. Todavia, nos tamanduás estes vasos originam o ramo paraconal e o ramo subsinuoso, dos quais partem vasos que vascularizam os ventrículos(¹⁵), enquanto que, nos bradipodídeos, o ramo paraconal emerge diretamente da coronária esquerda e não de seu ramo circunflexo, o que também ocorre no lobo-marinho-do-sul(¹⁴). A ausência do ramo coronariano circunflexo direito foi apontada por CorreiaOliveira et al.(¹⁷) em 100% dos coelhos Nova Zelândia (Oryctolagus cuniculus) estudados por eles, enquanto a falta do ramo esquerdo foi registrada em 86,66% dos machos e 93,33% das fêmeas. No macaco-prego (Sapajus apella), entretanto, pôde-se notar o ramo subsinuoso originando-se da coronária direita e anastomosando-se com o ramo paraconal, o que também ocorreu para os ramos circunflexos, direito e esquerdo, no entanto, o ramo circunflexo esquerdo e paraconal não são ramos da coronária direita(¹⁸).

As ramificações coronarianas demonstram variações entre os grupos e mesmo entre indivíduos da mesma espécie. Como visto por Pinto Neto et al.(¹⁹)em sua pesquisa com cabras (Capra aegagrus hircus), onde a artéria coronária esquerda pode originar o ramo paraconal ou o subsinuoso, estando estes localizados no sulco subsinuoso. Nos xenartras utilizados neste trabalho, os ramos, subsinuoso e paraconal ocupam, nas faces cardíacas, os sulcos que recebem estes mesmos nomes e irrigam, respectivamente, o ventrículo direito e o esquerdo, assim como visto para a paca(¹³) e o tamanduá-de-colete(¹⁵). Na foca-anelada-do-ártico (Phoca hispida), entretanto, o ramo subsinuoso origina-se a partir de um ramo circunflexo da coronária esquerda(²⁰). Para bovinos mestiços (Bos taurus), o ramo paraconal e subsinuoso originam-se exclusivamente da artéria coronária esquerda e emitem vasos para ambos os ventrículos(²¹). Em cervos-do-pantanal (Blastocerus dichotomus), no entanto, os sulcos paraconal e subsinuoso, são ocupados pelos ramos da artéria coronária esquerda, sendo eles o ramo paraconal e o circunflexo, respectivamente. E da coronária direita, emerge e termina um vaso cranialmente no coração(²²).

Nas preguiças, o ramo paraconal demonstrou-se mais longo, atingindo o ápice cardíaco. Enquanto que, no tamanduá-de-colete, o ramo circunflexo da coronária direita atinge o ápice e com menor frequência, o vaso chega a alcançar o sulco paraconal(¹⁵). Para os pilosos pode-se dizer com base nos dados obtidos nesta pesquisa, em B. variegatus, bem como, nos estudos de Pinheiro et al.(¹⁵), com T. tetradactyla, que a irrigação coronariana é equilibrada, não havendo predominância de uma coronária sob a outra, ao tratar-se de suas áreas de irrigação. Exceto em um dos tamanduás analisados, no qual, os autores encontraram a coronária direita sobressaindo à esquerda, o que também foi registrado em corações humanos(²³). E diferencia-se de mamíferos domésticos como o gato (Felis catus)(²⁴,²⁵) e a cabra(¹⁹)e silvestres, como a capivara (Hydrochoerus hydrochaeris)(²⁶) e o tigre (Panthern tigris)(²⁷) onde a predominância fica por conta da coronária esquerda.

De maneira geral, os aspectos apontados para as coronárias do bicho-preguiça, assemelha-se consideravelmente, as características destes vasos no avestruz, exceto pelo ramo subsinuoso atingir o ápice e ao fato da artéria circunflexa direita emitir ramos direcionados a face cardíaca esquerda, nesta ave(¹⁶). Essa aproximação morfológica entre aves e mamíferos relaciona-se ao fato destes animais estarem no mesmo estágio evolutivo(²⁸), mesmo tendo ancestrais reptilianos distintos.

Em se tratando dos resultados obtidos a partir do histopatológico do coração da preguiça-comum, constatou-se que apesar dos tipos de tecidos observados serem semelhantes aos visualizados para os demais mamíferos, pôde-se descrever áreas necróticas em diferentes regiões e a presença de trombos relacionados a artéria aorta e a vasos de menores calibres associados a vascularização cardíaca. Sendo identificada, ainda, endocardiose da valva atrioventricular esquerda. Essa patologia envolvendo as valvas de ambos os antímeros do coração, foi indicada como a cardiopatia mais prevalente entre cães (Canis lupus familiaris) com e sem raça definida, no trabalho realizado por Marques(²⁹), em animais atendidos no Hospital Veterinário Universitário da Universidade Federal de Santa Maria. Essa alta ocorrência de degeneração mixomatosa valvar foi também descrita por Yamato et al.(³⁰), para poodles e por Castro et al.(³¹), para cães das mais variadas raças. O acometimento da valva atrioventricular direita é considerada, muitas vezes, como uma condição secundária, mediante a insuficiência cardíaca esquerda, que resulta em alterações no ventrículo esquerdo e na hipertensão pulmonar(³²). Essa relação explica a ocorrência do comprometimento bilateral das valvas, como visto no cão(²⁹,³⁰,³¹), mas também aponta para o dano primário unilateral esquerdo, o que é mais comumente diagnosticado, como observado em um dos corações de bicho-preguiça, examinados na presente pesquisa.

