Uso do peróxido de hidrogênio no controle de cianobactérias – uma perspectiva bioquímica

Use of hydrogen peroxide in the control of cyanobacteria – a biochemical perspective

RESUMO

As florações de cianobactérias vêm aumentando em intensidade e frequência em todo o mundo, ameaçando a sustentabilidade dos recursos aquáticos e o abastecimento humano. A construção de reservatórios, o uso de fertilizantes artificiais e o descarte de esgotos não tratados são os principais motores dessa expansão. As alterações climáticas, como o aquecimento global, as chuvas e as secas extremas, têm contribuído para a acelerar esse processo. Qualquer medida de mitigação dessas florações deve considerar os impactos sobre os outros organismos, os custos, além dos resíduos gerados. Nessa perspectiva, a aplicação do peróxido de hidrogênio em reservatórios artificiais traz uma série de vantagens para o controle a curto prazo, sendo uma das principais a destruição seletiva de cianobactérias. Apesar de vários estudos indicarem que as cianobactérias são o alvo preferencial do peróxido de hidrogênio, uma explicação bioquímica desse fenômeno ainda não foi encontrada. Este trabalho, portanto, procura congregar assuntos relacionados a esse tema e traz também uma coletânea de experiências recentes sobre o uso em escala real do peróxido de hidrogênio, apontando as principais lacunas de conhecimento que deverão ser preenchidas caso sua utilização em reservatórios seja para abastecimento. Uma das lacunas a ser preenchida está relacionada às vantagens do peróxido de hidrogênio sobre outros métodos de controle, pois apresentam maior eficiência no controle de cianobactérias posto que são preferencialmente destruídos pelo peróxido de hidrogênio, em relação aos fitoplânctons, sendo, dessa forma, importante o estudo de técnicas de aplicação do peróxido de hidrogênio em reservatórios de grande porte.

Palavras-chave:
nutrientes; temperatura; luz; floração

ABSTRACT

Cyanobacterial blooms are increasing in intensity and frequency throughout the world, threatening the sustainability of aquatic resources and human supplies. The construction of reservoirs, the use of artificial fertilizers and the disposal of untreated sewage are the main engines of this expansion. Climate change, such as global warming, rainfall and extreme droughts, has contributed to accelerate this process. Any mitigation measure of the blooms should consider the impacts on the other organisms, the costs beyond the waste generated. In this perspective, the application of hydrogen peroxide in the artificial reservoirs has a number of advantages for short-term control, one of the main ones being the selective destruction of cyanobacteria. Although several studies indicate that cyanobacteria are the preferred target of hydrogen peroxide, a biochemical explanation for this phenomenon has not yet been found. This work, therefore, seeks to gather subjects related to this topic and brings a collection of recent experiences on the real scale use of hydrogen peroxide, pointing out the main knowledge gaps that should be filled if their use in reservoirs is for supply. One of the gaps to be filled is related to the advantages of hydrogen peroxide over other control methods, as they present greater efficiency in the control of cyanobacteria, as they are preferentially destroyed by hydrogen peroxide in relation to phytoplankton, therefore, it is important to study the application techniques of hydrogen peroxide in large reservoirs.

Keywords:
nutrients; temperature; light; flowering

INTRODUÇÃO

Devido à crescente expansão demográfica mundial, tem havido aumento progressivo da demanda de água, principalmente para o propósito de geração de energia, irrigação e abastecimento público, levando a um aumento na necessidade de construção de grandes reservatórios artificiais (KONDOLF et al., 2014). Esses reservatórios são importantes intervenções humanas nos ecossistemas naturais, alterando as características físicas e químicas desses ambientes e afetando os processos biológicos em várias dimensões (GUO et al., 2018).

As alterações espaciais e temporais das comunidades fitoplanctônicas em sistemas lênticos, incluindo reservatórios artificiais, também dependem de variáveis climáticas, tais como a radiação solar, a temperatura e o regime pluviométrico (DJABOURABI et al., 2017). Como esses mananciais são fundamentalmente pensados para atender às necessidades antrópicas, estudos que produzam novas perspectivas teóricas que permitam uma interferência rápida e eficaz na qualidade da água dos ecossistemas artificiais são de extrema importância (OMETTO et al., 2012). Dentre as comunidades biológicas que habitam os ecossistemas aquáticos, o fitoplâncton se destaca devido à sua importância na cadeia alimentar como produtores primários (KREMER et al., 2014). Dentro desse grupo encontram-se as cianobactérias, o que justifica a importância do seu estudo para compreender a ecologia desses ambientes.

De acordo com o Anexo XX da Portaria de Consolidação n° 5, de 2017, o monitoramento de cianobactérias é obrigatório em reservatórios destinados ao abastecimento público. As cianobactérias podem produzir numerosos metabólitos secundários bioativos, incluindo toxinas (cianotoxinas) e substâncias que atribuem sabor e odor (S&O) à água, capazes de provocar efeitos deletérios sobre saúde humana (SVIRČEV et al., 2015; DROBAC et al., 2017). Com base nos órgãos-alvo, essas cianotoxinas podem ser divididas em grupos: neurotoxinas (p.e. saxitoxina – STX), citotoxinas (p.e. cilindrospermopcina – CYL) e hepatotoxinas (p.e. microcistinas – MCs – e nodularina – NOD), sendo as MCs as mais frequentemente registradas e as mais estudadas (SPOOF et al., 2017).

Em estações de tratamento de água (ETAs), as cianobactérias podem causar inúmeros problemas operacionais, tais como o aumento da matéria orgânica dissolvida e a consequente formação de subprodutos da desinfecção, o acúmulo excessivo de células nos decantadores, a colmatação dos filtros, a diminuição da eficiência e o aumento dos custos da ETA, além do aumento da concentração de metabólitos secundários dissolvidos (toxinas e substâncias S&O em concentrações muitas vezes superiores àquelas observadas na água bruta (ZAMYADI et al., 2013; SHANG et al., 2018).

CIANOBACTÉRIAS

As cianobactérias são organismos procariontes, oxifotossintetizantes, presentes na maioria dos ecossistemas do nosso planeta. Apresentam características celulares procarióticas, isto é, ausência de membrana nuclear e sistema fotossintético semelhante ao das algas (fotossistemas 1 e 2), mas não organizados em cloroplastos (INOUE et al., 2011; KOPEČNÁ et al., 2012; DOMONKOS et al., 2013; HUG et al., 2016; FOYER, 2018). Devido a esse sistema, elas apresentam pigmentos acessórios, incluindo os carotenoides, que podem ser encontrados em eucariotos fotossintéticos e em algumas bactérias (DOMONKOS et al., 2013).

Elas também podem conter três tipos de ficobilinas: ficocianina (pigmento azul, sempre presente), aloficocianina (pigmento azul) e ficoeritrina (cor vermelha, nem sempre presente) (SOBIECHOWSKA-SASIM et al., 2014; RASTOGI et al., 2015). Esses pigmentos não são armazenados em plastídios, mas sim aderidos em um sistema de membrana na porção periférica da célula. Sua parede celular é desprovida de celulose, mas é composta pelos mesmos tipos de polissacarídeos ligado a polipeptídeos que formam a parede das bactérias. Contêm lipopolissacarídeos e podem ser classificadas como Gram-negativas (CARILLO et al., 2014)

As células de cianobactérias não têm cílios, flagelos ou qualquer outro tipo de estrutura de locomoção, mas algumas formas filamentosas podem se mover por deslizamento, juntamente com a rotação da célula em torno do seu eixo longitudinal (YOKOO et al., 2014). Elas apresentam formato unicelular ou filamentoso (ramificados ou não), formam placas ou colônias irregulares (HERRERO et al., 2016). A reprodução ocorre por divisão celular simétrica ou assimétrica, em que uma célula forma uma segunda célula. O indivíduo unicelular gera um novo indivíduo e as colônias ou os filamentos geram novas células para os indivíduos. As colônias e os filamentos podem se fragmentar e formar novos indivíduos. Nos filamentos, os fragmentos denominam-se hormogônios (GRAHAM et al., 2016). Apresentam vários tipos de fragmentação em seu talo, sendo os fragmentos multicelulares denominados hormogônios (FLORES et al., 2016).

As cianobactérias podem apresentar simbiose com outros seres vivos somente na presença da camada de peptídeoglicano, tais como amebas, diatomáceas, protozoários flagelados, algumas algas verdes sem clorofila, esponjas, dinoflagelados, plantas avasculares, plantas superiores e fungos cenocíticos, sendo que, quando em simbiose, o fenótipo da cianobactéria é modificado (RIKKINEN, 2017). Além disso, são capazes de atuar na produção primária de matéria orgânica e algumas espécies podem fixar nitrogênio atmosférico. Algumas cianobactérias são amplamente utilizadas na produção de alimentos com altos valores nutricionais e de produtos farmacológicos, na medicina e cosmetologia, além de apresentarem um futuro promissor na captação de energia solar e no sequestro de carbono atmosférico (CAMSUND et al., 2014; AL-HAJ et al., 2016).