As casuísticas de necrose em tecidos cardíacos nas diversas espécies são por vezes associadas à ação de patógenos ou intoxicação alimentar(³⁴,³⁵,³⁶,³⁷). Todavia, nos eventos necróticos vistos nos corações das preguiças não foram evidenciadas estruturas compatíveis ao estágio de desenvolvimento de algum agente infeccioso. E esses mamíferos são bem adaptados ao consumo de folhas tóxicas, inclusive como uma maneira de diminuir a competição com outros folívoros(³⁸,³⁹,⁴⁰).

O estresse, por sua vez, foi também indicado como um fator desencadeante de problemas cardiovasculares(⁴¹). Em condições adversas, os seres vivos desenvolvem estratégias, para manterem a hemostasia, que se refetem em compensações fisiológicas relacionadas, sobretudo, a frequência cardíaca e respiratória, pressão sanguínea e temperatura corporal(⁴²). Mas, quando o estresse dura excessivamente, danos somáticos e psicológicos podem ser notados(⁴³). Essa interação foi bem descrita por Batista et al.(⁴³) em catetos (Tayassu tajacu), diagnosticados com a síndrome do estresse, os quais, após necropsiados e encaminhados para análise microscópica dos órgãos, foi percebida a degeneração, necrose e retração de fbras musculares esqueléticas e cardíacas.

Os bichos-preguiça são eutérios muito específicos quanto aos hábitos e características morfofisiológicas e vêm perdendo, de forma notável, seu território de ocupação, diante das ações antrópicas, de modo a estarem cada vez mais próximos aos centros urbanos, expostos as mais variadas situações de perigos, que aumentam os riscos de doenças e acidentes(⁸,⁹,¹⁰,⁴⁴,⁴⁵). Os estresses constantes que esses animais têm vivenciado, possivelmente, apresentam uma relação íntima com as várias necroses, processo infamatório e as degenerações visualizadas no coração das preguiças.

A existência de trombos nos vasos responsáveis pela circulação cardíaca apresenta uma considerável associação com os infartos do miocárdio(⁴⁶). Essa relação pôde ser vista no bicho-preguiça, onde nos espécimes cujo coração apresentou eventos trombóticos vasculares, foram descritas muitas fbras musculares em necrose, caracterizando o infarto. A trombose é considerada uma das mais relevantes complicações cardiovasculares, estando por trás de um número elevado de morbidade e mortalidade entre acometidos. Ateromas são tidos como um importante fator predisponente ao desenvolvimento de trombos(⁴⁷). Nas preguiças, no entanto, os eventos trombóticos parecem estar vinculados a outras condições, pois ateromas não foram observados no histopatológico, o que provavelmente se deve a lenta absorção de nutrientes, mediante ao baixo metabolismo, que não favorece o acúmulo de gordura nesses animais(⁴⁸,⁴⁹). Ao analisar os aspectos anatômicos, fisiológicos e os hábitos de vida das preguiças, nota-se que elas passam longos períodos em repouso, imóveis, o que poderia levar a compressão de artérias e veias e comprometer o mecanismo circulatório, se não fosse pela presença de redes admiráveis nos membros torácicos e pélvicos e pela duplicidade da veia cava caudal que fragmenta a passagem do sangue, garantindo a excelência da irrigação e drenagem dos tecidos. Contudo, esses artifícios vasculares também funcionam como reservatórios sanguíneos(⁵⁰,⁵¹). O que pode estar envolvido no favorecimento de casos de estase, que também são ligados à formação de trombos.

Para a identificação exata das causas referentes aos agravos cardiovasculares das preguiças, identificados neste trabalho, precisa-se de pesquisas complementares, entretanto, as características vasculares peculiares associadas ao estresse decorrente das pressões antrópicas, parecem traçar uma linha de raciocínio confiável.

5. Conclusão

Com base na análise da vascularização cardíaca, não foi observada predominância entre as coronárias da aorta ascendente, que irrigam ambas as faces do coração. A necrose de tecidos cardíacos é uma preocupação recorrente em B. variegatus, associada a trombose, infarto e estresse. Cardiopatias, como endocardiose, são menos comuns. Essas informações são cruciais para entender a saúde cardíaca das preguiças.

Agradecimentos

Ao Programa de Pós-Graduação em Biociência Animal do DMFA/UFRPE, assim como a Área de Anatomia e ao Laboratório de Patologia da UFRPE, por possibilitarem a realização deste trabalho. Ao CETAS/CPRH, pela doação dos cadáveres de B. variegatus. Ao professor Fabrício Bezerra de Sá, pela instrução na angiotécnica. Ao professor Adelmar de Amorim Júnior, pela revisão dos termos anatômicos. E a veterinária Sandra Maria de Torres, pelas valiosas contribuições no histopatológico dos corações.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  01 Mar 2024
• Data do Fascículo
  2024

Histórico

• Recebido
  08 Ago 2023
• Aceito
  16 Nov 2023
• Publicado
  15 Jan 2024