Embora as propriedades benéficas das cianobactérias sejam consideráveis, elas também têm características negativas de igual importância e pelas quais são mais conhecidas (HERRERO et al., 2016). As florações de cianobactérias são o resultado do crescimento exagerado desses organismos em quantidades superiores a 10³ células mL^-1 (YUNES, 2002). O abundante crescimento de cianobactérias em reservatórios apresenta diversos problemas para o uso da água, já que a floração desses organismos pode ocasionar intoxicação em animais e humanos, além de tornar os ambientes inadequados para pesca e recreação (BURSON et al., 2014; KONDOLF et al., 2014; PAERL, 2014b).

Cerca de 40 espécies de cianobactérias produzem toxinas, incluindo neurotoxinas (anatoxinas e saxitoxinas), hepatotoxinas (microcistinas e nodularinas), cilinderspermopsinas (citotoxinas) e lipopolissacarídeos (BARRINGTON et al., 2013; MAKOWER et al., 2015; SCHUURMANS et al., 2018). Quando aspiradas em aerossóis, bem como ingeridas, por meio do consumo de água ou alimentos, são responsáveis pelo envenenamento de animais aquáticos, domésticos e selvagens, além de afetar a saúde humana (SZLAG et al., 2015; JANG et al., 2020). Além de tóxicos, alguns metabólitos produzidos por cianobactérias também causam inconvenientes, como alterações no odor e no sabor da água, levando a população a buscar outras fontes de abastecimento, em muitos casos menos seguras do ponto de vista microbiológico (BALLOT et al., 2014; BORGES et al., 2015).

As florações de cianobactérias estão, geralmente, relacionadas aos processos de eutrofização dos ecossistemas aquáticos. A eutrofização em reservatórios de regiões de clima semiárido (PACHECO et al., 2016; ROCHA et al., 2018) tem conotações ainda mais dramáticas, já que são mais intensas e frequentes devido às altas temperaturas e às longas horas de luz por dia, que favorecem a fotossíntese e a multiplicação desses organismos (DOMONKOS et al., 2013; DENG et al., 2014; PAERL et al., 2014a). Além disso, as características dos reservatórios favorecem a estagnação da água e o alto tempo de retenção hidráulica, proporcionando o aquecimento, a evaporação, bem como alcalinidade e condutividade elevadas. Esses fatores morfométricos, hidrológicos e de qualidade estimulam a ocorrência de florações de cianobactérias, exigindo atenção no manejo (HUISMAN et al., 2018).

Estratégias de adaptação das cianobactérias

Alterações climáticas

Apesar de as inter-relações entre as condições climáticas e as respostas do fitoplâncton serem complexas, o que aumenta o grau de incertezas de qualquer modelagem (PETER et al., 2015), estudos têm proposto uma correlação positiva entre os efeitos das mudanças climáticas e da eutrofização sobre as florações de cianobactérias (PAERL et al., 2012; PAERL et al., 2014a; PETER et al., 2015).

Relatos de ocorrência de florações de cianobactérias em reservatórios eutróficos em todo o mundo estão se tornando mais frequentes, já que esses microrganismos têm várias técnicas adaptativas que, em geral, os tornam mais competitivos em ambientes lênticos do que outros organismos fitoplanctônicos (NEILAN et al., 2013; PAERL et al., 2012). HUERTAS et al. (2011) e Peter et al. (2015) corroboraram essa ideia quando observaram que o aumento da temperatura, as variações na disponibilidade de nutrientes, o metano, a luz e outros fatores abióticos e bióticos associados às mudanças ambientais podem beneficiar o desenvolvimento de cianobactérias (DENG et al., 2014; PAERL et al., 2014b; BIŽIĆ et al., 2020)

Mudanças nas condições climáticas podem alterar padrões pluviométricos e intensificar a entrada e a recirculação de nutrientes nos ecossistemas aquáticos (PAERL et al., 2012). Precipitações mais intensas tendem a carrear mais sedimentos e nutrientes, estimulando a multiplicação de cianobactérias, dentre elas as potencialmente tóxicas (HUERTAS et al., 2011). Adicionalmente, os períodos de seca aumentam o tempo de residência e o reciclo interno de nutrientes, aumentando a densidade celular e alterando a composição específica do fitoplâncton, o que favorece o desenvolvimento e a permanência de florações de cianobactérias (PAERL et al., 2014a).

Temperatura

A temperatura da água é um fator extremamente importante para o desenvolvimento de cianobactérias, pois afeta processos fisiológicos, tais como a fotossíntese, a respiração e a taxa de crescimento (YOKOO et al., 2014). Devido ao aumento das emissões de gases de efeito de estufa, a temperatura do planeta deve subir 4,8°C nos próximos anos, incrementando as taxas de crescimento de cianobactérias, principalmente em ambientes rasos (DENG et al., 2014).

Além disso, as temperaturas elevadas, associadas à ausência de ventos, favorecem a estratificação térmica dos reservatórios por longos períodos, reduzindo a mistura vertical e tornando a água na superfície quente e pobre em nutrientes, enquanto a água em profundidade passa a ser fria e rica em nutrientes. Essas condições beneficiam espécies de cianobactérias que apresentam a capacidade de ajustar a flutuabilidade na coluna de água (DZIALLAS et al., 2011; DENG et al., 2014). Essa flutuabilidade é um importante recurso ecológico de algumas cianobactérias que permite a busca por nichos mais adequados em termos de concentração de nutrientes, utilização de luz e competição. Assim, cianobactérias com aerótopos obtêm vantagem competitiva sobre outros organismos fitoplanctônicos (DENG et al., 2014).

Luz

Organismos fotossintéticos requerem radiação fotossinteticamente ativa para seu desenvolvimento e sua fisiologia. As cianobactérias apresentam vantagens sobre outros grupos fitoplanctônicos, pois promovem a captura de luz utilizando um modelo composto por moléculas de clorofila, carotenoides e ficobilissomos (STADNICHUK et al., 2015). Apesar de a luz solar ter uma distribuição de comprimentos de onda ao longo de toda a faixa visível, as clorofilas absorvem apenas uma parte desse espectro (CHEN et al. 2012). Os pigmentos acessórios (ficobilinas, carotenoides e xantofilas) presentes em cianobactérias captam energia luminosa em regiões do espectro de luz não absorvidos pela clorofila, que podem ser clorofila a, b, d e f, tornando mais eficiente a utilização de energia luminosa (KOPEČNÁ et al., 2012). Existem alguns gêneros de cianobactérias que apresentam características adaptativas, como é o caso do Microcystis, em que, devido à limitação de nutrientes, há clorose da cultura, ou seja, perda de pigmento, para que se mantenha viável. Essas células mantêm a viabilidade por períodos prolongados e, uma vez retornadas às condições adequadas, retomam a divisão e são responsáveis pela recolonização de um ambiente adequado (MEIRELES et al., 2015).

Os carotenoides estão associados à membrana fotossintética, ajudando a capturar a luz e a proteger a clorofila a contra a foto-oxidação (GITELSON et al., 2011). A foto-oxidação ocorre sob condições de excesso de absorção de luz, sendo a principal função desses carotenoides proteger as células contra danos oxidativos durante a fotossíntese (DOMONKOS et al., 2013). A expressão gênica relacionada à biossíntese de carotenoides é estimulada por altas intensidades luminosas (SAINI et al., 2018).

As ficobilinas estão ligadas a proteínas específicas, formando ficobiliproteínas, as quais estão associadas em complexos altamente ordenados, chamados ficobilissomos, unindo as membranas fotossintéticas (SOBIECHOWSKA-SASIM et al., 2014). Quanto às características espectrais, as ficobiliproteínas correspondem a uma excelente adaptação fotocromática que as sustenta em diferentes tipos de iluminação, conforme sua absorção de luz em determinadas faixas de comprimentos de onda, podendo ser: amarelas (faixa de 550 nm [ficoeritrina]), verdes ou azuis (de 620–625 nm [c-ficocianinas]) e vermelhas (de 635–645 nm [aloficocianinas]), energia luminosa na região vermelha (EROKHINA et al., 2002; CHEN et al., 2011; STADNICHUK et al., 2015).

A qualidade e a quantidade de luz podem influenciar a composição dos ficobilissomos, uma vez que altas taxas de intensidade da luz resultam em diminuição no número de cromóforos no complexo e de ficobilissomos por célula, bem como de clorofila a (SOBIECHOWSKA-SASIM et al., 2014). A adaptação fotocromática de determinadas espécies permite, ou não, a adaptação delas ao ambiente, permitindo, assim, o crescimento desses organismos em intensidades relativamente baixas (STADNICHUK et al., 2015).

Macronutrientes

As cianobactérias são os únicos organismos oxifototróficos (obtenção de recursos energético e a liberação de oxigênio), que têm como principais mecanismos de adaptação a fixação do nitrogênio atmosférico (N₂), do domínio Bacteria (WHITTON et al., 2012). Entretanto, a fotossíntese aeróbica é incompatível com a fixação de nitrogênio, já que a nitrogenase é inativada pelo oxigênio (PAERL et al., 2014b). Assim, as cianobactérias utilizam dois mecanismos principais para separar essas atividades: um temporal e um espacial. No primeiro caso, há o armazenamento de glicogênio durante o dia e a fixação de nitrogênio à noite, comum em alguns gêneros unicelulares (LATYSHEVA et al., 2012; BOYD et al., 2013). O segundo ocorre em células diferenciadas, chamadas heteróclitos, sendo um mecanismo único de espécies de cianobactérias filamentosas (CUI et al., 2012; FLORES et al., 2016).

Adicionalmente, as cianobactérias são capazes de sobreviver em ambientes com baixa concentração de CO₂, uma vez que têm mecanismos de concentração de carbono inorgânico ativo por meio de carboxossomos, que são grânulos de reserva (RAE et al., 2013; KERFELD et al., 2016; FAULKNER et al., 2017). Essa estrutura é uma inclusão cristalina que permite a fixação mais rápida do CO₂ sem afetar a osmolaridade citoplasmática, ou seja, a pressão osmótica não se alterou devido à insolubilidade dos carboxossomos (RAE et al., 2013). O fato de as cianobactérias terem tal estrutura pode ser considerado uma adaptação evolutiva à vida sob condições estritamente autotróficas, conferindo competitividade ecológica adicional (NAKAYAMA et al., 2012).

Micronutrientes

Além de macronutrientes, como carbono, nitrogênio e fósforo, os fitoplânctons também requerem vários micronutrientes para seu crescimento (BABAEIAN et al., 2011; ANDERSON et al., 2015). O ferro é particularmente importante, pois é utilizado em diversos processos celulares, como na fotossíntese, no transporte de elétrons, na assimilação e na fixação de N, bem como na transferência de energia (MORRISSEY et al., 2012). No entanto, as cianobactérias geralmente dominam áreas nas quais a biomassa do fitoplâncton é limitada pela disponibilidade de ferro. Em baixas concentrações de ferro, as cianobactérias são capazes de produzir sideróforos como parte de um sistema de aquisição de ferro de alta afinidade (ŘEZANKA et al., 2018). Outros metais importantes incluem manganês, cobalto, cobre e zinco.

Peróxido de hidrogênio como algicida

Fundamento para a utilização de peróxido de hidrogênio como algicida

A redução de nutrientes é amplamente considerada como a melhor estratégia para combater a floração das cianobactérias. O peróxido de hidrogênio (H₂O₂) pode reduzir significativamente a quantidade de carbono orgânico, sendo canalizado por meio de procariontes, bem como alterar a biodisponibilidade de carbono orgânico e nutrientes por intermédio da redução das taxas e das mudanças de produção heterotrófica procariótica (PHP) e atividade enzimática extracelular (EEA) (BALTAR et al., 2013). No entanto, melhorar a qualidade da água por meio da redução de nutrientes de um lago hipereutrófico é, muitas vezes, um processo lento e difícil. Assim, estratégias de curto prazo para controlá-las vêm sendo estudadas, sendo uma delas a aplicação de H₂O₂ (YANG et al., 2018).

Embora os métodos químicos de supressão de cianobactérias não sejam ideais, o H₂O₂ é preferível aos algicidas químicos mais tradicionais, como o sulfato de cobre e o alumínio, por exemplo (BARRINGTON et al., 2013). A preferência por esse algicida se dá por ser um potente oxidante, por não introduzir elementos contaminantes na água, não ser formador de organo-halogenados e apresentar relativo baixo custo. É, assim, considerado uma das soluções mais baratas e efetivas a curto prazo para o controle das cianobactérias (LIU et al., 2017). O H₂O₂ decompõe-se em O₂ e água de tal forma que não permanece no sistema por muito tempo nem resulta na formação de subprodutos prejudiciais (MOSTOFA et al., 2013). O H₂O₂ (potencial padrão em V de 1,77) é produzido naturalmente em sistemas de água doce em baixas concentrações, por fotólise da matéria orgânica dissolvida, e formado biologicamente pelo fitoplâncton (WEENIK et al., 2015). Esse algicida, em baixas concentrações, pode proporcionar benefícios sobre a aplicação de outros oxidantes nas mesmas dosagens, já que é capaz de oxidar MIB (2-metilisoborneol) e geosmina (trans-1,10-dimetil-trans-9-decalol), ao contrário do cloro (potencial padrão em V de 1,4) (YUAN et al., 2013; WERT et al., 2014).

A aplicação de H₂O₂ é um método de controle rápido que demonstrou sucesso em aplicações em diversos ambientes aquáticos. Após a aplicação de H₂O₂ em um pequeno lago na Holanda com floração de Planktothrix agardhii, a sua vitalidade foi reduzida em 70% em 3 horas (MATTHIJS et al., 2012). Além disso, a abundância de cianobactérias foi reduzida de 6,0 × 10⁵ células mL^-1, antes da adição de H₂O₂, para 1.0 × 10⁴ células mL^-1, 10 dias após a adição, permanecendo baixa por 7 semanas e a concentração de cianotoxina diminuiu a uma taxa semelhante à população de cianobactérias (MATTHIJS et al., 2012).

Considera-se controle bem-sucedido de cianobactérias suprimir uma floração utilizando uma concentração de H₂O₂ mais baixa possível, limitando, assim, os potenciais efeitos sobre outros organismos (MORRIS et al., 2016). Esse controle tem a vantagem de que as cianobactérias são suprimidas, enquanto outros organismos são afetados em menor escala. Além disso, o H₂O₂ adicionado se degrada em água e oxigênio dentro de alguns dias e, dessa forma, não deixa traços químicos no ambiente. (MATTHIJS et al., 2012).

Barrington et al. (2013) estudaram a aplicabilidade do H₂O₂ na remoção de cianobactérias e microcistinas de águas residuais tratadas em lagoas de estabilização em escala real. O H₂O₂ diminuiu significativamente a densidade de cianobactérias e a concentração de microcistinas (reduzida para aproximadamente 8% do valor inicial) em poucos dias após a aplicação. Por outro lado, houve crescimento de fitoplâncton eucarioto, sugerindo que o H₂O₂ pode ser usado no controle de cianobactérias em lagoas de estabilização, devido à sua sensibilidade a esse algicida. O estudo indicou que, apesar de as doses mais altas aplicadas (40 mg.L^-1) poderem levar à morte do zooplâncton (Daphnia carinata e Moina sp.) em 24 horas, é improvável que isso aconteça nas lagoas de estabilização, devido à capacidade do zooplâncton de migrar para áreas com menores concentrações do oxidante.

Estudos mostram que alta quantidade de matéria orgânica na água aumenta a taxa de degradação e a necessidade do aumento da concentração do H₂O₂, provocando a redução da eficácia do H₂O₂ na eliminação de cianobactérias. A eliminação de cianobactérias requer o uso de doses baixas de H₂O₂, definindo, assim, os limites para uso desse composto em lagos e reservatórios artificiais (BARRINGTON et al., 2011; REICHWALDT et al., 2012; WEENIK et al., 2015).

Limitações do uso de peróxido de hidrogênio no controle de cianobactérias

A aplicação de H₂O₂ em larga escala ainda apresenta alguns desafios. Até o momento, a aplicação em corpos hídricos inteiros foi testada apenas em um lago raso com profundidade máxima de 2 m e uma área de superfície de ~0,12 km², devido à dificuldade logística e de aplicação de forma homogênea (MATTHIJS et al., 2012). Além disso, ainda existe o risco potencial de lise maciça de cianobactérias resultante da aplicação de H₂O₂, causando a liberação do conteúdo intracelular, inclusive de toxinas, como as microcistinas. Por outro lado, apesar de as concentrações de microcistinas aumentarem imediatamente após a aplicação de H₂O₂, foi possível observar redução para abaixo dos níveis de detecção do método analítico (< 1 μg.L^-1), após vários dias da aplicação (OTTEN et al., 2012). É importante lembrar que, além da contribuição do H₂O₂ para a degradação da microcistina, outros efeitos ambientais, tais como a fotólise, a biodegradação e a adsorção, por exemplo, também são responsáveis pela diminuição da concentração de microcistina dissolvida (BARRINGTON et al., 2013). Esse fato reforça a necessidade de aprofundamento dos estudos envolvendo a aplicação do H₂O₂ em reservatórios de maior porte, bem como conhecer, além da água, o sedimento desse local.

Estresse oxidativo em cianobactérias

Espécies reativas de oxigênio

Antes da evolução das cianobactérias, a Terra tinha uma atmosfera redutora (FAN et al., 2013). Há aproximadamente três bilhões de anos, a atmosfera terrestre se alterou drasticamente: o oxigênio passou a ser produzido de forma mais abundante a partir da fotossíntese realizada por cianobactérias (DOMONKOS et al., 2013). Como primeiros organismos produtores de O₂, as cianobactérias foram pioneiras a encontrar os efeitos nocivos das espécies reativas de oxigênio (EROs), inevitavelmente produzidas como um subproduto do metabolismo aeróbico. As EROs incluem o radical ânion superóxido (O^2-), o radical hidroxila (OH) e o H₂O₂, dentre outros (BURSON et al., 2014). Como um di-radical estável e um fraco aceptor de elétrons, o O₂ não é capaz de oxidar aminoácidos ou ácidos nucleicos. Já o radical ânion superóxido, a radical hidroxila e o peróxido de hidrogênio são oxidantes mais fortes e altamente reativos com a maioria das biomoléculas. Isso ocorre porque as EROs são normalmente poderosas agentes oxidantes que danificam todos os tipos de estrutura celular (FAN et al., 2013).

Mecanismos de dano celular

O estresse oxidativo ocorre quando as EROs, devido à resposta à presença de substâncias oxidante, como OH, H₂O₂, se acumulam no interior da célula. Essas EROs são prejudiciais a lipídeos, proteínas e DNA (LIU et al., 2018). O radical hidroxila pode deformar as cadeias laterais de ácido graxo dos lipídios da membrana, removendo um átomo de hidrogênio (H) de um átomo de carbono (C) na cadeia lateral do ácido graxo, formando água (LIU et al., 2011a). O C é deixado com um elétron desemparelhado, tornando-se um radical que então reage com O₂ para formar um peróxido orgânico, que remove um H de uma cadeia lateral vizinha, criando outro radical. As proteínas são danificadas pela oxidação das cadeias laterais e dos eixos principais polipeptídicos, resultando na formação de grupos carbonila, tendo como consequência a morte das cianobactérias (LIU et al., 2011a).

Mecanismos empregados contra o estresse oxidativo

Mecanismos preventivos e antioxidantes não enzimáticos

Como todos os organismos aeróbicos, as cianobactérias desenvolveram mecanismos para prevenir danos, como dissipação de energia e filtros solares de radiação ultravioleta (UV), sendo a scitonemina uma das substâncias responsáveis por atuar como filtro solar anti-UV (MOURELLE et al., 2017; SUN et al., 2019). Scitonemina é um pigmento amarelo a marrom, lipossolúvel, não fluorescente, muito estável, que é excretado e depositado nas bainhas de polissacarídeos extracelulares de algumas cianobactérias, sendo que a sua fluorescência sob luz UV demonstra que o pigmento é eficaz para proteger as células da entrada radiação quase UV (GAO et al., 2011). O excesso de energia pode ser dissipado por meio da inibição envolvendo carotenoides não fotoquímicos induzidos pela luz azul (LEUNERT et al., 2014) e pela regulação da biossíntese de proteínas leves de alta indutibilidade (DIXON et al., 2013).

As cianobactérias contêm antioxidantes não enzimáticos, principalmente carotenoides, como β-caroteno, mixoxantofila, zeaxantina e equinenona (DOMONKOS et al., 2013). Os carotenoides dissipam a energia da clorofila fotossensível. Em um experimento desenvolvido por Kopečná et al. (2012), observou-se que quando a capacidade de produzir zeaxantina era removida em uma cepa mutante de Synechocystis PCC 6803, aumentava-se a sensibilidade à alta intensidade de luz e ao estresse oxidativo. O α-tocoferol, mais comumente conhecido como vitamina E, é outro importante antioxidante não enzimático produzido por algumas cianobactérias. α-tocoferol protege as células de cianobactérias da peroxidação lipídica (INOUE et al., 2011). Mutantes deficientes em α-tocoferol foram mais sensíveis ao estresse oxidativo induzido pela adição de ácido leve e linoleico do que os mutantes do tipo selvagem (KOPEČNÁ et al., 2012).

Produção de microcistina

A produção de microcistinas tem sido proposta como mecanismo de proteção contra o estresse oxidativo, visto que atuam como sequestradoras de radicais livres (DZIALLAS et al., 2011). Zilliges et al. (2011) propuseram um mecanismo sobre como as microcistinas são benéficas para as células produtoras de toxinas expostas ao estresse oxidativo. Estudos indicam a existência de genes que têm sido transcritos e que codificam a produção de toxinas (mcy), os quais são elevados sob alta intensidade de luz (SCHUURMANS et al., 2018).

Curiosamente, sob condições de estresse oxidativo, os genes individuais no cluster do gene mcy são regulados em graus variados, com mcyB regulada em 20%, em comparação com a regulação positiva de mcyD em 37% (NEILAN et al., 2013). A análise da expressão desses genes indica que a biossíntese de microcistinas ocorre durante o período de luz do ciclo claro/escuro (MAKOWER et al., 2015). Schuurmans et al. (2018) propuseram uma estratégia na qual a microcistina protege a célula contra o estresse oxidativo. Sob condições de estresse oxidativo, as moléculas de microcistina se ligam a várias proteínas (incluindo cisteínas sensíveis a redox) dentro da célula, protegendo as proteínas contra danos por EROs. Em uma cepa mutante deficiente de microcistina, verificou-se acúmulo diferencial de proteínas sensíveis a redox. Além disso, as cepas mutantes deficientes de microcistina são mais sensíveis às condições de intensa luz e estresse oxidativo induzidas na adição de H₂O₂, sendo necessários a essas cepas genes que estimulem a produção de cianotoxinas (MAKOWER et al., 2015).

O papel da microcistina na proteção contra o estresse oxidativo também é razoável do ponto de vista evolutivo. Atualmente, as cianobactérias são classificadas entre cepas tóxicas e não tóxicas (STRAUB et al., 2011). Entretanto, análises filogenéticas indicam que todas as cianobactérias ancestrais eram capazes de produzir toxinas (LIU et al., 2018). Os genes da microcistina podem ter coevoluído com genes de manutenção e tenham sido perdidos em linhagens modernas não tóxicas. A perda da capacidade de síntese de microcistinas pode ter ocorrido à medida que as cianobactérias desenvolveram outros mecanismos de proteção contra o estresse oxidativo menos dispendiosos do ponto de vista energético (LIU et al., 2011b). Nas linhagens modernas de cianobactérias, a produção de toxinas só pode ser evolutivamente vantajosa para algumas cepas, como as cianobactérias que crescem sob condições de floração superficial, já que experimentam estresse oxidativo elevado devido a altos níveis de luz e supersaturação de O₂ (OTTEN et al., 2012).

CONCLUSÃO

Apesar de as cianobactérias serem os primeiros organismos produtores de O₂ e as pioneiras a encontrar os efeitos nocivos das EROs, a literatura indica que são preferencialmente destruídas pelo H₂O₂ em relação aos outros fitoplânctons. A aplicação de H₂O₂ para controle de cianobactérias em ambientes aquáticos continentais apresenta inúmeras vantagens sobre os outros métodos tradicionais, desde que seja conhecido e estimado o controle de proporção do produto relacionado à densidade de célula.

Elementos da dinâmica ecológica e do impacto sobre os outros organismos nos reservatórios são de fundamental importância para o uso sustentável dessa técnica. Questões sobre seus impactos nos peixes e no zooplâncton, além dos outros fitoplânctons, devem ser respondidas. Outros questionamentos importantes que devem ser feitos são: qual o efeito de repetitivas aplicações de H₂O₂ e o efeito imediato sobre a biota? Não estaríamos, com isso, selecionando uma espécie super-resistente de cianobactéria, ainda mais deletéria que as atuais, ou favorecendo a floração de fitoplâncton eucarioto?

Outro aspecto importante a ser considerado é a necessidade de melhor estudar as técnicas de aplicação do H₂O₂ em reservatórios de grande porte, já que experiências em escala real se limitam a reservatórios rasos e pequenos e a lagoas de estabilização. Noções sobre como e a que profundidade e distância ocorrem a captação de água das estações de tratamento e o acúmulo de sedimentos também são importantes, pois, devido à ocorrência de quaisquer alterações que revolvam o sedimento, existe a possibilidade de estarem disponíveis na água e alterando o êxito da técnica.

• Financiamento: nenhum.
• Reg. ABES: 20200223

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  25 Mar 2022
• Data do Fascículo
  Jan-Feb 2022

Histórico

• Recebido
  03 Jul 2019
• Aceito
  22 Jan 2021